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CAPÍTULO 3

SOCIABILIDAD EN VERTEBRADOS E INVERTEBRADOS

LUIS A. EBENSPERGER

Departamento de Ecología, Facultad de Ciencias Biológicas,

Pontificia Universidad Católica de Chile, Santiago, Chile.

RESUMEN

En este capítulo realizo una síntesis de la teoría de sociabilidad y la evidencia que la sustenta, planteadas para explicar los aspectos funcionales y evolutivos de la vida en grupos (o sociabilidad) en especies animales. A continuación, utilizo este marco conceptual para describir la diversidad de formas de sociabilidad y sus componentes en especies nativas de Chile. La evidencia disponible indica que la fauna nativa chilena incluiría al menos 319 especies de invertebrados y vertebrados que muestran alguna forma de sociabilidad. Entre los primeros, una mayoría de las especies reportadas como sociales son crustáceos. En el caso de los vertebrados, las aves son señaladas más frecuentemente con atributos sociales, seguidas por los mamíferos. Las formas y rasgos sociales reportados incluyen agregaciones, coros, uso compartido del ámbito de hogar, uso comunal de sitios de descanso, uso compartido de refugio, colonialidad (estacional o permanente), cardúmenes, bandadas, grupos sociales y cooperación. Los estudios funcionales han examinado un porcentaje aún reducido de especies nativas en relación al total presente en Chile, y apoyan una mayor importancia relativa del riesgo de depredación como una causa de la sociabilidad, algo que también es apoyado por algunos estudios evolutivos realizados. Entre los posibles desafíos y oportunidades identificadas destaco la focalización de estudios en organismos potencialmente más informativos en términos filogenéticos, la realización de estudios enfocados a evaluar la importancia relativa de distintos factores como causas de la sociabilidad, y otros enfocados a determinar los efectos funcionales de la inestabilidad social a distintas escalas de tiempo. Por último, destaco la necesidad de realizar estudios filogenéticos. Además de determinar si la trayectoria evolutiva de distintos componentes de la sociabilidad es divergente de lo registrado en organismos más estudiados, estos estudios pueden contribuir a determinar la capacidad evolutiva de ajuste de las especies actuales frente al Cambio Global y sus efectos.

TEORÍA DE SOCIABILIDAD

Aunque no hay acuerdo universal en una definición de sociabilidad (Krause y Ruxton 2002), el término se ha utilizado preferentemente para describir especies donde los individuos forman grupos sociales discretos (o distintivos). Como consecuencia de esta compartimentalización, los individuos típicamente interactúan de forma más frecuente con otros integrantes del mismo grupo comparado con aquellos de otros grupos. Tradicionalmente, los grupos sociales se caracterizan por atributos aditivos como el número total de adultos (tamaño de grupo), la composición de machos y hembras, y relaciones de parentesco genético entre sus integrantes (Figura 3-1, Alexander 1974, Kappeler et al. 2013). El conjunto de estos atributos constituye la organización social de una determinada especie o población.

Figura 3-1 Modelo integrativo de los atributos estructurales y emergentes que caracterizan a los grupos sociales de especies animales, sus determinantes proximales, causas ecológicas, y consecuencias (modificada de Ebensperger y Hayes 2016a).

Un atributo adicional de la organización social es el grado en que el tamaño y composición individual de un grupo varían temporalmente (i.e., estabilidad social). El tamaño y composición individual de los grupos, además pueden variar a distintas escalas temporales, y donde los cambios que disminuyen la estabilidad (i.e., que generan inestabilidad) pueden ser reversibles o permanentes. En el corto plazo (segundos, minutos), la estabilidad de los grupos puede disminuir en forma reversible, tal como ocurre en individuos que forrajean socialmente como algunas aves y mamíferos (Figura 3-2, Galef y Giraldeau 2001). De igual modo, los grupos pueden experimentar cambios a una escala de tiempo intermedia (horas, días, semanas), tal como se ha documentado en especies con una organización social multinivel y caracterizadas por una dinámica de fisiónfusión. Esto es característico de algunas especies de cetáceos, primates, quirópteros y otros mamíferos (Figura 3-2, Aureli et al. 2008). La estabilidad social también puede variar en el largo plazo debido a cambios permanentes en el tamaño y composición de los grupos sociales producto de procesos de inmigración, emigración, y mortalidad como se ha documentado en algunos équidos, roedores, y aves (Figura 3-2, Kaseda et al. 1995, Lardy et al. 2015, Riehl y Strong 2018).

Figura 3-2 La estabilidad de los grupos sociales varía con la naturaleza y escala temporal de la actividad de sus integrantes. Así, los cambios en la composición individual y en el tamaño de grupo son generalmente a) reversibles a una escala de segundos o minutos en grupos donde los individuos forrajean socialmente; b) algo similar ocurre en especies con una alta frecuencia de eventos de fisión y fusión, pero a una escala de horas, días o semanas. Sin embargo, c) estos cambios también pueden ser permanentes en grupos sociales como resultado de inmigración, emigración, y mortalidad.

Central a lo que reconocemos como sociabilidad, los grupos sociales también se caracterizan por atributos emergentes, vinculados a las interacciones que ocurren entre sus integrantes (Figura 3-1). Aunque estas interacciones son mayoritariamente afiliativas producto de atracción y tolerancia mutua, los integrantes de un grupo también exhiben interacciones agonistas. La frecuencia relativa de estos dos tipos de interacciones condicionan las relaciones sociales que se establecen entre los individuos y que pueden resultar en distintas formas de cooperación y conflicto (Figura 3-1). Así, interacciones sociales afiliativas (socio-positivas) y reiteradas entre los mismos individuos conducen a la formación de lazos sociales (Sachser et al. 1998). La importancia funcional de estos lazos es que estos permiten a los individuos reducir algunos de los inevitables costos de vivir socialmente (Dunbar 2018, Ostner y Schülke 2018). Por ejemplo, el establecimiento de lazos sociales entre algunos individuos de un mismo grupo social puede promover la cooperación entre estos (ej., Silk et al. 2007, St-Pierre et al. 2009). Por otra parte, las relaciones de conflicto que surgen a partir de la inevitable competencia entre los individuos por recursos críticos (ej., alimento, oportunidades reproductivas; Davies et al. 2012) genera inequidades en el acceso a estos. Una manifestación de este tipo de inequidades es la formación de jerarquías de dominancia entre los integrantes del grupo, las que representan un mecanismo que regula el acceso a recursos críticos a través de minimizar la interacciones agonistas que pueden generar costos mayores para los individuos involucrados (Ellis 1995, Holekamp y Strauss 2016). Dada la naturaleza heterogénea de las interacciones entre los individuos, lo esperable es que los beneficios y costos de vivir en grupo sean distintos para cada integrante del grupo.

Proximalmente, los grupos sociales se originan debido a la tendencia de los individuos de una misma especie a realizar sus actividades en presencia o cercanía de otros individuos (Parrish et al. 1997). La magnitud de esta predisposición social o “socialidad” es variable entre los individuos y depende del genotipo, la expresión de este, y de factores neuroendocrinos y cognitivos (Figura 3-1). La socialidad (un componente de la personalidad animal) puede condicionar la decisión de cada individuo a integrar un grupo social en forma permanente, y a realizar sus actividades con otros integrantes del grupo en forma socialmente cohesionada (véase cohesión social). Esto finalmente puede afectar el grado de estabilidad de la membresía del grupo (Michelena et al. 2008). La socialidad de cada individuo además puede variar debido a diferencias experimentadas durante su desarrollo (Figura 3-1). Por ejemplo, la tendencia a socializar se altera en individuos que han experimentado un ambiente socialmente inestable durante el desarrollo (Sachser y Kaiser 2010), un efecto que tiene paralelos en humanos (Haller et al. 2014).

Más globalmente, la sociabilidad puede expandirse para considerar un continuo que incluye agregaciones cuyos atributos no corresponden exactamente a los de grupos sociales distintivos (Parrish et al. 2002). Por ejemplo, es conocido que diversas especies de invertebrados y vertebrados establecen agregaciones producto de la atracción de los individuos a parches con recursos críticos, o debido a la presencia de conespecíficos (Parrish y Hamner 1997, Krause y Ruxton 2002). Los cardúmenes en muchos peces y bandadas en aves son ejemplos de este tipo de agregaciones. Con algunas interesantes excepciones (ej., Shizuka et al. 2014), los individuos en estas agrupaciones se caracterizan por una baja frecuencia de interacciones afiliativas reiteradas en el tiempo (Parrish et al. 2002), lo que resulta en una ausencia de lazos sociales fuertes y cooperación. Sin embargo, estas agregaciones pueden exhibir atributos emergentes como desplazamiento sincronizado o coordinado (Parrish y Edelstein-Keshet 1999, Parrish et al. 2002), y experimentar beneficios inmediatos (véase sección “Bandadas y cardúmenes”).

OBJETIVO Y ESTRUCTURA DEL CAPÍTULO

En conjunto, la evidencia que apoya las posibles causas evolutivas de la sociabilidad mayormente se basa en estudios de organismos de latitudes distintas de Chile, e incluso diferentes del Neotrópico. Este sesgo también ha sido reconocido recientemente por colegas que examinaron el estado de la ecología conductual en aves del Neotrópico (Reboreda et al. 2019). Este potencial vacío en el conocimiento podría no representar un problema para la teoría existente si los mecanismos, factores condicionantes (ej., historia de vida, ecológicos), y trayectoria evolutiva de la sociabilidad son similares en organismos menos estudiados comparados con aquellos que han contribuido más a la teoría actual. La veracidad de este supuesto es a lo menos temeraria. Por lo tanto, el objetivo central de este capítulo es examinar lo que sabemos de la sociabilidad de especies con distribución en Chile (i.e., nativas), destacando aquellos aspectos que potencialmente podrían reforzar o modificar el actual conocimiento con que contamos para explicar la sociabilidad en especies animales.

Para abordar este objetivo, primero dedico la siguiente sección a proporcionar un estado del arte de lo que podemos reconocer como “teoría de sociabilidad”. Específicamente, realizo una revisión y síntesis de los principales aspectos funcionales de la teoría y las evidencias que las sustenta. A continuación, abordo los estudios realizados en especies nativas de Chile, pertinentes a este contexto. En este punto, aclaro que por tratarse de especies nativas (no necesariamente endémicas) de Chile, el lector apreciará que destaco estudios realizados en otras latitudes donde algunas especies chilenas también están presentes. Mi intención es enfatizar el aporte de estudios locales y de otras latitudes que contribuyan a señalar nuevos modelos de estudio potencialmente informativos para entender la diversidad y evolución de la vida social en animales.

Opté por tratar conjuntamente estudios en vertebrados e invertebrados para enfatizar la diversidad de formas de sociabilidad y cómo los aspectos funcionales de estos tipos de organismos son o no convergentes, por sobre un análisis basado exclusivamente en diferencias taxonómicas. Sin embargo, y para favorecer su tratamiento por un especialista, los insectos sociales son abordados de manera independiente por Flores-Prado en el Capítulo 4 de este mismo volumen.

CAUSAS EVOLUTIVAS DE LA SOCIABILIDAD

Beneficios

Se considera que la vida social ha evolucionado en condiciones donde individuos en grupo obtienen beneficios que compensan los posibles costos. La evidencia disponible apoya la participación de distintos beneficios en diferentes organismos (ej., Choe y Crespi 1997, Ebensperger 2001, Duffy y Thiel 2007), los que generalmente se vinculan a factores o condiciones ecológicas bióticas o abióticas (Figura 3-1), y que compensarían los eventuales costos como un aumento de la competencia por espacio y oportunidades reproductivas, o una mayor probabilidad de transmisión de parásitos y patógenos (Alexander 1974, Ebensperger 2001, Krause y Ruxton 2002). Entre los beneficios más estudiados, se considera que individuos en grupo disminuyen su propio riesgo de depredación e incrementan su acceso a recursos críticos como alimento y refugio (Ebensperger 2001). En relación al rol de los depredadores, la evidencia es abundante en términos de mostrar cómo individuos en grupos más numerosos (ej., Foster y Treherne 1981) y compactos (DeVos y O’Riain 2010) reducen la probabilidad de ser atacados a través de diluir numéricamente el riego a otros integrantes del grupo (Figuras 3-3a y 3-3b), de incrementar la probabilidad de detectar tempranamente la presencia de un depredador (Figura 3-3c, Kenward 1978), o por una combinación de ambos (Fairbanks y Dobson 2007). En algunas especies también es posible que individuos en grupos más numerosos sean más eficientes en repeler agresivamente el ataque de uno o más depredadores (Figura 3-3d, Stanford 1998). Consistente con esta diversidad de mecanismos, comparaciones entre especies muestran que el tamaño de grupo es menor en aves nativas de islas (donde los depredadores son menos abundantes) comparado con sus contrapartes filogenéticas de sitios continentales (Beauchamp 2004). En primates la sociabilidad co-evolucionó con un cambio hacia una actividad diurna, una condición que habría aumentado su susceptibilidad a depredadores visuales (Shultz et al. 2011). De igual modo, se ha descrito en primates que especies más sociales experimentan menos depredación que especies menos sociales (Hill y Dunbar 1998).

Figura 3-3 El riesgo individual de ser capturado por un depredador disminuye con el a) número y b) cercanía espacial a otros individuos en el grupo, con un c) incremento en la capacidad para detectar tempranamente (o una mayor distancia) la aproximación de depredadores, y con un d) aumento en la capacidad para repeler agresivamente a los depredadores (modificadas de Kenward 1978, Foster y Treherne 1981, Stanford 1998, De Vos y O’Riain 2010 , respectivamente).

La evidencia disponible también apoya la ocurrencia de beneficios sociales relacionados al uso y acceso a recursos (Figura 3-4). Específicamente, individuos en grupos más numerosos son más eficientes en localizar sus presas (Pitcher et al. 1982, Mittlebach 1984, Greene 1987), un beneficio que puede ser causado por un mayor acceso a información sobre la ubicación de parches con recursos, o debido a que algunos individuos dentro del grupo parasitan la habilidad de otros para localizar alimento (Greene 1987, Harel et al. 2017). Otros posibles beneficios incluyen la captura de presas de mayor tamaño (Uetz 1989), o la monopolización de recursos abundantes pero distribuidos heterogéneamente (Wrangham 1980, Slobodchikoff 1984). En algunos casos, los recursos críticos monopolizados incluyen individuos del sexo opuesto. En leones africanos por ejemplo, machos en coaliciones más numerosas monopolizan territorios y grupos de hembras por más tiempo, lo que resulta en un mayor éxito reproductivo (Mosser y Packer 2009).

Figura 3-4 a) y b) Forrajeadores en grupos más numerosos son más eficientes en capturar su presas (modificadas de Pitcher et al. 1982 y Mittlebach 1984). Sin embargo, c) el éxito de captura de las presas también puede disminuir por sobre un cierto tamaño de grupo (modificada de Mittlebach 1984).

La vida en grupos también puede estar relacionada a beneficios derivados de condiciones ambientales abióticas. En el caso de organismos endotermos, la formación de agrupaciones en contacto físico directo (“conglomerados”) reduce el costo energético necesario para mantener la temperatura corporal constante (Canals et al. 1989, 1997) y reduce la pérdida de agua por evaporación (Withers y Jarvis 1980). En el caso de organismos ectotermos, el contacto físico directo durante el agrupamiento disminuye la pérdida de agua en ambientes cálidos y/o expuestos a ciclos de desecación periódica (Bogdanovich y Bozinovic Capítulo 9).

Restricciones ecológicas

Además de generar beneficios, las condiciones ecológicas pueden actuar como restricciones (forzantes), a través de limitar la estrategia alternativa basada en vivir solitariamente. Se ha planteado que la vida en grupos puede ser el resultado de limitaciones de hábitat crítico para la reproducción independiente (Emlen 1982, Brown 1987, Koenig et al. 1992, Arnold y Owens 1998). Tales limitaciones se producen, por ejemplo, debido a un número limitado de sitios adecuados para la reproducción en condiciones de alta densidad poblacional, y/o debido a una distribución espacial heterogénea de estos sitios y recursos. Como resultado, los individuos estarían “forzados” a compartir un hábitat crítico o sitios adecuados para la reproducción. En este escenario los costos asociados a permanecer en el grupo de origen serían menores que los costos de abandonar el grupo y reproducirse en forma independiente (Emlen 1982, 1995). Esta posibilidad es apoyada en aves donde individuos que optan por abandonar el grupo de origen y reproducirse en forma independiente (sin formar parte de un grupo), lo hacen cuando las restricciones ambientales han sido relajadas experimentalmente (Pruett-Jones et al. 1990). De igual modo, estudios en roedores muestran cómo el tamaño de grupo y el uso compartido de refugio covarían positivamente con la densidad poblacional, lo que indica que una mayor saturación del hábitat en condiciones de alta densidad conduce a un mayor grado de sociabilidad (ej., Randall et al. 2005). La evidencia proveniente de estudios macroevolutivos basados en comparaciones entre especies es más limitada en este contexto. Sin embargo, se ha planteado que el uso de ambientes áridos, donde las precipitaciones son bajas e impredecibles y la abundancia de alimento es espacialmente heterogénea, solo es posible por parte de especies que forrajean socialmente (Jarvis et al. 1994). Esta posibilidad es apoyada por contrastes entre especies de ratas topo africanas, donde solo las formas más sociales se encuentran en hábitats más áridos, temporalmente impredecibles, y donde el alimento se encuentra distribuido en forma heterogénea (Faulkes et al. 1997).

Una explicación alternativa a la vida social basada en el efecto de la heterogeneidad ambiental de recursos críticos se conoce como hipótesis de “dispersión de recursos”. A diferencia de los argumentos basados en una mayor eficiencia en la defensa de recursos, una distribución heterogénea de recursos, en este caso, generaría una disminución de los costos asociados al uso compartido de recursos, lo que promovería una mayor tolerancia social y formación de grupos sin costos significativos en términos de adecuación (Macdonald 1983, Johnson et al. 2002). Así, la abundancia y calidad de los recursos que caracterizan el área defendida o utilizada por individuos residentes podrían ser suficientes para permitir la llegada de inmigrantes al grupo sin un costo apreciable (pero también sin beneficios) para los primeros (Johnson et al. 2002). Por lo tanto, la hipótesis de “dispersión de recursos” plantea que los grupos sociales representan agregaciones que se originan por atracción a parches con recursos críticos con consecuencias neutras para la adecuación de los integrantes del grupo.

Predisposiciones de historia de vida

La evidencia disponible también apoya vínculos entre la vida en grupos y rasgos de historia de vida (Figura 3-1). Sin embargo, la importancia de estos parece variable en distintos organismos. Por ejemplo, la haplodiploidía se planteó como una condición que habría predispuesto la evolución de la eusociabilidad en insectos himenópteros (Hamilton 1964, Flores-Prado Capítulo 4). Sin embargo, actualmente existe consenso en que la importancia evolutiva de este sistema de determinación del sexo es marginal, o restringida a algunos insectos sociales (Foster et al. 2006, Fromhage y Kokko 2011, Flores-Prado Capítulo 4).

Además del posible rol de la haplodiploidía en insectos himenópteros, otros rasgos de historia de vida también han sido vinculados a la evolución de la sociabilidad. En camarones del género Synalpheus que exhiben un uso comunal de esponjas como refugio, la vida social ha sido asociada a un bajo potencial de dispersión por parte de la progenie (i.e., en especies o formas que carecen de una etapa de larva móvil durante el desarrollo) y a una especialización en el uso de esponjas como refugio, un hábitat relativamente saturado (Duffy 2007). Sin embargo, otros factores parecen más determinantes en aves y mamíferos (Blumstein y Møller 2008, Kamilar et al. 2010, Lukas y Clutton-Brock 2012a). En roedores del hemisferio norte se ha sugerido que la vida en grupos se ha originado más frecuentemente en especies donde el tiempo requerido por la progenie para crecer y madurar sexualmente (un rasgo dependiente del tamaño corporal), es más extenso que el tiempo en el que el alimento es abundante en el ambiente (Barash 1974, Armitage 198, Blumstein y Armitage 1998). Así, la sociabilidad sería una estrategia seleccionada por la necesidad de extender el cuidado de la progenie en organismos cuya historia de vida no permite un desarrollo viable de las crías dentro de la ventana de tiempo en que los recursos necesarios están disponibles en el ambiente (Armitage 1981, 2014). En aves, la vida en grupos de especies que cooperan reproductivamente ha evolucionado asociada a una baja mortalidad anual de los adultos, y en especies longevas. Estas dos condiciones habrían resultado en una mayor saturación del hábitat y en limitaciones a la dispersión y reproducción de los individuos en forma independiente (Arnold y Owens 1998, Downing et al. 2015; pero véase Beauchamp 2014).

Por otra parte, la vida social y la cooperación en mamíferos también ha sido más probable en linajes donde las hembras tienen la capacidad de producir camadas múltiples (Lukas y Clutton-Brock 2012a), lo que sugiere que el potencial reproductivo también puede predisponer la formación de grupos sociales y rasgos cooperativos.

El “peso de la historia”

La mayor parte de las explicaciones evolutivas de la sociabilidad se han basado en la importancia de beneficios derivados de factores ecológicos (ej., Wrangham 1980, Connor 2000), lo que ha dejado algo de lado el efecto de posibles restricciones impuestas por la historia evolutiva (filogenia) de los organismos. Sin embargo, la evidencia disponible apoya que las relaciones ancestro-descendiente (i.e., un aspecto central de la historia evolutiva) han tenido un efecto significativo en la evolución del comportamiento social de distintas especies. Esto implica que la evolución social o de algunos rasgos asociados a esta (ej., distintas formas de cooperación) ha estado limitada por restricciones filogenéticas. Así por ejemplo, comparaciones entre especies indican que diversos aspectos de la organización y estructura social son conservados en especies de primates del Viejo Mundo a pesar de importantes diferencias en los ambientes ecológicos de estas (Di Fiore y Rendall 1994, Thierry et al. 2000, Shultz et al. 2011). De igual modo, la reproducción cooperativa (véase sección “Evolución de rasgos cooperativos”) ha persistido en algunos linajes de aves a pesar de cambios sustanciales en los ambientes donde se originaron (Edwards y Naeem 1993).

Evolución de rasgos cooperativos

Diversas especies que viven en grupos sociales exhiben uno o más rasgos cooperativos, los que generalmente están asociados a contextos igualmente diversos (Dugatkin 1997, Krause y Ruxton 2002). Así, ocurre cooperación en contextos como defensa y obtención de recursos (Creel 1997), disminución del riesgo de depredación (Clutton-Brock et al. 1999), disminución de los costos energéticos de termorregulación o desplazamiento (Ancel et al. 1997, Weimerskirch et al. 2001), y cuidado cooperativo de las crías (Crespi 1994, Solomon y French 1997, Koenig y Dickinson 2004), entre los más examinados. En todos estos contextos se espera que la cooperación incremente la adecuación biológica inclusiva (véase adecuación biológica) de los participantes comparado con individuos que no cooperan (West et al. 2007, Davies et al. 2012).

Es importante apreciar que los integrantes de un grupo pueden percibir beneficios “pasivamente” producto de la presencia de otros conespecíficos (i.e., efectos de tamaño de grupo), o activamente (Hammer y Parrish 1997). En el primero de estos dos escenarios, los individuos ajustan su conducta en relación a la presencia de otros individuos. Sin embargo, en diversos rasgos cooperativos los individuos ajustan su conducta en relación a la conducta (y no solo a la presencia) de otros individuos (Fernández-Juricic et al. 2004, Manser 1999). Como consecuencia, los rasgos cooperativos pueden involucrar coordinación entre los participantes, y eventualmente división de tareas (o labores), como es el caso de especies que cooperan en la detección de depredadores (Rasa 1986, McGowan y Woolfenden 1989, Clutton-Brock et al. 1999), o cazan sus presas en forma cooperativa (Stander 1992, Creel y Creel 1995). Por ejemplo, suricatas (Suricata suricatta) en grupo disminuyen su vigilancia antidepredador luego de un aumento de la actividad de vigilancia de un individuo del grupo que adopta labores de “centinela”, un efecto independiente del número de individuos presentes, y donde el rol de centinela es realizado alternadamente por distintos individuos del grupo (Manser 1999, Clutton-Brock et al. 1999). En conjunto, tanto efectos de tamaño de grupo como rasgos cooperativos pueden contribuir con efectos positivos sobre la adecuación biológica en especies sociales (Zöttl et al. 2013).

Independiente del contexto (ej., obtención de alimento, vigilancia antidepredador), una parte significativa de los estudios realizados en este ámbito han estado enfocados a dilucidar los mecanismos evolutivos responsables de la cooperación. Así, la cooperación puede evolucionar a través de distintos mecanismos, los que difieren en el modo en que la adecuación biológica es maximizada (Dugatkin 1997, West et al. 2007). Específicamente, algunas formas de cooperación son el resultado evolutivo de reciprocidad y mutualismo donde los beneficios percibidos son directos para todos los participantes (West et al. 2007, Davies et al. 2012, Vásquez 2016). Ejemplos de estas dos alternativas son la donación de alimento (sangre) en murciélagos vampiros (Carter y Wilkinson 2013) y la caza cooperativa en perros salvajes (Creel y Creel 1995), respectivamente. En un escenario alternativo, los beneficios para una de las partes se materializan de manera indirecta, cuando los individuos favorecen selectivamente (con su conducta) un aumento de la adecuación de parientes cercanos (i.e., selección por parentesco, Hamilton 1964). Aunque se acepta la existencia de distintos mecanismos de cooperación, el debate y los esfuerzos buscan dilucidar la importancia relativa de estos (Griffin y West 2002). Así por ejemplo, la cooperación a través de reciprocidad parece explicar mejor el uso compartido de alimento en algunos primates y sociedades tradicionales humanas comparado con la selección por parentesco (Jaeggi y Gurven 2013). En cambio, el origen evolutivo del cuidado comunal de crías en roedores y mamíferos en general podría estar más vinculado a selección por parentesco (Burda et al. 2000, Briga et al. 2012, Lukas y Clutton-Brock 2012b, pero véase Nowak et al. 2010).

Reproducción cooperativa y sociabilidad

Un rasgo particularmente importante de la sociabilidad debido a su estrecha vinculación con la adecuación biológica, es el cuidado cooperativo de las crías. El grado de cooperación exhibido en este contexto es variable dentro y entre especies. Por una parte, en especies sociales con “reproducción plural sin cuidado comunal”, una mayoría de los individuos del grupo se reproduce y cada uno proporciona todo el cuidado necesario a sus propias crías. Esta estrategia caracteriza a la mayor parte de los primates, quirópteros, muchas aves, y algunos insectos (Cockburn et al. 2017, Silk y Kappeler 2017, Smith et al. 2017, Flores-Prado Capítulo 4). En especies con “reproducción plural y cuidado comunal”, una mayoría de los integrantes del grupo se reproduce y los adultos exhiben cuidado comunal de la crías (Hayes y Ebensperger 2016, Smith et al. 2017). Esta estrategia social ha evolucionado en algunas aves donde varios adultos aprovisionan crías en un nido comunal, y en mamíferos donde las hembras amamantan crías propias y ajenas (cuidado aloparental). Una tercera categoría incluye especies donde solo una minoría de los integrantes del grupo se reproduce y el cuidado de las crías es proporcionado principal o exclusivamente por una mayoría de los individuos que no se reproduce. Esta estrategia social, conocida como “reproducción única”, caracteriza a algunos mamíferos carnívoros (suricatas), primates (marmosetas), y roedores (jerbos) (Solomon y French 1997). Aunque ha habido intentos por establecer paralelos evolutivos entre formas de reproducción cooperativa en modelos vertebrados e invertebrados a través de un continuo de sociabilidad (Sherman et al. 1995), estos han sido cuestionados (Crespi y Yanega 1995, Rubenstein et al. 2016).

Evidencia de sociabilidad en especies nativas de Chile

Al menos 319 especies de vertebrados e invertebrados (no insectos) con distribución en Chile continental o sus aguas oceánicas han sido caracterizadas por exhibir una o más formas de sociabilidad (Tabla 3-1). De estas, 38 (11,9%) corresponden a invertebrados no insectos, 1 (0,3%) a tunicados, y 281 (87,8%) a vertebrados. Entre los invertebrados, una mayoría de las especies corresponde a crustáceos (57,9%), seguidos por los moluscos (31,6%). Entre los vertebrados, las aves son señaladas más frecuentemente con atributos sociales (60,3%), seguidas por los mamíferos (28,2%), peces (6,7%), anfibios (3,5%), y reptiles (1,4%). Estas formas incluyen agregaciones, coros, uso compartido del ámbito de hogar, uso comunal de sitios de descanso, uso compartido de refugio, colonialidad (estacional o permanente), cardúmenes, bandadas, grupos sociales, y cooperación (Tabla 3-1). Como podría esperarse, en una proporción de estas especies estudiadas (i.e., 15,3% de las 319) se ha descrito más de un aspecto de sociabilidad. Por ejemplo, la ocurrencia de colonialidad y la formación de bandadas son relativamente comunes en aves (Tabla 3-1). A continuación abordo los estudios y especies que han sido examinadas en alguno de estos contextos sociales.

FORMAS DE SOCIABILIDAD

Agregaciones

Es conocido que muchos invertebrados marinos forman agregaciones, lo que ha generado interés por determinar sus causas (Ritz 1994, Donahue 2006, Stafford et al. 2008). En Chile se ha documentado la ocurrencia de agregaciones en al menos 38 especies nativas (Tabla 3-1, Figura 3-5), donde algunas muestran variabilidad intraespecífica que incluye individuos no gregarios (Pérez-Valdés et al. 2017). Una parte de los estudios realizados han examinado la posible función de estas agregaciones. Este es el caso de invertebrados que utilizan discos de fijación de algas feófitas (Lessonia nigressens, L. trabeculata, y Macrocystis integrifolia) como hábitat y refugio (Vásquez y Santelices 1984, Thiel y Vásquez 2000). Varias especies de moluscos mitílidos, crustáceos (anfípodos, camarones, cangrejos, isópodos) y anémonas forman agregaciones en estos discos (Tabla 3-1). El tamaño (o densidad) de estas agregaciones aumenta significativamente con el tamaño (volumen) del disco de fijación (i.e., parche de hábitat) en al menos 11 especies examinadas (Thiel y Vásquez 2000; véase también Vásquez y Santelices 1984, Villouta y Santelices 1984). También se ha documentado un efecto directo de la cantidad de hábitat disponible sobre la tendencia a formar agrupaciones por parte de crustáceos marinos que viven como simbiontes en invertebrados de mayor tamaño (Thiel y Baeza 2001). En conjunto, estas observaciones indican que las agregaciones de estos invertebrados están en parte limitadas por la cantidad de hábitat disponible. Este efecto es esperable cuando las agregaciones se originan por atracción a parches con recursos críticos, en lugar de atracción a la presencia de conespecíficos (Macdonald 1983, Johnson et al. 2002). Aunque se han documentado excepciones (ej., Guzmán 1978), la importancia de la disponibilidad de hábitat o de presas para la formación de estas agregaciones también es apoyada por otros estudios en invertebrados. El asentamiento en crustáceos cirripedios en la zona intermareal de la costa depende directamente de la abundancia de sustrato rocoso libre, y donde a su vez, la abundancia de cirripedios contribuye al asentamiento y formación de agregaciones del chorito maico (Peromytilus purpuratus) (Navarrete y Castilla 1990). Tanto en lapas (Siphonaria lessoni) como erizos negros (Tetrapygus niger) (Figura 3-5e), los adultos se desplazan formando agrupaciones de tamaño variable para buscar y capturar alimento (Rodríguez y Ojeda 1998, Aguilera y Navarrete 2011). En el caso de los erizos, la evidencia obtenida en condiciones de laboratorio apoya una mayor importancia de la distribución de alimento comparado con la presencia de depredadores en estas agrupaciones (Rodríguez y Ojeda 1998).

Aunque no es sorprendente que algunos invertebrados formen agregaciones vinculadas a limitaciones de hábitat, sí lo es el que algunas de estas agregaciones se puedan originar por “predisposiciones” sociales. En algunas especies el agrupamiento (o congregaciones) parece estar asociado al uso de grietas (refugios) y la capacidad de los individuos para desplazarse eficientemente siguiendo el rastro químico dejado en el sustrato por conespecíficos (Stafford et al. 2008). En algunos invertebrados marinos que forman agregaciones y cuyo ciclo de vida incluye una fase de larva natatoria antes de alcanzar el estado adulto, el asentamiento de estas larvas al sustrato (ej., rocas) aumenta en sitios con mayor densidad de conespecíficos. Este es el caso del cangrejo Petrolisthes laevigatus (Gebauer et al. 2011) y del piure chileno (Pyura chilensis) (Figuras 3-5g y 3-5h). En esta última especie, y en condiciones de laboratorio se ha documentado una preferencia de sus larvas por sitios de asentamiento con conespecíficos o claves químicas de estos (Manríquez y Castilla 2007). En el chorito maico (P. purpuratus), la formación de agregaciones densas en sustratos rocosos tiene efectos positivos sobre el asentamiento y crecimiento de otros individuos (Alvarado y Castilla 1996).

Tabla 3-1 Especies nativas de Chile en las que se han documentado diferentes formas/aspectos de sociabilidad

(1) Corresponde a Subfilo en el caso de vertebrados y tunicados, pero a Filo en el caso de los invertebrados; la categoría Invertebrata se utiliza por conveniencia, pero no tiene valor taxonómico.

(2) Corresponde a Clase en el caso de los vertebrados y tunicados urocordados, pero a Filo, en el caso de los invertebrados.

(3) Los estudios u observaciones disponibles no permiten distinguir entre hábitos coloniales y grupos sociales.

(?) Sin estudios confirmatorios específicos en los rasgos sociales indicados.

Figura 3-5 Agregaciones de invertebrados en ecosistemas intermareales y submareales de Chile central.

a) Chitones (Chiton granosus), imagen de Luis Ebensperger.

Figura 3-5b) Erizo rojo (Loxechinus albus), imagen de Alejandro Pérez Matus.

Figura 3-5c) Loco (Concholepas concholepas), imagen de Alejandro Pérez Matus.

Figura 3-5d) Estrella de mar (Stichaster striatus), imagen de Alejandro Pérez Matus.

Figura 3-5e) Erizo negro (Tetrapygus niger), imagen de Luis Ebensperger.

Figura 3-5f) Sol de mar (Heliaster helianthus), imagen de Alejandro Pérez Matus.

Figuras 3-5g) y 3-5h) Piure (Pyura chilensis), imagenes de Patricio Manríquez.

Un efecto positivo de la presencia de conespecíficos sobre la formación de agregaciones es consistente con la ocurrencia de beneficios sociales en especies de hábitats intermareales donde los individuos están expuestos a desecación, altas temperaturas, depredación, o a dislocación mecánica por oleaje (ej., Santana et al. 2017, de Jager et al. 2020, Bogdanovich y Bozinovic Capítulo 9). Moluscos gastrópodos como el caracol Echinolittorina peruviana forman agregaciones en zonas intermareales rocosas y donde los beneficios en agregaciones de mayor tamaño disminuyen su pérdida de agua, un efecto que es mayor en localidades más desérticas en el norte de Chile comparado con otras de Chile central (Rojas y Bozinovic 2000). A un nivel local y consistente con lo anterior, este beneficio es más importante en parches del intermareal alto, donde el estrés por desecación es mayor comparado con parches del intermareal bajo (Muñoz et al. 2008). Por otra parte, el erizo negro también forma agrupaciones (Figura 3-5e), y donde individuos agrupados perciben (a través de claves químicas) un menor riesgo por parte sus depredadores como el sol de mar (Heliaster helianthus) comparado con erizos aislados (Manzur y Navarrete 2011).

Las agregaciones en algunos invertebrados marinos también parecen estar asociadas a beneficios reproductivos. Específicamente, las hembras de algunos caracoles marinos como Thais chocolata y Trophon geversianus se caracterizan por oviponer en forma comunal en el sustrato de hábitats submareales (Romero et al. 2004, Pio et al. 2015). En el caso del poliqueto Platynereis australis, las agrupaciones registradas en el mar están conformadas por individuos reproductivos (Cañete et al. 2013), por lo que el agregarse podría determinar beneficios asociados a un mayor éxito de apareamiento comparado con una estrategia reproductiva más solitaria.

Coros

Los coros son congregaciones características en algunos anuros (sapos y ranas), las cuales están formadas principalmente por machos que vocalizan conjuntamente ya sea para atraer hembras y/o para competir con machos rivales (Gerhardt 1994, Cocroft y Ryan 1995). La co-ocurrencia de vocalizaciones de varios machos puede resultar en sincronía o alternancia, dependiendo de si tales vocalizaciones representan una forma de competir o cooperar con otros machos para atraer hembras (Greenfield 1994, 2005, Hartbauer et al. 2014). Aunque las características acústicas de las señales emitidas por los machos de algunas especies nativas han sido examinadas (Labra Capítulo 6), los atributos sociales y las consecuencias funcionales de estas congregaciones o coros han sido escasamente abordados. Al menos 10 especies nativas de Chile se caracterizarían por formar agrupaciones en la época reproductiva y donde tales agrupaciones en algunas de estas especies constituyen coros (Tabla 3-1). Entre estas últimas, los machos del sapito de cuatro ojos (Pleurodema thaul) forman coros numerosos que además pueden incluir individuos de otras especies (Penna y Veloso 1981, 1990). Se trata de una especie de amplia distribución que utiliza hábitats ecológicamente diversos como sitios de reproducción (Diaz et al. 1987, Iturra-Cid et al. 2010), y donde los atributos acústicos de sus vocalizaciones covarían geográfica y filogenéticamente (Velásquez et al. 2013). Por lo tanto, no es descartable que la conducta social y organización social en estas congregaciones puedan ser igualmente variables.

La formación de agregaciones también ha sido reportada en el sapo de Atacama (Rhinella atacamensis, Penna y Veloso 1981, Pincheira-Donoso et al. 2018). En este caso, las agrupaciones de machos y hembras se forman en pozas en áreas desérticas. Así, es posible que la disponibilidad de pozas y el tamaño de estas determinen el tamaño y persistencia de estas agrupaciones. Los machos en estas agrupaciones compiten por desplazar a otros machos rivales y lograr un amplexo con las hembras (Pincheira-Donoso et al. 2018, D. Pincheira-Donoso comunicación personal).

Algunos anfibios son especialmente interesantes debido a que la formación de agregaciones puede estar asociada con distintos beneficios en distintos estados de su ciclo de vida. En el caso del sapo espinoso (Rhinella spinulosa) se ha documentado la formación de agrupaciones (en contacto físico directo) por parte de individuos recientemente metamorfoseados (Espinoza y Quinteros 2008). Dos observaciones son consistentes con que los individuos en estas agrupaciones obtienen beneficios térmicos. La temperatura corporal de sapos en contacto directo con otros es 2,3 °C más alta que la de individuos cercanos pero aislados (sin contacto directo con otros), una diferencia que podría generar un aumento de 14% en crecimiento. Además, la generación experimental de sombra en momentos del día con alta radiación solar determina una reducción en el tamaño de las agregaciones (Espinoza y Quinteros 2008).

Uso compartido de ámbitos de hogar

Aun cuando una mayoría de los reptiles del Orden Squamata (lagartos, serpientes, anfisbénidos) muestran hábitos solitarios, la vida en grupo está presente en 94 especies representantes de 22 de las 66 familias incluidas en este orden (Gardner et al. 2016). Entre estas, una mayoría corresponde a especies que forman agregaciones permanentes, pero donde solo unas pocas especies exhiben estabilidad en la membrecía de los individuos en estas (Whiting y While 2017). La evidencia disponible en especies nativas de Chile apoya la ocurrencia de un uso compartido de ámbitos de hogar entre dos o más adultos en al menos cuatro especies de lagartos, lo que implica algún grado de agregación espacial. En particular, los machos de la lagartija tenue (Liolaemus tenuis) se caracterizan por defender un árbol como territorio, el cual es utilizado por dos o más hembras cuyos territorios son vecinos dentro del mismo árbol utilizado como hábitat. Esta distribución espacial resulta en una monopolización reproductiva de grupos de hembras por parte de un macho (Manzur y Fuentes 1979). Una situación equivalente caracteriza al matuasto vociferador (Phymaturus vociferator), donde las hembras establecen sus territorios junto al de otras hembras en rocas que utilizan como hábitat, lo que promovería su monopolización por machos (Habit y Ortiz 1996). Los elementos comunes de ambos casos sugieren una base funcional también común. En primer lugar, el número de hembras presente en ambos parches de hábitat aumenta con el tamaño de estos últimos. En la lagartija tenue, árboles de mayor tamaño utilizados por estos lagartos albergan un mayor número de hembras. En matuastos, rocas de mayor tamaño concentran un mayor número de hembras. En segundo lugar, las interacciones sociales entre las hembras son predominantemente agonistas en ambas especies (Manzur y Fuentes 1979, Habit y Ortiz 1996). En conjunto, estas observaciones son consistentes con que las agregaciones en ambas especies posiblemente están asociadas a restricciones de hábitat.

Figura 3-6 Agrupación registrada en el matuasto del Maule (Phymaturus maulense), en el paso Las Damas, región de O´Higgins, Chile central. Imagen gentileza de Lautaro Salfate Porobic.

Fox y Shipman (2003) reportaron una alta sobreposición espacial en Liolaemus bellii y L. leopardinus, dos especies de ambientes de altitud en Chile central (Mella 2017). Las hembras de L. bellii se caracterizan por una baja frecuencia de interacciones agonistas y alta tolerancia social (Fox y Shipman 2003), observaciones consistentes con un mayor nivel de sociabilidad comparado con L. tenuis y P. vociferator. En el caso de L. leopardinus, Mella (2017) indica la ocurrencia de agrupaciones de varios adultos en refugios subterráneos. Esto último no sería una excepción entre los reptiles nativos como lo sugieren registros fotográficos de otras especies como el matuasto del Maule (Figura 3-6). En un contexto histórico, Fox y Shipman (2003) sugieren que la ocurrencia de agregaciones en Liolaemus de Argentina y Chile probablemente evolucionó a partir de ancestros solitarios (con baja o nula sobreposición espacial en sus ámbitos de hogar), lo que apoya un escenario evolutivo basado en un aumento de la complejidad social a partir de ancestros menos sociales (ej., Shultz et al. 2011).

El uso compartido de ámbitos de hogar y el consiguiente uso comunal del espacio también pueden ocurrir en otros vertebrados cuyo comportamiento social es relativamente limitado, como es el caso de mamíferos del Orden Carnívora. Solo 68 de las 245 especies de mamíferos carnívoros terrestres vivientes en el mundo (i.e., 28%) forman grupos sociales distintivos, una cifra que solo alcanza al 5% de las 37 especies de felinos existentes (Elbroch y Quigley 2017). No es sorprendente entonces, que estudios que han examinado la organización y estructura social de felinos con distribución en Chile indican hábitos más bien solitarios (Tabla 3-2). Este parece ser el caso de la güiña (Leopardus guigna), donde tanto machos como hembras realizan sus actividades en áreas que no se sobreponen con las áreas de otros machos y hembras, respectivamente (Sanderson et al. 2002). Sin embargo, estudios realizados en otras localidades geográficas han revelado variabilidad en el grado de tolerancia social en el caso del gato de Geoffroy (Leopardus geoffroyi). En el Parque Nacional Torres del Paine (Patagonia chilena) las hembras en estos felinos se sobreponen en el uso de algunas áreas durante sus actividades, pero no en otros sitios del noreste de Argentina (Manfredi et al. 2006). De igual modo, la sobreposición espacial entre los machos es baja en Torres del Paine, pero alta en sitios del centro y noreste de Argentina (Manfredi et al. 2006, Pereira et al. 2012). En el sur de Brasil, el grado de sobreposición espacial entre los machos es similar al registrado entre las hembras (Tirelli et al. 2018), observación que confirma algún grado de flexibilidad social entre localidades con ambientes potencialmente contrastantes.

Dos estudios realizados en la Patagonia chilena también indican que las hembras de otro felino, el puma (Puma concolor), comparten extensamente sus áreas de actividad con otras hembras y machos (Franklin et al. 1999, Elbroch y Wittmer 2012). Además, las hembras de esta especie en poblaciones de Norte América no solo se caracterizan por una alta sobreposición entre sus ámbitos de hogar con los de otras hembras, sino además por exhibir tolerancia social entre estas. Se ha registrado el consumo simultáneo de presas por parte de agregaciones de 2 o 3 hembras adultas (Elbroch y Quigley 2017), lo que sugiere ausencia de territorialidad entre estas y tolerancia (y/o socialidad). La sobreposición entre los ámbitos de hogar de las hembras de estos felinos aumenta en áreas donde sus presas son más abundantes y espacialmente agregadas (Elbroch et al. 2016). En conjunto, estas observaciones son preliminarmente consistentes con la hipótesis de “dispersión de recursos”, donde se espera un mayor grado de socialidad en parches donde los recursos son localmente abundantes, y donde la competencia por estos es relativamente baja (Johnson et al. 2002).

La organización social de zorros con distribución en Chile ha sido examinada con algún grado de detalle. Así, la sobreposición de los ámbitos de hogar entre adultos de ambos sexos del zorro culpeo (Lycalopex culpaeus) es espacial y temporalmente baja (Salvatori et al. 1999), lo que es consistente con hábitos solitarios. En contraste, la organización social en el zorro gris (Lycalopex griseus) parece estar más basada en asociaciones hembramacho (Johnson y Franklin 1994). Sin embargo, la evidencia cuantitativa que apoya esta afirmación aún es escasa. La organización social del zorro chilote (Lycalopex fulvipes) también podría apartarse de lo que se ha descrito en zorros culpeo; la sobreposición de los ámbitos de hogar de machos y hembras en el zorro chilote es extensa (Jiménez 2007). Sin embargo, los individuos también exhiben un uso exclusivo de las zonas más utilizadas por estos dentro de sus ámbitos de hogar (Jiménez 2007). Así, la posible ocurrencia de grupos conformados por pares hembra-macho con otros adultos no reproductivos en el zorro chilote (Jiménez 2007) es una hipótesis interesante que requiere ser evaluada.

Lo poco que sabemos del comportamiento social de la nutria marina (Lontra felina) también apunta a algún grado de sociabilidad. Observaciones conductuales de individuos no marcados sugieren un uso compartido de refugios en tierra (cavidades en las rocas) por parte de pares de adultos en dos localidades del centro y norte, Los Molles e Isla Pan de Azúcar (Ebensperger y Castilla 1991, Ostfeld et al. 1989). En localidades del sur de Chile se ha registrado actividad conjunta por parte de dos adultos en forma continuada en Isla Guafo (Seguel y Pavés 2018), pero no en Chepu, al norte de Chiloé (Ostfeld et al. 1989). Por otra parte, el seguimiento de algunos individuos marcados (3 machos y 3 hembras) en otra población del centro de Chile (Quintay) muestra un uso compartido de áreas de actividad entre machos y hembras, entre machos, pero no entre hembras (Medina-Vogel et al. 2007). Aunque preliminares, estas observaciones son consistentes con la posible ocurrencia de asociaciones entre adultos estables en el tiempo, tal como se ha registrado en la especie congénerica Lontra canadensis (Barocas et al. 2016).

Mayoritariamente, los estudios evolutivos que han abordado la sociabilidad en cánidos y mustélidos, como las nutrias, también vinculan este aspecto del comportamiento social a la disponibilidad de alimento. Así, las especies más sociales se caracterizan por concentrar su actividad de forrajeo en parches localmente más productivos (Wrangham et al. 1993, Geffen et al. 1996, Johnson et al. 2000). Sin embargo, aún no es claro si posibles variaciones en la organización social de cánidos y mustélidos nativos de Chile son consistentes con diferencias en productividad de los ambientes utilizados por estos.

Tabla 3-2 Organización social (unidades sociales descritas, tamaño de grupo promedio ± desviación estándar, rango, y número (n) de unidades sociales estudiadas) en mamíferos con distribución en Chile.

Los tamaños de grupo promedio están calculados a partir de integrantes adultos exclusivamente, a menos que se indique algo distinto. Las abreviaciones usadas para representar los tipos de unidades sociales reportados son las siguientes: H-M = pares hembra-macho; HH = grupos con 2+ hembras; HH-M = grupos con 2+ hembras y un macho; H-MM = grupos con una hembra y 2+ machos; HH-MM = grupos con 2+ machos y hembras; los números en paréntesis indican el rango de individuos de cada sexo cuando existe variación dentro de la categoría de tipo de grupo. Los signos de interrogación indican la posible ocurrencia (aún no confirmada) de un determinado tipo de unidad social.

Uso comunal de perchas y sitios de descanso

Otras formas de agregación frecuentemente registradas en aves es el uso comunal de perchas o sitios de descanso (Beauchamp 1999) y colonias estacionales o reproductivas (véase “Colonialidad estacional” y “Colonialidad permanente”). Estudios realizados en otras latitudes han dominado un debate aún no resuelto en torno a si los individuos en estas formas de agregación se benefician a través de obtener información sobre la localización de alimento (Greene 1987, Marzluff et al. 1996), u otros recursos o aspectos que afectan su adecuación biológica (Evans et al. 2016). El comportamiento de aves de carroña nativas de Chile como el jote de cabeza negra (Coragyps atratus) apoyan esta posibilidad, tal como lo muestran estudios basados en parches con carroña experimentales y/o aquellos basados en remover temporalmente algunos de los individuos que utilizan los mismos sitios de descanso (i.e., para manipular información sobre la localización de alimento). Este tipo de manipulaciones ha mostrado que la llegada de individuos que no habían visitado parches experimentales con carroña (i.e., que desconocían su ubicación) aumenta con la llegada de individuos que si habían visitado estos parches previamente (Rabenold 1987). Sin embargo, un segundo estudio en esta misma especie determinó que solo una minoría de los individuos (18,5%) que desconocían la ubicación de parches experimentales con carroña los descubrieron luego de seguir la trayectoria de individuos que sí conocían su ubicación (Buckley 1997). Así, una mayoría de estas aves utilizaría una estrategia basada en descubrir parches de carroña individualmente, o a través de avistar agregaciones de conespecíficos consumiendo animales muertos. Por otra parte, también se ha registrado que individuos que se asocian a través de visitar los mismos sitios de descanso, además son genéticamente más emparentados (Parker et al. 1995). Esta observación indica que indistintamente de los posibles beneficios derivados del uso compartido de perchas o sitios de descanso, estos además podrían estar modulados por selección por parentesco.

El uso comunal de sitios de descanso también es un atributo registrado en el cóndor (Vultur gryphus), donde este atributo varía en forma estacional y diaria (Lambertucci et al. 2008, Herrmann et al. 2010). Esta variación parece estar en parte asociada al ciclo reproductivo de estos buitres ya que el uso de perchas comunales disminuye durante el período de incubación y crianza de los pollos (Lambertucci y Mastrantuoni 2008). Estudios correlacionales sugieren que los sitios de descanso usados por cóndores proporcionan protección frente a condiciones climáticas adversas y frente a posibles depredadores (Lambertucci y Ruggiero 2013). Sin embargo, análisis detallados de las interacciones sociales registradas en estas perchas sugieren que los posibles beneficios generados no son equitativos para todos los individuos que las usan. El acceso a sitios de mejor calidad está asociado a interacciones agonistas y a relaciones jerárquicas, donde los individuos dominantes monopolizan los sitios térmicamente más favorables (Donázar y Feijóo 2002).

En términos evolutivos, el uso compartido de sitios de descanso en aves, frecuentemente ha surgido en especies que también forman bandadas, observación que apoya que la evolución del primero de estos rasgos podría estar vinculado a un incremento en la eficiencia de forrajeo (Beauchamp 1999). Sin embargo, la transición a un uso compartido de refugios también ha ocurrido en especies que no forman bandadas (Beauchamp 1999). Por lo tanto, aún es necesario establecer cómo la eficiencia en localizar recursos alimenticios depende del uso de sitios de descanso para evaluar la importancia evolutiva de este tipo de beneficios en cóndores.

Uso comunal de refugios

El uso compartido de madrigueras y otras estructuras utilizadas como refugio y sitios de crianza también representa una forma de agregación en organismos que son presa frecuentemente (Ebensperger y Blumstein 2006). En esta sub-sección examino el caso de especies en las que aún no es claro si el uso compartido de estas estructuras ocurre reiteradamente entre los mismos individuos. Dado que esto último es central a la sociabilidad de varias especies, la discusión de tales casos la realizo más adelante en la sección “Grupos sociales”.

El uso compartido de refugios se ha documentado frecuentemente en vertebrados, pero menos en invertebrados no insectos. Entre los invertebrados marinos de Chile se ha descrito el uso compartido de refugios en algunos crustáceos. Este es el caso de dos camarones pistola nativos de Chile, Alpheopsis chilensis y Alpheus inca, Boltaña y Thiel (2001) registraron un uso compartido de refugio por pares hembra-macho en ambas especies en forma independiente y en forma simultánea por individuos de ambas especies. Dado que las madrigueras examinadas se localizaron en fondos marinos físicamente estables, Boltaña y Thiel (2001) sugieren que ambos tipos de asociaciones (intra e interespecíficas) podrían ser permanentes. El uso compartido de refugios también ha sido reportado en el cangrejo arveja (Pinnixia valdiviensis), un simbionte del camarón excavador Callichirus garthi (Baeza y Hernáez 2015). Aunque una mayoría de las madrigueras son utilizadas por individuos solitarios, entre 10-14% de las madrigueras de C. garthi son utilizadas por pares hembra-macho, lo que sugiere variabilidad social en este crustáceo.

El uso compartido de refugios también se ha reportado en grupos de más de dos individuos en invertebrados. Este es el caso de jaibas Acanthocyclus que utilizan fisuras y bordes de rocas en hábitats intermareales para expandir y formar cavidades bajo mantos (agregaciones compactas) de especies sésiles como los bivalvos (Castilla et al. 1989), y donde se ha reportado el co-uso de estas cavidades por parte de 2-6 individuos (Castilla et al. 1989). Es especialmente destacable el caso del isópodo marino Limnaria chilensis, donde los individuos construyen túneles dentro de grampones de macroalgas que usan como refugio. Dentro de estos sistemas se ha descrito la presencia de juveniles que permanecen asociados a su madre y donde estos construyen sus propios habitáculos como ramificaciones del refugio materno, observación que sugiere cuidado parental extendido (Thiel 2003).

Entre los vertebrados, se han reportado agregaciones de adultos de ambos sexos en el matuasto Phymaturus vociferator debajo de piedras de gran tamaño en Los Andes (Alzamora et al. 2010). Dado que este interesante reporte se realizó en otoño y a una altitud cercana a 2200 m, aún es necesario determinar si esta estrategia conductual está limitada al período post-reproductivo exclusivamente. En mamíferos de tamaño pequeño, es destacable la sociabilidad registrada en el marsupial Dromiciops gliroides (monito del monte). En esta especie, los individuos forman agrupaciones en momentos en que realizan sopor (Figura 3-7). Estudios en dos poblaciones del sur de Chile registraron el uso comunal de refugios artificiales (“cajas nido” instaladas en la vegetación) por grupos de 2-5 individuos en una localidad al norte de Valdivia (Franco et al. 2011), y de 2-9 individuos en otra localidad en el norte de Chiloé (Celis-Diez et al. 2012). A diferencia de lo que se ha descrito en otros marsupiales que también anidan comunalmente (ej., Fisher et al. 2011), este aspecto de la sociabilidad de D. gliroides no parece estar asociado a una estrategia para conservar calor o disminuir el gasto de energía. El anidamiento comunal en esta especie es relativamente constante entre estaciones del año (Franco et al. 2011), en lugar de estacional como sería esperable a partir de consideraciones energéticas (ej., Edelman y Koprowski 2007). La presencia de juveniles en estos grupos podría indicar que el uso compartido de refugios en esta especie representa una forma de cuidado parental (Franco et al. 2011). Sin embargo, tampoco es descartable que esta conducta social sea parte de una estrategia para aumentar el éxito de apareamiento, tal y como se ha sugerido para algunos roedores (Ferkin y Seamon 1987) y otros marsupiales (Lazenby-Cohen y Cockburn 1988).

Figura 3-7 Agrupación de cuatro individuos de monito del monte (Dromiciops gliroides) en estado de sopor en la Estación Experimental San Martín (noroeste de Valdivia, sur de Chile). Imagen gentileza de Roberto Nespolo.

Colonialidad estacional

Varias especies de aves y mamíferos marinos se caracterizan por mostrar hábitos coloniales durante el período reproductivo (Buckley 1997, Danchin y Wagner 1997) (Figura 3-8). En algunas especies las interacciones sociales en estas agrupaciones son predominantemente agonistas y vinculadas a la defensa del espacio o las crías por parte de hembras en forma individual, o por pares hembra-macho. Por ejemplo, a través de comparar atributos individuales en colonias de distinto tamaño y densidad en Argentina, se ha registrado que tanto el tamaño como la densidad de pares macho-hembra en colonias del pingüino magallánico (Spheniscus magellanicus) varían espacialmente, y que esta variabilidad está asociada a costos. Individuos en colonias más grandes y densas experimentan una mayor disminución en el acceso a presas de alta calidad (anchoas), lo que se asocia además a un menor número de crías producidas (Forero et al. 2002). Este efecto negativo sobre el éxito reproductivo está mediado por una disminución de la condición física de las crías producto de experimentar una dieta de menor calidad (Tella et al. 2001). Además, individuos en colonias grandes y densas experimentan una mayor frecuencia de interacciones agresivas con adultos vecinos y una mayor frecuencia de ataques por depredadores, lo que en conjunto resulta en una mayor mortalidad de las crías (Stokes y Dee Boersma 2000). Otros estudios y observaciones realizados en aves marinas y acuáticas también apuntan a efectos negativos de la colonialidad. Entre las primeras, se ha documentado la ocurrencia de interacciones negativas como infanticidio y canibalismo de juveniles en colonias de pelícanos, Pelecanus thagus (Daigre et al. 2012). En el caso de especies acuáticas, la tagua gigante (Fulica gigantea) también anida en colonias (Martínez y González 2004). Sin embargo, esta misma especie también anida en forma solitaria en sitios donde coexiste con la gaviota andina (Larus serranus), una estrategia que podría disminuir la detección y usurpación de sus nidos por parte de estas gaviotas (Brosset 2000). A pesar de estos posibles costos, se han reportado efectos positivos del tamaño de la colonia sobre el éxito reproductivo en el pingüino antártico, Pygoscelis antarctica (Barbosa et al. 1997), y en la gaviota argéntea, Larus argentatus (Burger 1979). Este efecto positivo sobre el éxito reproductivo parece estar mediado por una disminución de la tasa de depredación de los nidos en colonias de mayor tamaño en el salteador chico, Stercorarius parasiticus (Phillips et al. 1998) y en el gaviotín boreal, Sterna hirundo (Burger y Lesser 1979).

Figura 3-8 Nidificación colonial en el pingüino de Humboldt (Spheniscus humoboldti) en Isla de Cachagua (Monumento Natural Isla Cachagua), Chile. Imagen gentileza de Maximiliano Daigre.

Los hábitos coloniales durante el período reproductivo también son característicos en mamíferos marinos como pinnípedos (ej., leones marinos) y algunos fócidos (ej., elefantes marinos). Típicamente, sus colonias en tierra incluyen grupos de hembras (harenes) defendidos por un macho dominante, y donde machos que no logran monopolizar hembras permanecen en la periferia como individuos “satélite”. Estudios en la Patagonia argentina han revelado algunos de los posibles beneficios y costos asociados a la reproducción en colonias. Por una parte, la supervivencia de las crías de hembras del lobo marino común (Otaria flavescens) es mayor en colonias comparadas con la de crías de hembras que forman pares hembra-macho (Campagna et al. 1992). La menor supervivencia de las crías en esta última condición social está asociada a una mayor frecuencia de acoso sexual por parte de los machos, lo que provoca separaciones madre-cría más frecuentes e infanticidio por parte de machos satélites (Campagna et al. 1992, Capozzo et al. 2008). De igual modo, las hembras del elefante marino del sur (Mirounga leonina) prefieren harenes más numerosos, donde estas también experimentan menos acoso, particularmente por parte de machos satélites (Galimberti et al. 2000a, 2000b). Sin embargo, la reproducción en colonias determina algunos costos. En particular, hembras de O. flavescens en colonias más grandes o densas experimentan más interacciones agresivas con otras hembras (Vilá y Cassini 1990, Cassini y Fernández-Juricic 2000, Fernández-Juricic y Cassini 2007). De igual modo, las interacciones agonistas entre hembras del lobo fino austral (Arctocephalus australis) aumentan en sitios con mayor densidad en las colonias, especialmente en momentos en que el estrés por calor es mayor (cerca del medio día) y en sitios cercanos al agua que permiten disminuir el estrés térmico (Cassini 2001).

Los machos en algunas de estas especies también perciben beneficios y costos. El éxito de apareamiento en machos del elefante marino aumenta con el tamaño del harem que estos son capaces de monopolizar en tierra (Modig 1996). Sin embargo, machos con harenes más grandes experimentan una mayor frecuencia de interacciones agresivas con machos satélites (o periféricos). En conjunto, la evidencia muestra que la reproducción en colonias tanto en aves como mamíferos determina costos y beneficios. Estos últimos se vinculan con la distribución y abundancia de alimento, riesgo de depredación, y con oportunidades reproductivas (Møller y Birkhead 1992, Buckley 1997, Jungwirth et al. 2015).

La cantidad de hábitat disponible también tiene efectos en la extensión de las colonias. Así, el tamaño de estas en algunas aves del Hemisferio Norte parece estar limitado por el tamaño de las islas donde estas nidifican, es decir, por la cantidad de hábitat disponible (Forbes et al. 2000). La situación es algo menos clara en términos históricos cuando se considera que la colonialidad en aves está asociada a hábitats marinos potencialmente más expuestos a depredadores, pero donde esta habría evolucionado antes que el uso de hábitat marinos (Rolland et al. 1998, Brown 2016).

Colonialidad permanente

A diferencia de lo que ocurre en aves y mamíferos marinos, la organización colonial en algunos roedores es más permanente y no solo asociada a cambios estacionales del ciclo reproductivo (Hoogland 1981, Verdolin y Slobodchikoff 2010). Las colonias en roedores están conformadas por grupos sociales vecinos cuyos integrantes usan uno o más sistemas de madrigueras subterráneas de manera relativamente exclusiva (Hoogland 1995). Entre los roedores nativos de Chile, la organización colonial caracteriza al menos a seis especies: cururos (Spalacopus cyanus, Roig 1970, Torres-Mura 1990, Begall y Gallardo 2000), cuyes del altiplano (Microcavia niata, Marquet et al. 1993), cuyes de la Patagonia (Microcavia australis, Ebensperger et al. 2006b), degus (Octodon degus, Fulk 1976), tucotucos de la puna (Ctenomys opimus, O’Brien et al. 2020), y tunducos (Aconaemys fuscus, Reise y Gallardo 1989). Estudios más cualitativos sobre este aspecto también apoyan una organización colonial en la vizcacha común (Lagidium viscacia, Galende 1998, Galende et al. 2019) y en la vizcacha peruana (Lagidium peruanum, Pearson 1948). Entre todas estas especies, la existencia de una organización colonial con grupos sociales vecinos pero distintivos solo se ha confirmado en cururos (Urrejola et al. 2005, Lacey et al. 2019), cuyes de la Patagonia (Ebensperger et al. 2006b), degus (ej., Ebensperger et al. 2004, 2016a), y tuco-tucos de la puna (O’Brien et al. 2020).

Aunque los efectos de una organización colonial sobre la adecuación biológica no están claros, estudios en degus de Rinconada de Maipú han proporcionado algunas pistas. A partir del uso combinado de marcadores de ADN microsatélite y determinaciones de la composición individual de grupos sociales se registró que un 81% de los machos y un 65% de las hembras producen crías con más de una pareja sexual. El grado de promiscuidad tanto dentro como fuera de cada grupo aumenta con el número de individuos del sexo opuesto en estos, lo que apoya un efecto de la organización social sobre la estrategia de apareamiento en estos animales (Ebensperger et al. 2019). Es interesante que a pesar de un grado importante de promiscuidad tanto en machos como hembras, el éxito reproductivo (medido como número de crías producidas) aumenta con el número de parejas sexuales en los machos, pero no en las hembras. Por lo tanto, la estructura colonial en degus parece ser más beneficiosa para los machos a través de generar oportunidades de apareamiento capitalizadas en un mayor número de crías producidas (Ebensperger et al. 2019).

Una estructura colonial podría determinar otros beneficios en roedores. En particular, es llamativo que tanto degus como cururos exhiben vocalizaciones de alarma que potencialmente alertan a los individuos de la presencia de posibles depredadores (Reig 1970, Fulk 1976, Begall et al. 2004, Cecchi 2007). En degus, la distancia entre las madrigueras utilizadas por grupos vecinos en Rinconada de Maipú es 47 m en promedio (Ebensperger et al. 2016a), y tales vocalizaciones son potencialmente audibles a varias decenas de metros en hábitat con poca cobertura arbustiva como los usados por estos animales (L. Ebensperger, observación personal). Por lo tanto, estas vocalizaciones podrían ser utilizadas como información por individuos de grupos vecinos. Algo similar podría ocurrir en cururos donde la distancia promedio entre grupos vecinos varía entre 32 y 38 m (Torres-Mura 1990). De hecho, la frecuencia media de las llamadas de alarma concuerda con la frecuencia de mayor agudeza auditiva en cururos, observación que sugiere que el uso de estas señales es potencialmente audible para evadir depredadores cuando estos forrajean desde la entrada de sus túneles (Begall et al. 2004). Sería esperable entonces que tanto el tamaño como la densidad de colonias afecten positivamente la supervivencia de los individuos en especies con colonialidad permanente como algunos roedores.

La organización colonial también es un término utilizado para describir la distribución espacial en parches densos por parte de algunos invertebrados donde los adultos son sésiles. Este es el caso de organismos como los briozoos, donde las colonias se forman a partir de la agregación de zooides. En al menos una de las especies presentes en Chile (Cauloramphus spiniferum) el gasto metabólico de los zooides disminuye más que la tasa de obtención de alimento (filtración) con el tamaño de la colonia, lo que sugiere una posible ventaja de esta estrategia social (Muñoz y Cancino 1989).

Cardúmenes y bandadas

Muchos peces forman agrupaciones móviles o cardúmenes, los que típicamente se caracterizan por un desplazamiento activo y sincronizado de los individuos, pero también por lazos sociales débiles o ausentes (Keenleyside 1979, Pitcher y Parrish 1993, Hoare et al. 2000). Aparte de menciones generales o específicas, pero ocasionales, sobre el tamaño de los cardúmenes en algunas especies (Tabla 3-1), los análisis funcionales de este aspecto de la conducta social han sido escasos en peces nativos de Chile. De las 17 especies en que se ha documentado la formación de cardúmenes de tamaño variable (Tabla 3-1), solo un estudio ha examinado este aspecto en Trachurus murphyi (jurel). Esta especie se caracteriza por exhibir un comportamiento social flexible, con agregaciones durante la noche, momento en que los individuos migran verticalmente desde el fondo marino, y tienen una distribución espacial más dispersa durante el día cuando permanecen a mayor profundidad (Bertrand et al. 2006). Dado que las presas de las que se alimentan estos peces solo están disponibles durante la noche, la disponibilidad de alimento representa una causa posible de estas agregaciones (Bertrand et al. 2006). Una situación similar podría caracterizar la formación de cardúmenes y movimiento vertical observados en otras especies como la merluza común, Merluccius gayi (De Buen 1957). Sin embargo, también es conocido que otros factores como el riesgo de depredación contribuyen a la formación y mantenimiento de cardúmenes en otras especies de peces examinadas (Pitcher y Parrish 1993, Herczeg et al. 2009, Brehmer et al. 2012).

Las aves se caracterizan por exhibir distintas formas de sociabilidad, y donde una de las más conspicuas es la formación de agrupaciones móviles o bandadas (Jullien y Clobert 2000). El grado de sociabilidad en varias especies muestra cambios estacionales vinculados con distintos estados de la historia de vida así como con variación en factores ecológicos (Silk et al. 2014). La ocurrencia de bandadas en el chorlo cabezón (Burhinus superciliaris) es interesante debido a que podría tratarse de una estrategia geográficamente variable. Se ha indicado que la formación de bandadas cambia estacionalmente en zonas costeras del Perú, pero que estas serían más estables en el extremo norte de Chile (Camacho 2012). De igual modo, el tamaño de estas agrupaciones es variable entre años (Camacho 2016). Aunque se ha sugerido que esta variabilidad social podría estar vinculada a variaciones en las condiciones bióticas y abióticas, no es clara su importancia relativa (Camacho 2012). Comparaciones entre especies de aves en zonas tropicales apoyan la importancia de beneficios basados en una disminución del riesgo de depredación (Martínez et al. 2016).

La formación de bandadas es parte de la flexibilidad social mostrada por algunas aves como el rayadito (Aphrastura spinicauda). Un estudio realizado en la Patagonia argentina reveló la formación de bandadas homoespecíficas y con individuos de otras especies de aves (heteroespecíficas) principalmente durante el período no reproductivo. El número de rayaditos en bandadas homoespecíficas (5,0; rango = 3-12) es similar al número de estos en bandadas heteroespecíficas (5,5; rango = 3-9) (Ippi y Trejo 2003). Dado que durante el período reproductivo la organización social del rayadito se basa en la defensa de un territorio exclusivo por parte de pares hembra-macho (véase la subsección “Defensa cooperativa”), se trata de una especie en la que el grado de sociabilidad es estacionalmente variable.

Son escasos los estudios enfocados a examinar la estabilidad en la membresía de las bandadas en aves. Sin embargo, Myers (1983) documentó que la composición de estas agrupaciones en el playero Calidris alba es dinámica en el corto plazo, donde la probabilidad de que dos individuos permanezcan en la misma bandada por más de dos horas es menor al 20%. Parece necesario expandir estas observaciones a través de considerar un rango amplio de escalas temporales y espaciales.

Agregaciones heteroespecíficas

La literatura disponible también ha documentado la ocurrencia de forrajeo social en agrupaciones heteroespecíficas de aves (Sridhar et al. 2009) y mamíferos herbívoros (Schmitt et al. 2016, Stears et al. 2020). En el caso de especies de la fauna nativa, estas formas de sociabilidad se han documentado en al menos siete especies de aves (Maccarone et al. 2010, Pretelli et al. 2012, Reyes-Arriagada et al. 2013, Gutiérrez y Soriano-Redondo 2018, Swift et al. 2018, Gatto et al. 2019, Marinao et al. 2019) y una especie de mamífero marino (Vaughn et al. 2007). Además de vertebrados, sería necesario considerar los numerosos casos de agregaciones heterospecíficas reportadas en invertebrados marinos como los descritos en discos de fijación de macroalgas o en superficies rocosas intermareales o submareales (Figura 3-9). Los estudios funcionales sobre este tipo de agregaciones en vertebrados, generalmente apoyan beneficios individuales asociados a una disminución del riesgo de depredación, o a un mayor acceso a alimento (Sridhar et al. 2009, Schmitt et al. 2016, Stears et al. 2020). Por ejemplo, en especies de la fauna nativa chilena, la tasa de consumo de alimento de pollitos de mar (Phalaropus tricolor) que forrajean en grupos con flamencos (Phoenicopterus chilensis) es mayor comparado con individuos solitarios (Gutiérrez y Soriano-Redondo 2018). Sin embargo, estos estudios también apoyan la existencia de costos. Por ejemplo, guairavos (Nycticorax nycticorax) que anidan en colonias con otras aves como gaviotas, experimentan una menor supervivencia de sus crías (Brussee et al. 2016). Es especialmente interesante que estos costos y beneficios puedan ser modulados por factores como aquellos asociados al estadio de las crías. Así, la supervivencia de la progenie de zarapitos (Limosa haemastica) en colonias con gaviotas aumenta antes de la eclosión de los huevos, pero disminuye después de la eclosión (Swift et al. 2018).

Grupos sociales

Diversas especies se caracterizan porque los individuos forman grupos sociales relativamente permanentes en relación a su longevidad, y donde los individuos interactúan frecuente y afiliativamente con otros integrantes del mismo grupo. Sin embargo, la naturaleza de estos grupos también puede variar entre especies con modos de vida contrastantes. A continuación examino los estudios realizados en vertebrados con distribución en Chile cuyos sistemas sociales incluyen la formación de grupos distintivos.

Figura 3-9 a) Agregaciones heteroespecíficas entre chorito maico (Peromytilus purpuratus) y chitones (Chiton granosus), y b) entre caracoles de mar (Echinolittorina peruviana) y chorito maico. Imágenes de Luis Ebensperger.

Grupos sociales: roedores

Las descripciones de la organización y estructura social de roedores típicamente se basan en la captura, marcaje individual, seguimiento (ej., mediante telemetría), y registro de interacciones sociales a través de observación directa. Esta información ha permitido determinar el número y composición individual de grupos sociales distintivos, así como la naturaleza de las relaciones sociales predominantes entre sus integrantes, en 20 especies de roedores con distribución en Chile (Tabla 3-2). Nueve de estas especies excavan y utilizan comunalmente madrigueras como refugio. La organización social en estas últimas especies exhibe variabilidad intrapoblacional, y donde la diversidad de unidades (tipos) sociales registradas varía entre dos (Aconaemys porteri) y siete (Octodon degus) (Tabla 3-2). La existencia de grupos sociales distintivos también ha sido confirmada en dos poblaciones de cururos en Chile, una en la cordillera de los Andes de Chile central (La Parva) y otra en la costa del centro-norte de Chile (Parque Nacional Bosque Fray Jorge). Esta especie además es colonial y los individuos se alimentan de estructuras subterráneas que estos animales alcanzan a través de expandir activamente los túneles de sus galerías (Reig 1970, Begall y Gallardo 2000).

En degus (O. degus), la variabilidad social incluye hembras y machos solitarios, cohabitación estable entre parejas hembra-macho, y grupos con varios individuos de ambos sexos (Tabla 3-2, Figura 3-10a). El tamaño de los grupos varía entre poblaciones y años (Ebensperger et al. 2012, Sobrero et al. 2016a). Por otra parte, los grupos sociales de S. cyanus en la localidad de La Parva muestran una distribución más dispersa y menor cohesión social dentro de los grupos comparado con aquellos estudiados en el Parque Nacional Bosque Fray Jorge (Lacey et al. 2019). La organización social también es variable entre poblaciones ecológicamente divergentes en el cui de la Patagonia (Microcavia australis) en Argentina (Taraborelli y Moreno 2009, Correa Capítulo 5). En estas tres especies la variabilidad social reportada covaría con las condiciones ecológicas (Taraborelli y Moreno 2009, Ebensperger et al. 2012, Lacey et al. 2019). En cambio, la organización social registrada en socos (Octodontomys gliroides, Figura 3-10b) es relativamente invariable aún en poblaciones con condiciones ecológicas contrastantes a ambos lados de Los Andes entre Chile y Bolivia (Rivera et al. 2014, Correa Capítulo 5).

La variabilidad (o constancia) social registrada en degus, socos y cuyes de la Patagonia ha permitido realizar inferencias sobre sus posibles causas. Estudios en degus y cuyes apoyan la ocurrencia de beneficios sociales derivados de una disminución en el riesgo de depredación. Degus que forrajean en grupos más numerosos son más eficientes en detectar posibles depredadores (Figura 3-11a), a través de incrementar su capacidad de vigilancia colectiva (Figura 3-11b) (Ebensperger et al. 2006a, Ebensperger y Wallem 2002), lo que les permite dedicar más tiempo a forrajear (Vásquez 1997, Ebensperger et al. 2006a, Figura 3-11c). Una reducción social del riesgo de depredación también es consistente con la observación en la que degus forman grupos más numerosos en poblaciones y años con mayor abundancia de depredadores y menor densidad de refugios (Ebensperger et al. 2012). Es interesante que estos animales vigilan más frecuentemente utilizando una postura bípeda (Figura 3-10a) en parches con vegetación herbácea más alta, y visualmente más obstructiva (Ebensperger et al. 2005). Dado que la adopción de una postura bípeda podría ser más costosa en términos de disminuir la eficiencia para localizar alimento a nivel del suelo, también sería esperable un efecto social sobre el tipo de vigilancia en esta y otras especies. El riesgo de depredación también afecta el comportamiento de vigilancia del cuis durante el forrajeo social, y donde individuos en grupos más numerosos aumentan su vigilancia colectiva (Figura 3-11d), lo que presumiblemente aumenta su capacidad para detectar depredadores (Taraborelli 2008). De igual modo, el tamaño de los grupos en esta especie es mayor en poblaciones con menor cobertura arbustiva (i.e., refugio contra depredadores aéreos) y temperaturas más bajas, lo que además es consistente con beneficios energéticos derivados de termorregular socialmente (Taraborelli y Moreno 2009).

Figura 3-10 a) Degus (Octodon degus) de un mismo grupo social realizando vigilancia en posición bípeda luego de una vocalización de alarma en Rinconada de Maipú, Chile central; b) socos (Octodontomys gliroides) de un mismo grupo social en contacto físico en Chusmiza (norte de Chile) durante el atardecer, posiblemente para termorregular socialmente. Imágenes gentileza de (a) Juan Riquelme, y (b) Daniela Rivera.

Figura 3-11 a) Degus (Octodon degus) en grupos más numerosos son más eficientes para detectar la aproximación de potenciales depredadores, b) presumiblemente a través de incrementar su vigilancia colectiva, c) lo que les permite destinar más tiempo a forrajeo; (modificadas de Ebensperger et al. 2006a, Ebensperger y Wallem 2002); d) cuises (Microcavia australis) en grupos más numerosos también incrementan su vigilancia colectiva (modificada de Taraborelli 2008).

Por otra parte, el posible efecto de limitaciones en la disponibilidad de alimento parece menos importante en degus y socos. En degus la abundancia de alimento no cambia con la cercanía a madrigueras utilizadas por grupos de distinto tamaño (Hayes et al. 2009). Sin embargo, la abundancia de alimento es espacialmente más heterogénea en áreas de forrajeo utilizadas por grupos más numerosos (Ebensperger et al. 2016a). Un estudio preliminar indicó además que ni la cantidad ni la calidad (en base a la abundancia de alimento) de las madrigueras utilizadas covarían con la densidad de degus, algo que no apoyaría la ocurrencia de restricciones basadas en estos recursos (Ebensperger et al. 2011). Así, el posible efecto social de la distribución de alimento parece ser relativamente limitado en degus. De igual modo, el tamaño de los grupos sociales en socos tampoco covaría con diferencias en la abundancia y heterogeneidad de alimento y refugio entre poblacionales (Rivera et al. 2014).

Todas las especies de roedores nativos de Chile donde se ha registrado vida en grupos sociales corresponden a Histricomorfos del Nuevo Mundo (o caviomorfos), un grupo filogenéticamente hermano de los Phiomorfos del Viejo Mundo, que incluye a las ratas africanas (Upham y Patterson 2012). Análisis filogenéticos indican que la sociabilidad en caviomorfos ha estado asociada al riesgo de depredación, así como a la construcción y uso comunal de madrigueras subterráneas. Especies donde los grupos sociales son más numerosos también son frecuentemente más diurnas, con individuos de mayor tamaño corporal (i.e., más conspicuas a depredadores visuales diurnos), y que excavan madrigueras activamente (Ebensperger y Cofré 2001, Ebensperger y Blumstein 2006). Por otra parte, la sociabilidad en caviomorfos y phiomorfos es un rasgo ancestral, donde la reversión evolutiva de este rasgo a vida solitaria ha estado asociada al uso de hábitats con menor cobertura arbustiva y arbórea, algo que también apoya un efecto del riesgo de depredación como causa de la vida en grupos sociales (Sobrero et al. 2014b). Sin embargo, la evolución de la sociabilidad en estos organismos también ha estado influenciada por factores históricos. Específicamente, la sociabilidad en estos roedores es en parte consecuencia de la sociabilidad que caracterizó a sus ancestros. De este modo, la historia evolutiva de estos organismos ha estado marcada por algún grado de desacople entre la ocurrencia vida social y las condiciones ecológicas de los ambientes utilizados por estos (Rivera et al. 2014, Sobrero et al. 2014b).

Grupos sociales: cetáceos

Varios cetáceos con distribución natural en Chile también están presentes en latitudes distintas de Chile o Sudamérica, lo que explica que una buena parte de lo que conocemos de su comportamiento social proviene de estudios realizados en otras regiones geográficas. Aun así, estudios realizados en la Patagonia de Chile y Argentina han revelado algunos contrastes y similitudes potencialmente informativos con estudios de otras latitudes. Este es el caso del delfín austral (Lagenorhynchus obscurus) cuya organización social es variable tanto en tipos como en el tamaño de sus grupos sociales (Tabla 3-2). En esta especie los grupos sociales pueden fusionarse con otros y formar agrupaciones temporales de cientos de individuos, algo que se ha documentado en dos poblaciones de Nueva Zelandia, y otra en el sur de Argentina (Würsig 1978, Markowitz 2004, Degrati et al. 2008, Würsig y Pearson 2014). La fluidez social de estas sociedades multinivel también es característica de otras dos especies de delfines con distribución en Chile. Aunque los grupos sociales están conformados por unos pocos individuos en la tonina overa, Cephalorhynchus commersonii (Tabla 3-2), varios de estos grupos pueden formar agrupaciones con 10-50 individuos durante algunos días (Coscarella et al. 2011). El tamaño de grupo típico de esta especie en Argentina es similar al tamaño de grupo reportado para esta especie en aguas del Estrecho de Magallanes (Lescrauwaet et al. 2000), lo que sugiere un grado de constancia geográfica en este aspecto de la organización social (pero véase sección “Rasgos cooperativos”). Sin embargo, se desconoce el grado de fluidez social de esta especie en gran parte de la Patagonia chilena. La flexibilidad social también es una característica del delfín nariz de botella (Tursiops truncatus). Los grupos sociales en esta especie cosmopolita registrados en la costa argentina se caracterizan porque los individuos pueden abandonar sus grupos para unirse a otros en una escala temporal de días (Würsig 1978). Por lo tanto, es posible que las agregaciones cercanas a 100 individuos reportadas en aguas de la Patagonia chilena (Olavarría et al. 2010) representen eventos de fusión de grupos más pequeños (Tabla 3-2). Por otra parte, la organización social del delfín nariz de botella también muestra variabilidad en la naturaleza de los grupos, y donde es posible reconocer grupos de hembras con crías, grupos de juveniles, y grupos de machos adultos (Tabla 3-2, Wells 2014).

Cetáceos odontocetos como orcas (Orcinus orca) y cachalotes (Physeter macrocephalus) también exhiben variabilidad en su organización social entre poblaciones del cono sur de Sudamérica y aquellas de otras latitudes (Correa Capítulo 5). Por ejemplo, el tamaño de grupo reportado en distintas poblaciones de orcas parece estar asociado a diferencias en las presas preferidas por estos carnívoros. Orcas en aguas de Escocia y en algunas poblaciones del Pacífico norte que se especializan en consumir otros mamíferos marinos (focas, leones marinos) forman grupos menos numerosos comparado con orcas en aguas de Islandia y orcas en otras poblaciones del Pacífico norte que depredan principalmente sobre peces (Beck et al. 2012). Consistente con que las orcas de la Patagonia argentina también depredan sobre otros mamíferos marinos (Lopez y Lopez 1985, Iñíguez 2001, Coscarella et al. 2015), los tamaños de grupo promedio reportados en esta población son relativamente similares a los reportados en poblaciones del hemisferio norte que exhiben dietas similares (Tabla 3-2). Se ha sugerido que la caza de otros mamíferos marinos en grupos de orcas más pequeños, sería más eficiente para evitar una detección temprana por parte de estas presas (Baird y Dill 1996).

Tal como en delfines, la organización social en el cachalote (P. macrocephalus) es multinivel. La unidad social básica corresponde a grupos permanentes compuestos por hembras adultas y sus crías (Whitehead y Kahn 1992). Sin embargo, varias de estas unidades pueden formar grupos “transientes” o “temporales” durante algunos días, y “agregaciones” de aun más corta duración (Whitehead y Kahn 1992, Whitehead et al. 2012). Recientemente se ha documentado que la formación de estas supra-unidades sociales es más probable a partir de unidades sociales que comparten los mismos dialectos (Gero et al. 2016).

La organización social fluida basada en la formación de agregaciones temporales en el cachalote también es variable entre hembras y machos (Whitehead y Kahn 1992). Los grupos sociales en el norte de Chile parecen ser estables y estar conformados por dos o más hembras adultas y sus crías. En cambio, los machos forman asociaciones menos permanentes entre estos, y “visitan” grupos de hembras de manera individual por períodos de tiempo breves, minutos, horas (Lettevall et al. 2002, Coakes y Whitehead 2004). Esta organización social más inestable e itinerante de los machos en la costa del norte de Chile es similar a lo descrito para poblaciones de Islas Galápago (Whitehead 1993). Sin embargo, en el caso de grupos de hembras en Islas Galápago, se ha documentado la ocurrencia de fisión o fusión permanente en algunos casos, así como la transferencia de individuos a otros grupos (Christal et al. 1998). Estas observaciones apoyan la ocurrencia de inestabilidad social basada en cambios permanentes en la membresía de machos y hembras en esta especie.

Una visión influyente en los análisis funcionales en cetáceos es que la vida social en estos organismos representa una estrategia vinculada a disminuir el riesgo de depredación, el cual proviene principalmente de otros cetáceos (orcas) y peces cartilaginosos como los tiburones (Connor 2000, Coakes y Whitehead 2004). Individuos del delfín nariz de botella forrajean en grupos de mayor tamaño en lugares con aguas someras (caracterizadas por un mayor riesgo de depredación por parte de tiburones) comparado con sitios en aguas profundas (Heithaus y Dill 2002). Además, estos cetáceos forman grupos de mayor tamaño cuando descansan comparado con cuando forrajean de forma activa, presumiblemente, porque durante el descanso existe mayor riesgo de depredación comparado con cuando los animales se desplazan activamente durante el forrajeo (Heithaus y Dill 2002). La variación en el tamaño de los grupos de esta misma especie está más asociada a variaciones en la abundancia de sus presas en un sitio de la costa atlántica argentina, donde el riesgo de depredación es relativamente bajo (Vermeulen et al. 2015). Así, el tamaño de grupo, un componente de la sociabilidad, covaría con beneficios basados en el uso de recursos tróficos, un efecto que sin embargo es modulado por el riesgo de depredación. Como contrapartida, la formación de grupos en depredadores de gran tamaño, como las orcas, se ha asociado a beneficios vinculados a una mayor eficiencia en la captura de presas (Baird 2000). Esto es apoyado por observaciones en al menos una población del Pacífico norte, y donde el número de individuos que participa en grupos de forrajeo corresponde al que maximiza la cantidad de energía per cápita (Baird y Dill 1996). Otros posibles beneficios propuestos en contextos de forrajeo social son la captura de presas de gran tamaño o potencialmente más peligrosas, o la competencia con otros grupos por parches de alimento (Baird 2000), hipótesis que aún no han sido examinadas cuantitativamente.

A un nivel más evolutivo, contrastes filogenéticos entre especies de delfines y orcas, pero no en marsopas, indican que el tamaño de los grupos ha aumentado en especies de áreas oceánicas más abiertas, i.e., presumiblemente con mayor riesgo de depredación (Gygax 2002a). Sin embargo, otras variables como la dieta también covarían con el tamaño de los grupos en estos organismos, lo que sugiere la participación de otros factores ecológicos (Gygax 2002a, Coscarella et al. 2010). Sin embargo, y como ocurre en roedores histricomorfos, las relaciones ancestro-descendiente también son un predictor de diferencias en tamaño de grupo entre especies de delfines (Gygax 2002b). De hecho, el efecto de la historia evolutiva parece ser mayor que el atribuible a factores ecológicos (Gygax 2002b).

Grupos sociales: ungulados

En relación al número de especies nativas en Chile (tres ciervos y cuatro camélidos, Iriarte 2008), el comportamiento social de los ungulados ha sido relativamente bien estudiado. Entre los ciervos, la organización social del huemul (Hippocamelus bisulcus) incluye pares hembra-macho (más su progenie no adulta) y machos solitarios territoriales (i.e., con ámbitos de hogar relativamente estables) en el área (Tabla 3-2; Povilitis 1983, Garay et al. 2016). Las interacciones sociales entre hembras y machos se reducen a contextos de apareamiento y descanso; como se podría esperar, las interacciones entre machos adultos son típicamente agonistas (Garay et al. 2016). Además, la organización social del huemul puede incluir grupos mixtos (con más de dos individuos de cada sexo y edades), así como hembras y machos solitarios no residentes del área (Garay et al. 2016). Más ocasionalmente, se han reportado pares de machos adultos o hembras, y tríos conformados por dos machos y una hembra (Povilitis 1983). La observación de pares hembra-macho estables reportada en el huemul es inusual en ciervos (Main et al. 1996), lo que se ha vinculado al uso de ambientes altamente heterogéneos tanto en recursos alimenticios como en oportunidades de apareamiento (Povilitis 1983). Por otra parte, observaciones que indican que el tamaño de grupo aumenta con la distancia a parches con pendientes rocosas han sido interpretadas como evidencia de un mecanismo social para disminuir el riesgo de depredación, ya que la depredación por parte de pumas y humanos sería mayor en áreas en el fondo de los valles (Frid 1999).

La organización social registrada en huemules difiere en algunos aspectos de aquella descrita en la taruca (Hippocamelus antisensis). La variabilidad social en esta última incluye grupos de hembras (acompañadas o no de crías y juveniles), pares de machos, grupos mixtos con machos y hembras adultos, e individuos solitarios de ambos sexos (Tabla 3-2; Roe y Rees 1976, Merkt 1987). Así, la organización social de la taruca no incluye parejas hembra-macho y los tamaños de grupo parecen ser más numerosos que los registrados en huemules. Además, los grupos sociales en tarucas son espacialmente cohesivos en una escala de horas (Merkt 1987), lo que contrasta con el recambio generalizado de individuos registrado en huemules en una escala de días (Frid 1999). Aún no es claro si la ocurrencia de dinámicas de fisión-fusión es un atributo frecuente en la organización social de ambas especies.

Entre los camélidos, la organización social en vicuñas (Vicugna vicugna) incluye grupos familiares conformados por un macho y varias hembras, pares hembra-macho, grupos de varios machos, e individuos solitarios (Tabla 3-2); estos últimos son menos frecuentes (Vilá y Roig 1992, Lucherini 1996) e involucran mayoritariamente a los machos (Arzamendia et al. 2018). Tanto en grupos familiares como en grupos de machos los individuos realizan sus actividades de manera espacialmente cohesionada (Vilá 1995). Sin embargo, tanto machos como hembras pueden cambiar de grupo social en una escala intermensual e interanual (Koford 1957, Arzamendia et al. 2018). En el caso de las hembras de grupos familiares, la inestabilidad social reportada parece estar vinculada a una estrategia por acceso a alimento (Arzamendia et al. 2018). Además, una disminución de la condición física del macho dominante puede resultar en la disolución del grupo familiar, lo que apoya un efecto cohesivo del macho en la estabilidad del grupo (Koford 1957). A diferencia de lo sugerido en huemules, el efecto del riesgo de depredación sobre la variabilidad social observada en vicuñas es menos claro. Por una parte, la observación en la que el tiempo de vigilancia es mayor en vicuñas solitarias comparado con vicuñas en grupos es consistente con una potencial disminución del riesgo de depredación (Arzamendia et al. 2006). Sin embargo, tanto la proporción de tiempo destinado a vigilancia como a forrajeo no covarían con el tamaño de grupo en vicuñas, aún en hábitats con diferencias significativas en mortalidad causada por depredadores naturales como pumas (Donadio y Buskirk 2006). En contraste, la vigilancia individual aumenta en grupos con un mayor número de crías (Figura 3-12, Vilá y Roig 1992), lo que sugiere que las vicuñas ajustan su nivel de vigilancia como parte de una estrategia asociada al cuidado de las crías.

Figura 3-12 a) Vicuñas (Vicugna vicugna) en grupos con más crías aumentan el tiempo individual destinado a vigilancia (modificada de Vilá y Roig 1992); b) grupo de vicuñas cerca de lagunas altiplánicas, región de Antofagasta; imagen gentileza de Antonieta Labra.

Sin dudas, el comportamiento social del guanaco (Lama guanicoe) ha sido el más examinado entre los ungulados nativos de Chile. En al menos cinco poblaciones examinadas la organización social de estos camélidos mayoritariamente incluye grupos familiares (compuestos por un macho y varias hembras) y grupos de machos (Merino y Cajal 1993, Ortega y Franklin 1995, Rey et al. 2009, Linares et al. 2010). Con menor frecuencia, la organización social incluye grupos de hembras, grupos mixtos (con varios machos y hembras), y machos solitarios (Merino y Cajal 1993, Ortega y Franklin 1995). Sin embargo, no todos los estudios realizados reportan esta diversidad social (ej., Rey et al. 2009, Linares et al. 2010). La abundancia relativa de algunos de estos tipos sociales puede variar entre poblaciones que difieren en vegetación dominante (Merino y Cajal 1993), o cambian estacionalmente producto de variaciones en la estrategia territorial de los machos en grupos familiares a lo largo del período reproductivo (Ortega y Franklin 1995). Por otra parte, las hembras pueden moverse entre los territorios defendidos por los machos, lo que apoya un sistema de apareamiento basado en poliginia por defensa de recursos (Young y Franklin 2004). En conjunto, estas observaciones indican que la composición individual de los grupos sociales en guanacos es variable a una escala estacional. Además, algunos tipos sociales exhiben variabilidad en el corto plazo, donde los grupos familiares pueden variar en una escala de semanas (Ortega y Franklin 1995). En el caso de los grupos de machos, estos son variables en una escala de horas, algo posiblemente asociado a las interacciones mayoritariamente agonistas entre sus integrantes (Wilson y Franklin 1985).

Tal como se ha documentado en roedores, varios estudios en guanacos han vinculado la vida en grupos a una disminución del riesgo de depredación. Específicamente, la evidencia apoya que grupos de guanacos más numerosos reducen la probabilidad de ser atacados a través de diluir el riego a otros integrantes del grupo, y a través de incrementar la probabilidad de detectar tempranamente la aproximación de un depredador (Taraborelli et al. 2012, Iranzo et al. 2018). Específicamente, los grupos son más numerosos en hábitats con más pumas (Marino y Baldi 2014, Iranzo et al. 2018) y en áreas donde existe caza por humanos (Taraborelli et al. 2014, Cappa et al. 2017). Como se esperaría, guanacos en grupos más numerosos son más eficientes en detectar potenciales depredadores comparado con individuos solitarios o en grupos más pequeños (Figura 3-13a, Taraborelli et al. 2012, 2014). Interesantemente, estos beneficios pueden ser modulados por otros factores como el hábitat utilizado, otros atributos de la organización social, y por diferencias intersexuales (Marino y Baldi 2008, Taraborelli et al. 2012, Cappa et al. 2014). Por ejemplo, en una población costera en Chubut (Argentina) tanto hembras como machos experimentan un aumento de la vigilancia colectiva en grupos más numerosos (Marino y Baldi 2008). Sin embargo, este potencial beneficio se materializa exclusivamente en parches con alta cobertura de vegetación, donde los pumas (depredadores que atacan por sorpresa a sus presas) serían más eficientes.

Por otra parte, guanacos en grupos más numerosos también parecen beneficiarse a través de destinar más tiempo a forrajeo a expensas del tiempo invertido en vigilancia, un efecto modulado por el riego asociado al hábitat utilizado. Específicamente, la actividad de vigilancia de cada individuo disminuye en grupos más numerosos, pero esto ocurre principalmente en sitios con más pumas (Marino 2010). Un aumento en el tiempo destinado a forrajeo por parte de las hembras se materializa en ambientes presumiblemente más riesgosos y cuando estas forrajean en grupos espacialmente más cohesionados (Marino y Baldi 2008). Un efecto modulador de la cohesión espacial también es apoyado por el efecto positivo que tiene la distancia entre los individuos del grupo sobre la detección de potenciales depredadores (Figura 3-13b, Taraborelli et al. 2012). En conjunto, estas observaciones indican que la disminución social del riesgo en hembras es producto de dilución numérica del riesgo, así como de un aumento de la capacidad de estas para detectar depredadores. Consistente con esta posibilidad, la distancia entre los integrantes de cada grupo (una medida de cohesión social), aumenta en grupos de menor tamaño (Iranzo et al. 2018). Sin embargo, una posible dilución numérica del riesgo es menos consistente con que la distancia de escape en estos animales aumenta con el número de individuos del grupo (Taraborelli et al. 2012). Tal como se ha registrado en vicuñas (Vilá y Roig 1992), la vigilancia de los machos aumenta en grupos con más crías, lo que sugiere una forma de cuidado paternal (Marino y Baldi 2008).

Figura 3-13 Guanacos (Lama guanicoe) en grupos más numerosos a) y espacialmente más cohesionados b) son más eficientes en detectar potenciales depredadores (basada en Taraborelli et al. 2012).

En el caso de grupos de machos donde las interacciones sociales entre sus integrantes son mayoritariamente agonistas, estos podrían beneficiarse a través de desarrollar mejores habilidades competitivas que incrementen su éxito reproductivo futuro (Wilson y Franklin 1985). Consistente con esto, el tamaño de estos grupos está más asociado a la densidad de guanacos que a una reducción del riesgo de depredación (Marino y Baldi 2014).

Grupos sociales: aves

Aunque relativamente escasos, los estudios enfocados a aspectos funcionales de los sistemas sociales de aves con distribución en Chile, estos han abordado principalmente especies que exhiben forrajeo social. Entre estos, conocemos que el suri o ñandú (Pterocnemia pennata) vive en grupos sociales pequeños o de hasta 40 individuos. Los individuos que forrajean en grupos más grandes disminuyen el tiempo dedicado a vigilar, observación que es consistente, entre otras alternativas, con beneficios vinculados a una disminución del riesgo de depredación (Barri et al. 2012). La importancia del riesgo de depredación en estas aves también es apoyada por estudios que reportan una mayor actividad de vigilancia individual en hábitats con menor visibilidad lateral producto de vegetación de mayor altura (Jory 1975), o en sitios expuestos a caza por humanos (Barri et al. 2012). En otras aves que forrajean socialmente como queltehues (Vanellus chilensis) y bandurrias (Theristicus melanopis) también se ha documentado que la vigilancia individual disminuye cuando estos forrajean en grupos de mayor tamaño (Maruyama et al. 2010, Gantz et al. 2011). Sin embargo, los posibles beneficios derivados de este efecto en estas dos especies están menos claros. En queltehues individuos en grupos más numerosos disminuyen el tiempo destinado a forrajeo, pero incrementan el tiempo destinado a acicalamiento, actividad que podría disminuir la abundancia de ectoparásitos (Maruyama et al. 2010). Al menos un estudio apoya posibles beneficios derivados del forrajeo social en la garza grande (Casmerodius albus). El éxito de captura de peces es mayor en garzas que forrajean en grupos comparado con garzas en solitario (Wiggins 1991). Esto contrasta con lo que se ha reportado en bandurrias, donde ni la tasa de búsqueda ni la cantidad de presas consumidas aumenta en individuos que forrajean en grupos de mayor tamaño (Gantz et al. 2011).

RASGOS COOPERATIVOS

La evolución de rasgos cooperativos ha ocurrido en una diversidad de contextos y organismos (Dugatkin 1997), desde bacterias a humanos (Griffin et al. 2004, Robinson y Barker 2017). En esta sección examino la evidencia disponible que apoya la ocurrencia de diferentes formas de cooperación en especies nativas de Chile.

Caza cooperativa

La caza cooperativa representa una forma cooperativa de forrajeo social, registrada en especies de hábitos carnívoros como algunas aves de presa (Ellis et al. 1993), mamíferos (Stander 1992, Boesch 1994, Creel y Creel 1995), peces (Schmitt y Strand 1982), arácnidos (Mori et al. 1999, Kim å. 2005a, 2005b), e insectos (Morais 1994, Wojtusiak et al. 1995). Algunos estudios apoyan la ocurrencia de caza cooperativa en rapaces nativas. Un estudio de dos años en Niblinto (centro-sur de Chile) mostró que los aguiluchos (Buteo polyosoma) vuelan en grupos de 2-5 adultos en busca de presas, lo que apoya la ocurrencia de forrajeo social (Orellana y Rojas 2005). Sin embargo, no es claro el grado en el cual estas aves coordinan sus movimientos y actividad, y como esto afecta su efectividad en la captura de presas comparado con individuos que cazan solitariamente. Algunos de estos aspectos se conocen con más detalle en peucos (Parabuteo unicinctus). La caza de presas por estas aves es realizada por grupos que incluyen una pareja de adultos hembramacho, otros adultos (rango: 0-2), y algunos juveniles (rango: 0-2) (Bednarz 1988). Los individuos en estos grupos utilizan diferentes tácticas de caza, incluyendo el ataque simultáneo desde varias direcciones, o la alternancia entre los individuos para liderar la persecución, observaciones que son consistentes con algún grado de coordinación. Además, el número de presas capturadas aumenta con el tamaño de grupo, y el número de individuos que participa es el que parece maximizar el retorno energético luego de que la presa es capturada y compartida (Bednarz 1988). La captura de otras aves por parte de pares hembra-macho del halcón perdiguero (Falco femoralis) también incluye elementos que sugieren cooperación. En particular, el vuelo de la pareja durante la captura de estas presas es coordinado, con un éxito de captura mayor por pares de individuos comparado con individuos solos, y donde las presas capturadas son consumidas por ambos adultos (Hector 1986). Observaciones en la puna peruana también apoyan una posible instancia de cooperación en el carancho cordillerano (Phalcoboenus megalopterus). En este caso, se registró el esfuerzo conjunto de 3 individuos (2 adultos y 1 juvenil) para mover rocas de gran tamaño y así, acceder y consumir presas como artrópodos y anélidos que usan estas rocas como refugio (Jones 1999).

Otros eventos de forrajeo social que podrían representar casos de cooperación se han descrito en pingüinos. Específicamente, se ha registrado el nado y buceo sincronizado en grupos por parte de individuos del pingüino papua (Pygoscelis papua) asociado a consumo de krill en la Península Antártica (Copeland 2008). Los individuos en cada grupo se caracterizan por un alto grado de cohesión (evidente durante la emersión) y donde estos adoptan una formación “triangular” característica (Copeland 2008). Además, se ha reportado el nado y buceo sincronizado durante días consecutivos por parte de pares de hembras del pingüino de penacho amarillo, Eudyptes chrysocome (Tremblay y Cherel 1999).

La posible cooperación registrada durante el forrajeo en peucos, halcones, y caranchos cordilleranos contrasta en parte, con lo descrito en rapaces carroñeras como el cóndor (Vultur gryphus) y el carancho negro (Phalcoboenus australis). En cóndores, varios individuos se agregan a consumir los restos de animales muertos. En estas agrupaciones las interacciones sociales son mayoritariamente agonistas y el acceso al alimento es determinado de manera jerarquizada (Donázar et al. 1999). Sin embargo, aun en estas condiciones no es descartable la ocurrencia de beneficios. En cóndores, los individuos tienden a permanecer en sitios espacialmente cercanos a aquellos usados por parientes, lo que sugiere la posibilidad de beneficios indirectos asociados al forrajeo social (Padró et al. 2019). Además, y a partir del uso experimental de carroña, Autilio et al. (2019) reportaron un efecto positivo del número de aves que acuden inicialmente a estos parches de alimento sobre el alimento consumido por cada ave. Este efecto podría resultar a partir de una facilitación mecánica para desgarrar y acceder a los tejidos blandos.

En mamíferos, la caza cooperativa de presas registrada en orcas (O. orca) es probablemente una de las formas de cooperación más flexibles documentadas entre los cetáceos sociales con distribución en Chile. Muy posiblemente, esta flexibilidad está asociada tanto al tipo de presa consumida como al hábitat usado por estas. En las costas de la Patagonia argentina las orcas depredan crías y adultos de leones y elefantes marinos a través de nadar y perseguir coordinadamente estas presas, o a través de varar intencionalmente en playas donde estas presas se refugian (Lopez y Lopez 1985). En el agua, las presas usualmente son acorraladas por dos o más orcas. Durante los varamientos la captura de presas es monopolizada por un individuo, pero este puede estar acompañado por otros ubicados a ambos lados de la presa, lo que contribuiría a evitar su huida (Lopez y Lopez 1985). Como se esperaría, las presas son compartidas entre los participantes, pero no es claro cómo el éxito de captura y los beneficios energéticos derivados, varían con el número de individuos que conforma cada grupo de caza (Hoelzel 1991). En aguas de la Patagonia argentina las orcas también cazan delfines (Delphinus delphis) en forma coordinada. En este caso, dos individuos conducen a la presa seleccionada hacia otros dos que realizan el ataque y la captura (Coscarella et al. 2015), una estrategia similar a la utilizada por leones africanos (Stander 1992). Esta estrategia de caza es distinta de la descrita en poblaciones del hemisferio norte donde se ha registrado que orcas en grupo persiguen y rodean a otros cetáceos como la ballena de Bryde, Balaenoptera edeni (Silber et al. 1990). Una estrategia adicional usada para capturar otros mamíferos es la reportada en aguas antárticas, donde orcas en grupo coordinan su nado para capturar focas posadas sobre trozos de hielo a la deriva (Smith et al. 1981, Pitman y Durban 2012). Específicamente, se ha documentado que grupos de 4-10 individuos nadan rápido, coordinadamente y en dirección a estos bloques de hielo generando olas al momento de sumergirse para pasar por debajo. Las dimensiones de estas olas son suficientes para provocar la caída de estas presas al agua. Cada grupo típicamente realiza cuatro intentos como estos en promedio antes de tener éxito, y donde la presa más común es una foca de Weddell, Leptonychotes weddellii (Pitman y Durban 2012). Por último, las orcas en el norte de Europa cooperan para capturar cardúmenes de arenques (Clupea harengus). En una primera etapa los grupos de 2-3 orcas rodean y conducen el cardumen hacia la superficie (“pastorean”), luego de lo cual estas golpean los peces del borde con sus aletas antes de consumirlos individualmente (Simila y Ugarte 1993).

La caza cooperativa también ha evolucionado en otros cetáceos como delfines. Entre estos, el delfín nariz de botella (T. truncatus) exhibe una estrategia de forrajeo flexible. En aguas profundas, estos cetáceos forrajean en grupos donde los individuos coordinan su nado para compactar y dirigir el movimiento de cardúmenes de peces de los que se alimentan (Würsig 1979, Rossbach 1999). Estudios en poblaciones de Florida (Norte América) han demostrado la ocurrencia de división de tareas, donde un individuo dirige el movimiento de las presas hacia el resto de los integrantes del grupo, los que forman una “barrera” (Gazda et al. 2005). En el delfín oscuro (Lagenorhynchus obscurus) los individuos también nadan coordinadamente para pastorear peces (Vaughn et al. 2007, 2010). Sin embargo, la estrategia de forrajeo de estos cetáceos muestra variaciones estacionales y geográficas. En aguas de Nueva Zelandia estos delfines capturan presas móviles como peces a mayor profundidad en invierno, pero pastorean estas presas hacia la superficie en primavera (Vaughn et al. 2007), una diferencia que se ha asociado a cambios en la distribución de las presas (Degrati et al. 2012). En la costa argentina se ha documentado que L. obscurus se focaliza en atacar cardúmenes más pequeños que en Nueva Zelandia, una diferencia que podría estar asociada a variaciones en la probabilidad de captura entre ambas localidades (Vaughn-Hirston et al. 2013). Una tarea pendiente es establecer la forma en que estas diferencias se relacionan con los costos y beneficios percibidos por cada individuo en grupos de distinto tamaño (ej., Boesch 1994, Creel y Creel 1995), información necesaria para determinar las consecuencias funcionales de esta forma de cooperación.

Observaciones en vida libre también sugieren la posibilidad de caza cooperativa en nutrias marinas (Lontra felina). En particular, se ha descrito el buceo y posterior traslado sincronizado de la presa capturada (peces) por parte de pares de individuos en Isla Pan de Azúcar, en el norte de Chile (Ostfeld et al. 1989). Tal como se ha descrito en otras nutrias más estudiadas (ej., Blundell et al. 2002), no es descartable que estos carnívoros puedan cooperar en la captura de sus presas, particularmente de aquellas más móviles.

Un caso especial de cooperación en un contexto de forrajeo es la regurgitación de sangre en murciélagos vampiros (Desmodus rotundus). Estudios en Costa Rica han mostrado que las hembras de estos quirópteros forman grupos sociales relativamente estables que incluyen parientes cercanos e individuos genéticamente no emparentados (Wilkinson 1984, 1985a, 1985b). Las hembras regurgitan (donan) parte de la sangre obtenida durante el forrajeo a otras hembras menos exitosas (Wilkinson 1984). Estudios en cautiverio en esta especie han permitido evaluar la importancia relativa de distintos mecanismos evolutivos como causas de esta forma de cooperación. Estos sugieren que los beneficios directos basados en reciprocidad explican de mejor manera el intercambio de sangre en esta especie comparado con beneficios indirectos generados por selección por parentesco (Carter y Wilkinson 2013, 2015).

Defensa cooperativa

Consistente con otras formas de cooperación, la defensa cooperativa (o grupal) incluye situaciones donde dos o más individuos actúan en forma coordinada para observar, aproximarse, y hostigar depredadores (Caro 2005) o competidores (Hall y Peters 2008). Observaciones en una población en el sur de Chile sugieren que guanacos (Lama guanicoe) en grupo podrían exhibir defensa activa en contra de algunos de sus depredadores. En Tierra del Fuego el zorro culpeo (Lycalopex culpaeus) representa el único depredador natural de las crías de estos camélidos. Consistente con esto, Novaro et al. (2009) registraron el hostigamiento y ataque simultáneo por parte de dos guanacos adultos a un zorro culpeo adulto en su intento por atacar crías del grupo. Aunque anecdóticas, estas observaciones apoyan la necesidad de más estudios enfocados a comparar la frecuencia y efectividad de esta estrategia social.

La defensa de nido por pares hembra-macho es una estrategia extendida en aves, la que puede estar asociada a repeler depredadores o competidores (Montgomerie y Weatherhead 1988, Caro 2005, Hall y Peters 2008). Durante el período reproductivo los rayaditos (Aphrastura spinicauda) utilizan cavidades naturales (ej., en árboles) para anidar, donde el cuidado de los pollos es realizado por ambos progenitores (Moreno et al. 2007, Cornelius et al. 2008), e incluye defensa activa del nido y la progenie (Ippi et al. 2013). Experimentalmente se ha mostrado que la intensidad de la respuesta defensiva de los machos ante la presencia de competidores simulados es mayor que la de las hembras en presencia de los pollos, pero no antes de su eclosión. Sin embargo, las respuestas de ambos progenitores están asociadas, lo que apoya una posible coordinación entre los progenitores (Ippi et al. 2017). Por lo tanto, parece importante determinar si la cooperación parental observada y su efectividad varían con condiciones ecológicas y sociales vinculadas a los costos y beneficios para cada progenitor. Por una parte, la densidad local de rayaditos podría tener efectos negativos debido a una alta frecuencia de incursiones al territorio de los progenitores, pero también determinar efectos positivos derivados de una posible cooperación entre vecinos, algo que se ha documentado en otras aves marcadamente territoriales (Olendorf et al. 2004, Goodwin y Podos 2014). Observaciones ocasionales también apoyan la posible ocurrencia de defensa cooperativa del nido en aguiluchos, Parabuteo unicinctus (Alvarado y Figueroa 2006).

Coaliciones reproductivas

La formación de coaliciones reproductivas representa una forma adicional de cooperación en la que dos o más individuos se asocian y coordinan su conducta para obtener beneficios asociados con el apareamiento. Cuando estas interacciones son reiteradas en el tiempo, se habla de “alianzas” (Harcourt y DeWaal 1992). Un contexto frecuente para esta forma de cooperación es la formación de coaliciones y alianzas entre machos para aumentar su acceso a apareamientos (ej., Packer 1977, Bygott et al. 1979, Gomper et al. 1997). Entre las especies con distribución en Chile, la formación de coaliciones en el delfín nariz de botella (Tursiops spp.) es especialmente compleja (Connor et al. 2001, Ermak et al. 2017). En estos animales, pares o tríos de machos actúan de manera coordinada para controlar los movimientos de hembras potencialmente receptivas, algo que se ha descrito como alianzas de “primer orden” (Connor et al. 1992). Sin embargo, dos o más de estas alianzas de primer grado además pueden asociarse y formar alianzas de “segundo orden” (o “super-alianzas”). Estas últimas son capaces de monopolizar agresivamente a las hembras de otras alianzas de primer grado, o de defender más exitosamente las hembras que estos controlan (Connor et al. 1992). Aunque ni los factores ecológicos ni las consecuencias de esta forma de cooperación están muy claros, estudios en las Bahamas indican que la estabilidad de las alianzas está asociada positivamente al grado de parentesco genético entre los machos en Tursiops truncatus (Parsons et al. 2003). Esta observación apoya la ocurrencia de beneficios indirectos generados por selección por parentesco para los individuos en estas alianzas.

Cuidado cooperativo de las crías

La evidencia disponible apoya la ocurrencia de cooperación reproductiva en al menos dos especies de aves con distribución en Chile. Por una parte, observaciones ocasionales revelaron la defensa colectiva del nido por parte de tres adultos en el carancho negro (Phalcoboenus australis) en Islas Malvinas e islas subantárticas de Chile (Archipiélago Diego Ramírez), lo que es consistente con la ocurrencia de cooperación asociada al cuidado de crías por parte de adultos del mismo sexo (Raimilla et al. 2014). La organización social en queltehues (Vanellus chilensis) es variable, y donde un par hembra-macho puede o no incluir además la presencia de un adulto o juvenil (ocasionalmente dos) y que típicamente corresponde a una cría nacida en la temporada reproductiva anterior (Saracura et al. 2008, Cerboncini et al. 2019). Estos individuos adicionales contribuyen a la defensa del territorio y al cuidado de los huevos, lo que se traduce en un efecto leve, pero positivo, sobre el éxito de eclosión de estos últimos (Walters y Walters 1980, Cerboncini et al. 2019, Santos y Macedo 2019). Dado que el apareamiento típicamente ocurre entre el par hembra-macho principal (Saracura et al. 2008, Cerboncini et al. 2019), los posibles beneficios de este comportamiento para los adultos o juveniles adicionales no estarían asociados a ganancias reproductivas directas. Por lo tanto, la posibilidad de que los individuos que no se reproducen inicialmente puedan hacerlo luego a través de heredar la posición dominante o el territorio, aún debe ser evaluada. Estudios más preliminares también sugieren la posible ocurrencia de cooperación en otras dos aves nativas. Tanto en tricahues (Cyanoliseus patagonus, Masello et al. 2006) como en carpinteros negros (Campephilus magellanicus, Ojeda 2004) se han reportado grupos conformados por pares hembra-macho y juveniles o adultos jóvenes. En el caso del carpintero negro, todos los individuos del grupo comparten además una misma cavidad o refugio, y forrajean socialmente (Ojeda 2004).

La evidencia disponible es variable pero también apoya la ocurrencia de cuidado cooperativo de las crías en al menos tres especies de roedores. En particular, se ha registrado anidamiento comunal por parte de hembras lactantes en cuyes de la Patagonia y degus (Ebensperger et al. 2004, 2006b). Además, tanto en degus como en coipos (Myocastor coipus) se ha registrado lactancia comunal de las crías por hembras del mismo grupo (Ebensperger et al. 2002, 2007, Guichón et al. 2003). Aunque algunos estudios indican que la lactancia de crías no propias (alolactancia) es espontánea e indiscriminada en degus (Ebensperger et al. 2002, 2006c, 2007), otros apuntan a que las hembras podrían ser selectivas y favorecer a sus propias crías (Jesseau et al. 2009). Tal discriminación es relevante porque apoya la posibilidad de que el cuidado comunal de las crías observado en degus pueda haber sido favorecido por selección por parentesco. Sin embargo, otras líneas de evidencias no apoyan esta hipótesis. Por ejemplo, el número de crías producidas por grupos de hembras cercanamente emparentadas (hermanas) no es distinto del de grupos compuestos por hembras no emparentadas (Ebensperger et al. 2007). Estos resultados son además consistentes con estudios que indican que la actividad de vigilancia antidepredador no aumenta con el parentesco genético de los individuos que forrajean en grupo (Quirici et al. 2008, 2013). Por otra parte, estudios a largo plazo en degus han revelado que los beneficios sociales derivados del cuidado comunal de las crías se materializan de manera contexto-dependiente. En particular, hembras en grupos con más hembras (una medida del potencial de cooperación entre estas) producen más crías en condiciones ecológicamente más desafiantes (i.e., baja abundancia de alimento), así como en condiciones de menor estrés social, como en grupos sociales caracterizados por una mayor estabilidad en la composición de sus integrantes (Ebensperger et al. 2014, 2016b).

La cooperación vinculada al cuidado de las crías se ha sugerido como un factor principal en la evolución de la sociabilidad en cachalotes, Physeter macrocephalus (Gero et al. 2013). En estos cetáceos, las hembras adultas en unidades sociales con crías, sincronizan el buceo en profundidad durante el forrajeo, lo que aumenta la probabilidad que las crías permanezcan acompañadas por una hembra en la superficie (i.e., “babysitting”) (Whitehead 1996, Gero et al. 2009). Además, las hembras pueden exhibir alolactancia, un rasgo cuya ocurrencia es variable entre poblaciones (Gero et al. 2009). Tanto el acompañamiento de las crías como la ocurrencia de alolactancia es más frecuente por parte de hembras genéticamente emparentadas con la madre de estas (Konrad et al. 2019). Sin embargo, también se ha registrado reciprocidad entre hembras durante el acompañamiento de sus crías (Gero et al. 2009). Así, tanto la selección por parentesco como la reciprocidad podrían explicar la ocurrencia de cuidado comunal en estos cetáceos.

Es importante notar que la ocurrencia de alolactancia no es necesariamente una conducta asociada al cuidado comunal de las crías. En guanacos (L. guanicoe) la alolactancia ha sido registrada con frecuencia en grupos sociales en cautiverio (Zapata et al. 2009a, 2010), pero con una baja ocurrencia en poblaciones silvestres (Zapata et al. 2009b). A diferencia de la tendencia registrada en degus para amamantar crías ajenas (Ebensperger et al. 2002, 2007), la lactancia de crías no propias en guanacos es más consistente con una estrategia oportunista por parte de las crías para obtener leche de otras hembras. Esto es apoyado por observaciones que indican que las crías adoptan posturas que minimizan su detección por hembras distintas de sus madres, y donde las hembras rechazan estos intentos cuando estas son capaces de detectar las crías ajenas (Zapata et al. 2009a). Al parecer, las crías utilizan esta estrategia oportunista como una manera de compensar un cuidado materno deficiente o de baja calidad (Zapata et al. 2010). En quirópteros como el murciélago cola de ratón (Tadarida brasiliensis) la ocurrencia de alolactancia también parece estar asociada a una estrategia oportunista por parte de las crías que nacen y se desarrollan en colonias densas y compuestas por varios cientos de individuos (McCraken 1991, 1994). Además, tanto en el lobo fino austral (Arctocephalus australis) como en el lobo fino subantártico (A. tropicalis), la frecuencia de alolactancia es relativamente baja, y donde las crías que intentan obtener leche de otras hembras son generalmente agredidas por estas últimas o por sus crías (de Bruyn et al. 2010, Franco-Trecu et al. 2010). Igualmente consistente con un escenario no cooperativo, se ha planteado que tanto en el lobo fino subantártico como en el lobo fino antártico (A. gazella) la alolactancia puede ser consecuencia de cuidado materno mal dirigido por parte de las hembras (de Bruyn et al. 2010, Acevedo et al. 2016).

Entre las aves, se ha documentado que los adultos del pingüino rey (Aptenodytes patagonicus) proporcionan alimento a crías no propias, principalmente durante el período en que las crías de varios progenitores se agrupan en “guarderías”. Este comportamiento es más común en adultos que han fracasado en su intento por producir crías propias comparado con aquellos que tuvieron éxito (Lecomte et al. 2006). La donación de alimento a crías ajenas aumenta la supervivencia de estas, pero no tiene efectos negativos en los adultos que exhiben esta forma de cuidado aloparental. Es posible entonces que la ocurrencia de esta forma de cuidado aloparental ocurra con alguna frecuencia debido a que los costos involucrados son relativamente bajos. Sin embargo, aún es necesario evaluar posibles beneficios para los adultos. Los adultos que proporcionan alimento a crías no propias lo hacen preferentemente con aquellas que fueron criadas en nidos vecinos, observación que sugiere algún mecanismo de reconocimiento (Lecomte et al. 2006).

Otras formas de cooperación

Tal como ocurre en insectos sociales (Flores-Prado Capítulo 4), algunos vertebrados sociales se caracterizan por construir nidos (aves) o madrigueras (mamíferos) en forma comunal (Collias y Collias 1984, Alexander et al. 1991). Dado que los costos energéticos o de pérdida de oportunidades asociadas a la construcción de estas estructuras son relativamente altos, es esperable que este rasgo determine beneficios para todas las partes involucradas (Alexander et al. 1991, Ebensperger 2001). Al igual que en otros roedores nativos de Chile (Roig 1970, Reise y Gallardo 1989), O. degus se caracteriza por exhibir un uso compartido de sus madrigueras (Fulk 1976). En cautiverio, individuos en grupo remueven más suelo que excavadores solitarios, lo que indica una mayor eficiencia producto de la excavación social (Ebensperger y Bozinovic 2000). Más interesante aun, degus en grupo muestran coordinación en esta actividad a través de excavar en los mismos sitios y formar “líneas (cadenas) de excavación” (Ebensperger y Bozinovic 2000), tal como se ha reportado en otras especies altamente sociales (Jarvis y Sale 1971). En un contexto histórico, la sociabilidad en roedores caviomorfos ha estado asociada a la construcción activa de madrigueras subterráneas (Ebensperger y Cofré 2001, Ebensperger y Blumstein 2006), lo que apoya la importancia evolutiva de este rasgo sobre la vida social.

Lo anterior contrasta con al menos un estudio que indica el agrupamiento como estrategia de termorregulación social en degus. Es conocido que al agrupamiento tanto en aves como mamíferos contribuye a disminuir los costos energéticos de termorregulación (Ebensperger 2001, Bogdanovic y Bozinovic Capítulo 9). Sin embargo, Sánchez et al. (2015) mostraron que la formación de agrupaciones de individuos en contacto físico directo en respuesta a temperaturas bajas es un proceso autorganizado. Esto implica que se trataría de un fenómeno espontáneo generado a partir de interacciones aleatorias entre los individuos, y por lo tanto, sin coordinación o roles por parte de individuales específicos. Esto sugiere que los posibles beneficios energéticos del agrupamiento en degus se derivan de un efecto de tamaño de grupo y no representan un rasgo cooperativo.

SÍNTESIS

La sociabilidad se ha vinculado más comúnmente a especies donde los individuos forman grupos sociales distintivos y donde los individuos que los integran interactúan más afiliativamente entre estos, en comparación con individuos de otros grupos. Frecuentemente, los integrantes de estos grupos utilizan recursos en forma comunal y pueden exhibir una o más formas de cooperación (Ebensperger 2001, Krause y Ruxton 2002). La evidencia disponible indica que al menos 319 especies de vertebrados e invertebrados (no insectos) con distribución en Chile continental e islas oceánicas exhiben uno o más aspectos indicativos de una o más formas de sociabilidad. Si a esto se agrega el número de especies de insectos sociales (72, Flores-Prado Capítulo 4), un 12,7% del total de la fauna nativa de Chile muestra algún grado de sociabilidad (n=3071 especies nativas de animales, Ministerio del Medio Ambiente de Chile, Inventario de Especies Silvestres 2019 (http:// especies.mma.gob.cl/CNMWeb/Web/WebCiudadana/Default.aspx). Muy probablemente, esta cifra representa una subestimación si se toma en cuenta la ausencia de estudios específicamente enfocados en rasgos del comportamiento. Es llamativa la ausencia de estudios en algunos grupos animales como peces marinos y de agua dulce.

La evidencia también apunta a que la fauna nativa de Chile es socialmente diversa: esta incluye especies representativas de distintas formas de sociabilidad. La ocurrencia de agregaciones (y congregaciones) parece común en varias especies de invertebrados marinos (ej., anélidos poliquetos, crustáceos anfípodos, isópodos y decápodos, equinodermos, tunicados), reptiles (lagartijas), aves (chorlos), y peces. El uso comunal de sitios de descanso se ha descrito en aves carroñeras y rapaces, el uso comunal de refugios se ha reportado en camarones y marsupiales de pequeño tamaño, y la formación de colonias reproductivas es común en diversas aves marinas, acuáticas y mamíferos marinos (Tabla 3-1). Esta diversidad también se expresa dentro de algunas especies que viven en grupos sociales, y donde la organización social en estas incluye pares hembra-macho, grupos de hembras o machos, grupos con varios individuos de ambos sexos, así como individuos de hábitos solitarios (Tabla 3-2). Por otra parte, los estudios disponibles apoyan la ocurrencia de rasgos sociales complejos como distintas formas cooperación. Específicamente, la diversidad de contextos en los que se ha examinado la ocurrencia de cooperación en otros organismos (ej., Dugatkin 1997) tiende a estar representada en especies con distribución en Chile. La información disponible indica la posible ocurrencia de cooperación en contextos de forrajeo social (ej., Hector 1986, Coscarella et al. 2015), formación de coaliciones y alianzas por acceso a apareamientos (Connor et al. 1992, 2001), cuidado y defensa de las crías (Ippi et al. 2013), reproducción cooperativa (ej., Ebensperger et al. 2002, Guichón et al. 2003), y construcción de madrigueras (Ebensperger y Bozinovic 2000), entre los más examinados.

Lo anterior contrasta con lo poco que sabemos sobre posibles causas y evolución de la sociabilidad descrita para este conjunto de especies. Aun así, la información disponible sugiere varios posibles costos y beneficios involucrados. Por una parte, estudios en aves y mamíferos marinos (pinnípedos) indican que la reproducción en colonias determina costos que incluyen un aumento de interacciones agonistas con vecinos, menor acceso a alimento de alta calidad, y un incremento en la mortalidad de las crías por depredación (Vilá y Cassini 1990, Stokes y Dee Boersma 2000, Cassini 2001, Forero et al. 2002). Estos costos podrían ser compensados por beneficios tales como un aumento en la supervivencia de las crías producto de menores niveles de hostigamiento sexual a las hembras e infanticidio (Campagna et al. 1992, Capozzo et al. 2008). Otros posibles beneficios podrían incluir un aumento de oportunidades reproductivas (Cañete et al. 2013).

La formación de grupos sociales en algunos roedores (cuyes de la Patagonia, degus) parece estar más asociada a una disminución del riesgo de depredación (ej., Ebensperger y Wallem 2002, Taraborelli 2008, Ebensperger et al. 2012) comparado con efectos derivados de la abundancia y distribución de alimento (Hayes et al. 2009, Ebensperger et al. 2011, Rivera et al. 2014). De hecho, la importancia del riesgo de depredación en la evolución de la vida en grupos es recurrente en estudios comparados en roedores neotropicales (Ebensperger y Cofré 2001, Ebensperger y Blumstein 2006, Sobrero et al. 2014b). El riesgo de depredación también emerge como un factor relevante para explicar la variación social observada en cetáceos (Gygax 2002a, Heithaus y Dill 2002, Coakes y Whitehead 2004) y ungulados como huemules y guanacos (Frid 1999, Taraborelli et al. 2012). Sin embargo, otros factores también parecen tener efectos en estos organismos, incluyendo la abundancia de alimento (Gygax 2002a, Vermeulen et al. 2015), competencia por apareamientos, o el cuidado de las crías (Wilson y Franklin 1985, Marino y Baldi 2008).

Como se podría esperar, restricciones basadas en la disponibilidad de hábitat adecuado para la reproducción aparecen asociadas a la formación de agregaciones en algunos invertebrados marinos (Thiel y Vásquez 2000). Es interesante que algunas agregaciones en vertebrados podrían compartir una misma base funcional. Por ejemplo, el uso común de parches de hábitat descrito en hembras del matuasto del Laja y en la lagartija tenue también es consistente con restricciones de hábitat (Manzur y Fuentes 1979, Habit y Ortiz 1996). Por otra parte, la evidencia disponible indica que las agregaciones en algunos invertebrados podrían ser el resultado de atracción por la presencia de conespecíficos (Manríquez y Castilla 2007, Gebauer et al. 2011). En el caso de anfibios en “coros”, la vocalización sincronizada podría aumentar la distancia de transmisión de estas señales (Rehberg-Besler et al. 2017), lo que podría tener un efecto positivo en su éxito reproductivo. En el caso de algunos peces como el jurel, la formación de agregaciones está más asociada a cambios temporales en la abundancia de presas (Bertrand et al. 2006).

Los estudios realizados en especies nativas de Chile también apoyan que la organización social es dinámica a distintas escalas de tiempo, y que los cambios registrados en esta pueden ser reversibles o permanentes. Así por ejemplo, los grupos sociales en huemules se caracterizan por un recambio de individuos en una escala de días (Frid 1999). En guanacos, la composición de los grupos varía a distintas escalas (horas, días, entre estaciones del año) dependiendo del tipo de grupo (Wilson y Franklin 1985, Ortega y Franklin 1995). El tamaño de las bandadas en algunas aves es estacionalmente variable (Camacho 2016), lo que es concordante con lo registrado en degus, especie donde una mayoría de los grupos sociales experimentan cambios permanentes a dicha escala (Ebensperger et al. 2009, 2016b). Estudios en cetáceos ilustran grados de inestabilidad social como resultado de estrategias sociales y reproductivas divergentes entre machos y hembras, transferencia permanente de individuos entre grupos, e instancias reversibles de fisión y fusión de grupos (Würsig 1978, Whitehead y Kahn 1992, Christal et al. 1998, Coakes y Whitehead 2004, Coscarella et al. 2011, Würsig y Pearson 2014). En degus, las consecuencias de la inestabilidad de los grupos sociales sobre el éxito reproductivo son contrapuestas en machos y hembras (Ebensperger et al. 2016b), lo que sugiere un potencial conflicto entre los intereses reproductivos de ambos en relación al ingreso o salida de individuos del grupo.

OPORTUNIDADES

Es claro que la fauna nativa de Chile incluye una diversidad de modelos sociales para estudios en distintos atributos de la sociabilidad y niveles de explicación. Muy posiblemente, otras especies aun poco estudiadas (ej., peces, anfibios, reptiles, roedores caviomorfos) también exhiben rasgos sociales que debieran estimular estudios más sistemáticos. La diversidad temática abordada por estudios en sociabilidad es extensa (Clutton-Brock 2016, Ebensperger y Hayes 2016b, Rubenstein y Abbot 2017). Sin embargo, destaco cuatro temas como potencialmente informativos y donde estudios en especies nativas podrían contribuir con contrastes relevantes y tributar a la “teoría de sociabilidad”.

En primer término, la determinación cuantitativa del grado de sociabilidad de especies nativas aún poco estudiadas es algo que va a proporcionar contrastes relevantes para estudios comparados. Este podría ser el caso de especies de invertebrados (no insectos) terrestres y marinos donde se ha documentado la importancia de claves sociales en la formación de agregaciones (Broly et al. 2016), o en vertebrados menos estudiados en este contexto como aves migratorias (Shizuka et al. 2014). No descarto que algo más de información pueda estar disponible para algunas especies en una literatura más anecdótica o descriptiva. Sin embargo, y más importante, una selección cuidadosa de algunas de estas especies o grupos de especies tiene el potencial adicional de contribuir con contrastes filogenéticos informativos para estudios macroevolutivos de la sociabilidad. Este podría ser el caso de algunos marsupiales, roedores caviomorfos, aves, reptiles, peces, y posiblemente invertebrados marinos.

En segundo lugar, la evidencia disponible en especies nativas indica una diversidad de posibles costos y beneficios de la sociabilidad. Por lo tanto, una tarea aún incompleta es precisar su importancia relativa. Específicamente, es necesario determinar cómo el efecto de factores del ambiente social (ej., tamaño de grupo, frecuencia y naturaleza de las interacciones) sobre la adecuación biológica en algunas especies sociales (ej., Marino y Baldi 2008, Taraborelli et al. 2012) es modulado por factores ecológicos así como por otros atributos del ambiente social (ej., composición de los grupos en términos de personalidad o fenotipo fisiológico; Ebensperger et al. 2014, 2016b, Correa et al. 2016, 2018). El examen de este tipo de interacciones funcionales ha requerido de aproximaciones (correlacionales o experimentales) multifactoriales (Ebensperger 2001). Más recientemente, la adopción de herramientas analíticas basadas en teoría de redes ha potenciado nuestra capacidad de cuantificar la complejidad de interacciones que cada individuo tiene con varios otros individuos en forma simultánea o consecutiva en el contexto de agregaciones, grupos sociales, o colonias (Krause et al. 2015). Sin embargo, también es cierto que en algunos casos este tipo de aproximaciones ha enfatizado algunos rasgos sociales en desmedro de otros. Por ejemplo, los estudios que han abordado el cuidado cooperativo de las crías han enfatizado especies cuyos grupos sociales incluyen adultos no reproductivos comparado con especies donde una mayoría de los adultos del grupo aportan con crías (Socias-Martínez & Kappeler 2019). Es claro que las causas de una mayor parte de los rasgos sociales en especies animales son múltiples y contexto-dependientes, lo que debiera condicionar la realización de estudios específicamente enfocados a abordar esta complejidad.

En tercer lugar, tanto la formación de agrupaciones como la dinámica de grupos sociales son núcleos de oportunidades para estudios futuros en el contexto de fauna nativa de Chile. Específicamente, la naturaleza autorganizada que caracteriza la formación de agregaciones en algunas especies de invertebrados cosmopolitas (ej., isópodos terrestres, Broly et al. 2016) parece tener paralelos en vertebrados sociales de la fauna nativa (ej., degus, Sánchez et al. 2015), lo que podría proporcionar contrastes para dilucidar los procesos y presiones evolutivas fundamentales del comportamiento social. Por otra parte, el estudio de las causas y consecuencias de la dinámica de grupos sociales ha abordado distintas formas de inestabilidad de manera relativamente aislada. Una cantidad importante de estudios han estado enfocados en caracterizar los sistemas sociales de especies con dinámicas de fisión-fusión, donde la composición individual de los integrantes de grupos sociales (u otras formas sociales) cambia de manera reversible en escalas temporales de corto plazo (ej., minutos, horas, días) en relación a la longevidad de los grupos, o la de sus integrantes (Aureli et al. 2008, Silk et al. 2014). Por otra parte, las causas y efectos de cambios más permanentes generalmente han sido examinados en contextos dominados por estrategias de dispersión reproductiva y otros procesos demográficos (Nunes 2007, Lacey 2016), pero con menos atención a sus mecanismos y consecuencias sociales. La información disponible para algunas especies nativas de Chile indica que ambas formas de inestabilidad pueden caracterizar la estructura y organización social de una misma especie. Por lo tanto, existe una oportunidad para estudios enfocados a determinar el grado en el que los factores causales en cada una de estas formas de inestabilidad social son los mismos, así como si sus consecuencias a una escala de tiempo condicionan la ocurrencia de estabilidad (o inestabilidad) a otras escalas. Estas u otras interrogantes también pueden ser extendidas a agregaciones heteroespecíficas, donde algunos estudios indican un grado importante de estabilidad en atributos de estas (Martínez y Gomez 2013). Dilucidar el conjunto de estos aspectos es necesario para contar con una teoría unificada que incorpore el papel de la inestabilidad en distintos rasgos de sociales.

Por último, destaco la importancia del potencial evolutivo de rasgos sociales para predecir la capacidad de las especies que los exhiben para adaptarse a los cambios ambientales acelerados que caracterizan casi la totalidad de los ambientes del planeta en la actualidad. En algunos organismos como roedores caviomorfos y en cetáceos como los delfines, las relaciones ancestro-descendiente contribuyen a predecir la ocurrencia de rasgos como la vida en grupos o la cooperación (Gygax 2002b, Sobrero et al. 2014b). Aunque esto no es tan sorprendente si se consideran estudios en otros organismos como los primates (ej., Thierry et al. 2000), algunas de sus implicancias lo son. Una correlación entre el fenotipo dominante en una determinada especie actual y el estado del mismo rasgo reconstruido en las formas ancestrales, puede ser el resultado tanto de selección estabilizadora como de restricciones filogenéticas (McKitrick 1993, Blomberg y Garland 2002). Dado que estas últimas hacen menos probable el cambio evolutivo en algunas direcciones, independientemente de las condiciones ambientales, la ocurrencia de tales restricciones en rasgos sociales podría limitar el potencial de adaptación local de las especies que los exhiben en un contexto de cambio global acelerado. Por lo tanto, determinar la importancia de estas restricciones en organismos sociales potencialmente más sensibles a cambios en sus ambientes, debiera ser prioritario.

AGRADECIMIENTOS

Agradezco sinceramente el apoyo de los proyectos FONDECYT 3970028, 1020861, 1060499, 1090302, 1130091 y 1170409, y los comentarios y sugerencias de mis colegas Antonieta Labra, Paula Taraborelli, y Rodrigo Vásquez que contribuyeron significativamente a mejorar versiones previas de este capítulo.

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