Читать книгу Temas selectos en ecología química de insectos - Julio C. Rojas - Страница 9
ОглавлениеR. ARZUFFI BARRERA Y F. CASTREJÓN AYALA. 2012. Feromonas Involucradas en el Comportamiento Sexual de Lepidoptera, 72-94. En: J. C. ROJAS Y E. A. MALO (eds.). Temas Selectos en Ecología Química de Insectos. El Colegio de la Frontera Sur. México. 446 p.
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Feromonas Involucradas en el Comportamiento
Sexual de Lepidoptera
RENÉ ARZUFFI BARRERA Y FEDERICO CASTREJÓN AYALA
Departamento de Interacciones Planta-Insecto, Centro de Productos Bióticos, Instituto Nacional Politécnico. Apdo. Postal 24, Yautepec, Morelos, CP 62730Correo electrónico: arzuffi@ipn.mx
Resumen. Como consecuencia de su diversidad, los lepidópteros (≈ 150,000 especies descritas) exhiben numerosos sistemas de feromonas sexuales especie-específicos. Se han identificado feromonas sexuales de hembras de palomillas en más de 500 especies de todo el mundo; éstas son clasificadas en tres grupos de acuerdo a su estructura química: tipo I (75%) formado por compuestos que presentan un grupo funcional común (hidroxilo, éster, o carbonilo) en la posición terminal y se caracterizan por una longitud de cadena de 10 a 18 carbonos con hasta tres dobles enlaces; tipo II (15%) formado por dienos y trienos, y sus monoepoxi derivados, los cuales tienen dobles enlaces con la configuración Z y el anillo cis-epoxi en las posiciones 3- 6- y 9, y tipo III o misceláneo (10%) formado por compuestos que tienen características estructurales diferentes a las de los tipo I y II. También se conocen algunas feromonas sexuales producidas por machos de palomillas y mariposas. La mayoría de los componentes feromonales estudiados son sintetizados de novo a partir de ácidos grasos presentes en la hemolinfa, en glándulas productoras ubicadas en los segmentos abdominales 8 y 9. Uno de los comportamientos más estudiados en este grupo de insectos es el vuelo dirigido hacia una fuente de feromona sexual. Actualmente se cuenta con una descripción más o menos completa del mecanismo de generación del comportamiento de orientación guiado por feromonas. Todos los machos de las especies estudiadas despliegan un comportamiento de orientación característico, basado en anemotaxias optomotoras y en un mecanismo generador de las trayectorias, independiente del viento y disparado por estímulos intermitentes de olor. La participación de este último mecanismo no es claro en todos los casos estudiados y su participación sigue en discusión.
Introducción
El Orden Lepidoptera es el segundo grupo más grande de insectos y de los más importantes, tanto por su biodiversidad como por su importancia económica ya que muchas de sus especies son consideradas como plaga (Kristensen, 1999). Dentro de este grupo encontramos a las mariposas (Lepidoptera: Rhopalocera) y a las palomillas (Lepidoptera: Heterocera), existen más de 160,000 especies descritas y se tiene un estimado de 500,000 especies (Kristensen et al. 2007). Las principales familias de palomillas son Noctuidae, que es la más grande con aproximadamente 26,310 especies en todo el mundo, Geometridae, con cerca de 21,150 especies, Pyralidae con aproximadamente 16,500 especies, Arctiidae, 11,155 especies, y Tortricidae con 8,945 especies conocidas (Heppner, 2004).
Los datos anteriores nos hablan de un grupo ampliamente diversificado y evolutivamente exitoso, y algunos autores sugieren que parte de esa diversificación y éxito evolutivo se debe a la presencia de feromonas como sistema de comunicación, principalmente sexual, donde el macho fácilmente localiza a la hembra por medio de feromona (Karlson & Lüscher, 1959).
Durante la evolución de los lepidópteros hacia el estado heteroneuro (nervadura de las alas anteriores y posteriores distinta) más evolucionado coincidió con el desarrollo de las glándulas feromonales abdominales (Löfstedt & Kozlov, 1997), perfeccionando la comunicación sexual por medio de las feromonas. A su vez al intensificarse el comportamiento sexual, requirieron de más energía, que obtuvieron al cambiar sus hábitos y alimentarse de néctares de flores (Stekolnikov & Korzeev, 2007).
La primer feromona que se identificó fue precisamente la de un lepidóptero, la palomilla del gusano de seda, Bombyx mori (L.), el bombykol [(E,Z)-10,12-hexadecadien-1-ol], se requirió de 20 años para elucidar su estructura y medio millón de abdómenes de hembras (Butenandt et al., 1959). Poco más adelante también se identificó la feromona de Trichoplusia ni, el (Z)-7-acetato de dodecenilo (Berger, 1966). Las herramientas analíticas actuales como la microextracción en fase sólida (SPME por sus siglas en inglés, véase Capítulo 1 para detalles de la técnica), permite identificar feromonas con unos cuantos ejemplares e incluso con un solo insecto (Frérot et al., 1997).
Han pasado más de 50 años desde que se identificó esa primer feromona y desde entonces ha habido considerables avances en el conocimiento de la comunicación sexual en los insectos, particularmente en Lepidoptera, se ha avanzado en el conocimiento de la naturaleza química de estos compuestos, las estructuras que las producen y las que las perciben, y la naturaleza molecular del proceso de percepción y transducción de las señales una vez que la molécula de feromona entra en contacto con las antenas. De igual manera se ha avanzado en la utilización práctica de las feromonas sexuales en programas de manejo integrado de plagas y hay numerosos ejemplos de su uso exitoso. Ambos temas serán tratados con más detalle en otros capítulos de este libro. En este capítulo se presenta información general sobre las estructuras productoras de feromonas, su naturaleza química, su biosíntesis y el comportamiento de atracción que provocan, citando algunos ejemplos de los grupos o especies más estudiados.
Estructuras productoras de feromonas sexuales femeninas
La mayoría de los estudios acerca de la estructura de las glándulas productoras de feromonas (GPF) han sido realizados en hembras de lepidópteros, quizá por su importancia como plagas (Blomquist & Vogt, 2003).
De acuerdo con Percy-Cunningham & MacDonald (1987) y Quennedey (1998), las glándulas productoras de feromona en los insectos pueden ser de dos tipos: células individuales localizadas en distintas partes del cuerpo, particularmente en el integumento o bien grupos de células que forman un tejido glandular, estas últimas localizadas externamente en las antenas, cabeza, tórax, patas y abdomen.
La mayoría de las células productoras de feromonas son de origen ectodérmico y de acuerdo con la ruta que siguen las feromonas al cruzar la barrera cuticular, Noirot & Quennedey (1991), las clasificaron en tres tipos; así, las de clase I se agrupan en membranas intersegmentales y su membrana celular apical está en contacto con la cutícula glandular por lo que la secreción debe cruzarla para llegar al exterior. Cuando están presentes este tipo de tejidos glandulares la cutícula está perforada o bien formada de cuticulita, la que permitiría una difusión más fácil de las secreciones. Las células clasificadas como de clase II consisten de oenocitos derivados de la epidermis, no están conectados directamente con la cutícula por lo que sus secreciones deben cruzar primero las células de clase I. Las células de clase III en cambio están agrupadas y poseen un conducto glandular por el que las secreciones feromonales llegan al exterior. Otros autores refieren que los ductos cuticulares poseen un canal extracelular que recibe las secreciones y está rodeado por microvellos que forman una especie de esponja donde las secreciones se pueden almacenar, y un canal conductor rodeado por otras células (Ramaswamy et al., 1995; Quennedey, 1998).
La localización de las GPF en lepidópteros es una característica bastante conservada ya que en la mayoría de las especies se encuentran en los últimos segmentos abdominales, 8 y 9, que constituyen el ovipositor; a veces como modificaciones en la membrana intersegmental o en diferentes variantes. La forma más simple es como pliegues dorsales, ventrales o laterales (Blomquist & Vogt, 2003). No obstante, también se han localizado en otras partes del abdomen, entre los segmentos 7 y 8 en Sesamia nonagrioides (Noctuidae) (Sreng & Sreng, 1988), alrededor de la abertura copulatoria en Plutella xilostella (Plutellidae) (Chow et al., 1977), y en la papila anal en Heliothis virescens (Noctuidae) (Teal et al., 1983). Adicionalmente, en varias familias de Lepidóptera, se han encontrado estructuras llamadas tubérculos abdominales en los terguitos 2 a 8, las que podrían estar involucradas en producción de feromonas. Sin embargo si esto es así, es probable que no sean feromonas de amplio alcance sino más bien de corto alcance o afrodisíacos o bien con función defensiva (Hallberg & Poppy, 2003; Davis, 2006).
Naturaleza química de las feromonas
Como consecuencia de la diversidad encontrada en los lepidópteros, que incluye aproximadamente a 150,000 especies descritas, este grupo exhibe un sistema de feromonas, particularmente de atracción sexual especie-específico (Kristensen, 1999). Este sistema, debido su importancia económica, ha sido intensamente estudiado en los últimos 30 años.
Feromonas sexuales producidas por hembras
La gran variedad de feromonas identificadas en hembras de palomillas de más de 530 especies de todo el mundo, son clasificadas en tipo I, tipo II y tipo III o misceláneo, de acuerdo a su estructura química (Ando et al., 2004). Además se conocen algunas feromonas sexuales producidas por machos de palomillas y por mariposas. El 99% de las especies de los lepidópteros pertenecen al grupo Ditrysia, las cuales poseen dos aberturas genitales separadas, orificio copulatorio y oviporo. Ditrysia incluye dos superfamilias de mariposas, Hesperioidea y Papilionoidea, y aproximadamente 31 superfamilies de palomillas. Para cada superfamilia de palomillas, el número total de especies cuyas feromonas sexuales ha sido reportado puede encontrarse en Arn et al. (1992, 1997) y Ando et al. (2004) y en los sitios de internet “Pherolist” (http://www-pherolist.slu.se/) y “The pherobase” (http://www- pherobase.com/).
Las feromonas de las superfamilias Gelechioidea, Tortricoidea, Pyraloidea y Noctuoidea son las más estudiadas, dado que éstas incluyen muchas especies plaga de diferentes cultivos. En el Cuadro 1 se presentan ejemplos de feromonas producidas por algunas hembras de lepidópteros.
Entre las diferentes feromonas de los lepidópteros, los alcoholes primarios y sus derivados (principalmente acetatos y aldehídos), con una longitud de cadena de 10 a 18 carbonos, son los que se presentan más comúnmente (Arn et al., 1992, 1997). Los compuestos de este grupo predominante tipo I comprenden aproximadamente el 75% de las feromonas conocidas y han sido reportados en especies de casi todas las superfamilias de Ditrysia. Por ejemplo, varios insectos plaga de esas superfamilias tienen feromonas del tipo I, Phthorimaea operculella, (Gelechiidae) en Gelechioidea; Adoxophyes honmai (Tortricidae: Tortricinae) y Cydia pomonella (Tortricidae: Olethreutinae) en Tortricoidea; Chilo suppressalis (Pyralidae: Crambinae) y Ostrinia nubilalis (Pyralidae: Pyraustinae) en Pyraloidea; T. ni (Noctuidae: Plusiinae) y Heliothis virescens (Noctuidae: Heliothinae) en Noctuoidea. Sólo unos pocos compuestos que no pertenecen al tipo I han sido identificados en estos grupos de insectos (Ando et al., 2004). En contraste, los compuestos tipo I no siempre son encontrados en Noctuoidea, el grupo más importante. En esta superfamilia se encuentra la familia Noctuidae, la cual es la más grande de los lepidópteros (Kristensen, 1999).
Los hidrocarburos poli-insaturados y los epoxi derivados con longitudes de cadenas de 17 a 23 carbonos, comprenden a las feromonas del tipo II, las cuales no presentan un grupo funcional en la posición terminal y representan aproximadamente el 15% de las feromonas conocidas en los lepidópteros (Millar, 2000). Las feromonas del tipo II han sido identificadas en los grupos más modernos tales como Geometroidea y Noctuoidea. La superfamilia Geometridae es el segundo grupo, en términos de número de especies, después de Noctuidae. En los noctuidos las feromonas del tipo II son producidas por algunos grupos que escasamente secretan feromonas tipo I como Lymantriidae, Arctiidae y Quadrifinae (Millar, 2000; Ando et al., 2004).
Cuadro 1. Compuestos feromonales producidos por algunas hembras de lepidópteros.
Z y E: Isómeros geométricos de acuerdo a la nomenclatura Z/E, OAc: acetato, OH: alcohol, Ald: aldehido, epo: epoxi, cet: cetoderivados, Me: metilo.
Otros componentes feromonales que exhiben características estructurales diferentes a los de los tipos I y II han sido principalmente reportados en microlepidópteros y noctuideos y forman el tipo III o misceláneo que representa el 10% del total de feromonas conocidas en lepidópteros (Ando et al., 2004).
Feromonas del tipo I. Los componentes feromonales del tipo I presentan un grupo funcional común (hidroxilo, éster, o carbonil) en la posición terminal. Los compuestos de este tipo se caracterizan por una longitud de cadena de 10 a 18 carbonos con hasta tres dobles enlaces. Debido a que las estructuras químicas de este tipo de compuestos son bastante simples, usualmente se abrevian de acuerdo a lo siguiente: Z=(Z)-doble enlace, E=(E)-doble enlace, el número antes del guión indica la posición del doble enlace y el número colocado después del guión indica el número de carbonos de la cadena, OAc=acetato, OH=alcohol y Ald=aldehido.
Algunos ejemplos de este tipo de compuestos son el (10E,12Z)-10,12-hexadecadien-1-ol (E10Z12–16:OH, bombicol) identificado en B. mori (Bombycoidea: Bombycidae) (Kasang & Schneider, 1978), (Z)-7-acetato de dodecenilo (Z7–12:OAc), inicialmente identificado de T. ni (Berger, 1966) y posteriormente encontrado en otras 25 especies, (Z)-11-hexadecenal (Z11–16:Ald) inicialmente identificado en H. virescens (Roelofs et al., 1974) y actualmente reportado en otras 40 especies y (Z)-9 acetato de tetradecenilo y (Z)-14-tetradecenol (Z9- 14-OAc y Z9-14-OH) reportado en Copitarsia decolora (Noctuidae) (Rojas et al., 2006). En el Cuadro 1 pueden encontrarse algunos ejemplos de compuestos tipo I.
También se han reportado algunos compuestos saturados, los cuales actúan como sinergistas de los compuestos insaturados. La cadena principalmente está formada por un número par de átomos de carbono, esto debido a que los compuestos tipo I son derivados de novo de la vía de los ácidos grasos saturados tales como el palmítico (16:Ácido) y el ácido esteárico (18:Ácido). Sin embargo, existen algunas excepciones de componentes feromonales con número impar de carbonos como el E4,Z7–13:OAc y E4,Z7,Z10–13:OAc de P. operculella, (Persoons et al., 1976), E4–13:OAc de Keiferia lycopersicella (Gelechiidae), (Charlton et al., 1991), E3–13:OAc de Scrobipalpa heliopa (Gelechiidae) (Baker et al., 1985), Z8–13:OAc y Z10–15:OAc de Chilo auricilius (Pyralidae: Crambinae) (Nesbitt et al., 1986), E8,Z10–15:OAc y E9–15:OAc de Acrobasis vaccinii (Pyralidae: Phycitinae) (McDonough et al., 1994), y Z11–17:OAc de Mamestra brassicae (Noctuidae: Hadeninae) (Novák et al., 1979).
Además de los componentes monoenilo, se han identificado un número importante de compuestos dienilo y trienilo tipo I, con un número par en la cadena de carbones: 1,3-dieno con 10 carbones, 1,3- y 1,7-dieno con 12 carbones, 1,3-,1,4-,1,5- y 1,6- dieno con 10 o 16 carbones, y 1,3-,1,4-,1,11- y 1,12- dieno con 18 carbones. Entre ellos la variación de las posiciones del doble enlace en los compuestos con un sistema 1,3- dieno es remarcable (Ando et al., 2004).
Feromonas del tipo II. El primer componente feromonal del tipo II identificado fue cis- 9,10-epoxi-(Z,Z)-3,6-henicosadieno (Z3,Z6,epo9-21:H) en Estigmene acrea (Arctiidae) (Hill & Roelofs 1981). Desde entonces, este tipo de compuestos se han identificado en más de 65 especies de las familias Geometridae (30 especies), Noctuidae (más de 12 especies), Lymantriidae (7 especies), y Arctiidae (16 especies) (Arn et al., 1997; Millar, 2000). En el Cuadro 1 se mencionan algunos ejemplos de este tipo de compuestos.
La mayoría de los compuestos del tipo II son dienos y trienos, los cuales son biosintetizados a partir de los ácidos linoléico y linolénico y sus monoexpoxi derivados (Roelofs & Bjostad, 1984). Por lo tanto, los dobles enlaces con la configuración Z y el anillo cis-epoxi están en las posiciones 3-,6- y 9. Este tipo de compuestos son abreviados con “epo” y “H” para representar el anillo cis-epoxi y la ausencia de un grupo funcional terminal, respectivamente. Interesantemente, las hembras de Neolucinodes elegantalis secretan un compuesto tipo I, como otros pirálidos, biosintetizado de novo vía ácidos grasos saturados y otro componente tipo II derivado del ácido linolénico proveniente de la dieta (Cabrera et al., 2001).
Todos los compuestos feromonales conocidos de este tipo tienen cadenas cuya longitud va de los 17 a 23 carbonos. Las cadenas con número impar de carbonos se presentan con mayor frecuencia, sin embargo, se han reportado algunos compuestos con 18 o 20 carbonos. En relación a los grupos químicos, muchas feromonas están formadas por trienos y sus monoepóxidos, más que por dienos y sus monoepóxidos (Ando et al., 2004).
A pesar del número de especies en los que se presenta este tipo de compuestos, la diversidad estructural es bastante limitada. Algunas hembras han modificado estos compuestos con una desaturación adicional o una epoxidación, como en el caso de Operophtera brumata (Roelofs et al., 1982) y otras especies de este género (Underhill et al., 1987) y tres especies de Arctiidae (Einhorn et al., 1984; Frérot et al., 1993; Jain et al., 1983). Por otra parte, la epoxidación de epoxidienos produce epoxiderivados tales como el 6,7-9,10- diepóxido (Z3,epo6,epo9-21:H) (Gries et al., 1997a) y el 3,4-6,7-diepóxido (epo3,epo6,Z9-21:H) (Yamazawa et al., 2001; Wakamura et al., 2002) encontrados en algunas especies de Lymantriidae.
Un aspecto importante de los epóxidos es que éstos incluyen centros quirales y su configuración absoluta es definida a partir de la evaluación biológica de enantiómeros preparados vía síntesis quiral (Ando et al., 2004), o mediante la determinación de la actividad biológica del enantiomero activo por CG-EAD usando columna con fase quiral.
Feromonas del tipo III. Los componentes feromonales los cuales no tienen las características estructurales del tipo I o II son clasificados como misceláneos o tipo III. Se han identificado alcoholes secundarios con cadenas de 7 u 8 carbonos en algunas especies primitivas en Eriocraniidae (Eriocranioidea) (Zhu et al., 1995; Kozlov et al., 1996) y en Nepticulidae (Nepticuloidea) (Tóth et al., 1995). El grupo hidroxilo está siempre localizado en la posición 2 (2-OH). Además se han caracterizado ésteres entre un ácido de cadena larga y un alcohol de cadena corta en especies de Tineoidea y Zygaenoidea. Los componentes feromonales de tres especies de Psychidae (Tineoidea) son ésteres de ácidos saturados de 8 o 10 carbonos (Leonhardt et al., 1983; Rhainds et al., 1994), y los de dos especies en Limacodidae y también de dos especies en Zygaenidae (ambas Zygaenoidea) son ésteres de ácidos saturados de 10 o 14 carbonos (Myerson et al., 1982; Sasaerila et al., 2000). También fueron identificadas cetonas insaturadas con 19 a 21 carbonos en dos especies de Carposinidae (Copromorphoidea) (Tamaki et al., 1977; Foster & Thomas, 2000), una especie en Geometridae (Buser et al., 1985) y en algunas especies en Lymantriidae (Smith et al., 1975; Gries et al., 1999; Chow et al., 2001).
Algunas especies de lepidópteros secretan compuestos metil-ramificados para su comunicación sexual. Estos se abrevian con “Me” para indicar la posición del grupo metilo. Disparlure (Me2,epo7-18:H) es un sintético de la feromona identificada en Lymantria dispar (Bierl et al., 1970) y otras dos especies del mismo género L. fumida (Schaefer et al., 1999) y L. monacha (Bierl et al., 1975). L. monacha también secreta derivados no- ramificados como el epo7–18:H (Gries et al., 2001).
También epoxidos metil ramificados con cadenas de 15 a 18 carbonos se identificaron en algunas especies de microlepidópteros en Lyonetiidae (Yponomeutoidea) (Francke et al., 1987; Riba et al., 1990; Gries et al., 1997b). Asimismo otros hidrocarburos de este tipo se han encontrado en macrolepidópteros de familias modernas como Geometridae (Maier et al., 1998), Noctuidae (Francke et al., 2000), Lymantriidae (Gries et al., 2002) y Arctiidae (Roelofs & Cardé, 1971). En el Cuadro 1 se presentan algunos ejemplos de compuestos tipo III.
Feromonas sexuales producidas por machos
Los machos de algunas especies de lepidópteros, tanto palomillas como mariposas, producen feromonas sexuales en estructuras localizadas en el abdomen, tórax y alas, llamados órganos de olor. Los órganos varían desde una simple capa de células hasta estructuras eversibles complejas (Birch et al., 1990). La estructura química de los compuestos liberados por estas estructuras es bastante diferente de las feromonas producidas por hembras y son poco especie-específicas.
Entre las palomillas se han identificado al benzaldehido, alcohol bencílico y 2-fenil etanol como componentes feromonales de machos de varias especies de Noctuidae y danaidal e hidroxidanaidal en Arctiidae (Birch et al., 1990).
En especies de Hepialidae (Hepialoidea) un grupo primitivo de lepidópteros, no se han reportado feromonas producidas por hembras, pero los machos de Hepialus hecta producen dihidropiranos y acetales bicíclicos como componentes feromonales (Schulz et al., 1990). También estos compuestos han sido identificados en machos de H. californicus (Kouo et al., 1985) y Endoclita excrescens (Marukawa & Mori, 2002).
Además de estos compuestos sexo-específicos, el hidrocarburo poli-insaturado Z3,Z6,Z9– 21:H, el cual es clasificado como del tipo II producido por hembras, se ha encontrado en extractos de la terminal abdominal de machos de Anticarsia gemmatalis (Noctuidae: Catocalinae) (Heath et al., 1988). Esto es interesante porque las hembras de esta especie producen una feromona sexual compuesta de Z3,Z6,Z9–21:H y Z3,Z6,Z9–20:H y los machos son atraídos por estos compuestos en una mezcla (3:5) (Heath et al., 1983). El efecto de estos hidrocarburos sobre las hembras no se ha examinado, pero una dosis de Z3,Z6,Z9–21:H en tasas de liberación relativamente altas atraen machos, lo cual indica que pueden mediar las interacciones macho-macho, sin embargo, esto último no se ha estudiado.
En especies de mariposas de Danainae e Ithomiinae (Papilionoidea: Nymphalidae), se ha identificado una amplia variedad de pirrolizinas. Estos compuestos son biosintetizados a partir de la pirrolizidina y otros alcaloides, los cuales son ingeridos por las larvas y les confieren protección contra el ataque de otros artrópodos (Schulz, 1998). Además de lactonas derivadas de la parte ácida de los alcaloides, muchos volátiles de más de 100 compuestos (aromáticos, terpenoides e hidrocarburos) constituyen los olores de las mariposas machos (Schulz & Nishida, 1996).
Biosíntesis de feromonas en Lepidoptera
Biosíntesis de feromonas tipo I
Las características generales de las feromonas de lepidópteros tipo I, incluyen una cadena lineal de 12, 14, 16 o 18 carbonos; generalmente tienen un alcohol primario, un éster, un aldehído o un acetato en un extremo de la cadena y tienen hasta tres dobles enlaces en configuración E o Z.
Por experimentos con precursores radio etiquetados se conoce que la mayoría de los componentes de este tipo de feromonas son biosintetizados de novo a partir de ácidos grasos presentes en la hemolinfa (Bjostad et al., 1987). En las glándulas abdominales estos compuestos son modificados por enzimas que producen la amplia variedad de moléculas feromonales que se observan en las especies de Lepidoptera (Blomquist & Vogt, 2003). Similares rutas biosintéticas involucran enzimas de insaturación (desaturasas), de acortamiento de la cadena por β-oxidación y modificación del grupo funcional final mediante reducción (reductasas), acetilación (acetil transferasas) u oxidación, originando los diferentes productos feromonales (Roelofs & Bjostad, 1984; Bjostad et al., 1987; Roelofs & Wolf, 1988; Pennanec´h et al., 1991; Jurenka & Roelofs, 1993; Tillman et al., 1999).
Un ejemplo de la secuencia de reacciones que se llevan a cabo en las GPF puede mostrarse en la Figura 1, donde se observan las reacciones biosintéticas para producir la feromona de Argyrotaenia velutinana que fue una de las primeras estudiadas (Bjostad & Roelofs, 1981). La proporción precisa de los dos productos finales (Z)- y (E)- 1- acetato de tetradecenilo (92:8) depende de la actividad relativa de varias de las enzimas que intervienen. La proporción de los (Z)- a (E)- 11 ácidos tetranoicos es 40:60 (Morgan, 2004).
Es de suma importancia la configuración del doble enlace (Z) o (E) ya que puede tener efectos muy grandes en la recepción y respuesta de los machos; en ocasiones el isómero incorrecto puede inhibir la respuesta a la feromona, como ocurre con la palomilla Eupoecilia ambiguella, cuyos machos son inhibidos por tan solo 0.1% del isómero (E). Este fenómeno se puede utilizar en tácticas de interrupción del apareamiento para esta especie (Arn et al. 1986).
Figura 1. Biosíntesis de la feromona sexual de Argytotaenia velutinana. Es una mezcla de los isómeros (Z)- y (E)- 1- tetradecen-1- il acetato en proporción 92:8. (Modificado de Morgan, 2004).
Para que la feromona cumpla efectivamente con su función debe tener una adecuada volatilidad, aparentemente el largo óptimo de la cadena es de 12 a 14 carbonos, menos de eso las hace demasiado volátiles y se conocen pocos casos con cadenas de 16 carbonos y aun menos con 18, en la naturaleza existen muchas más especies que compuestos que pueden funcionar como feromonas de lepidópteros, por lo que las especies utilizan mezclas. Hay cinco características que pueden variar dentro de los compuestos que constituyen una mezcla feromonal:
1 La longitud de la cadena puede variar por una unidad de acetato.
2 El grupo funcional puede estar alterado, por ejemplo de alcohol a aldehído o acetato.
3 Puede haber un doble enlace de más o de menos.
4 El doble enlace puede moverse dos posiciones a lo largo de la cadena, en alcoholes insaturados.
5 El doble enlace puede convertirse en E y vice versa (Morgan, 2004).
Biosíntesis de feromonas tipo II
Debido a las diferencias estructurales y funcionales de las feromonas tipo I y II, sus rutas biosintéticas también tienen diferencias importantes, en primer lugar se tiene evidencia de que las feromonas de tipo II derivan de ácido linoleico o linolénico obtenido en la dieta y donde en la feromona producida se mantiene la posición y geometría de los dobles enlaces como en los precursores insaturados. En el caso de los epóxidos que derivan de poliinsaturados el doble enlace es oxidado estereoespecíficamente al cis-epóxido, donde de igual manera se conserva la configuración original del doble enlace (Blomquist & Vogt, 2003). Las enzimas descarboxilasas que se necesitan para producir hidrocarburos al parecer no se encuentran en las GPF de lepidópteros sino en los oenocitos, donde se lleva a cabo la biosíntesis de la mayoría de los hidrocarburos en insectos (Blomquist & Vogt, 2003).
Estos hidrocarburos componentes de las feromonas de tipo II deben ser transportados desde los oenocitos hasta las glándulas feromonales donde son liberados o bien sufren modificaciones estructurales en cuyo caso intervienen las lipoforinas en la hemolinfa (Schal et al., 1998; Matsuoka et al., 2006).
En el caso de las GPF de tipo II ésta puede estar involucrada tanto en la liberación de la feromona como también en las últimas etapas de la biosíntesis, por ejemplo, cuando las feromonas consisten de hidrocarburos, los componentes son producidos en los oenocitos fuera de la glándula y transportados a ésta para su liberación. En los casos en que la mezcla feromonal consiste de una mezcla de hidrocarburos dienos o trienos con grupos funcionales como epóxidos, los precursores son transportados a la glándula, donde ocurre el paso final de epoxidación y la liberación (Blomquist & Bagnères, 2010).
Se ha documentado que la biosíntesis de feromonas tipo I en lepidópteros es regulada por un neuropéptido (PBANs, por su siglas en inglés) producido en el ganglio subesofágico (Blomquist & Vogt, 2003); en cambio, de lo que se conoce de la biosíntesis de feromonas tipo II, los PBANs no están involucrados directamente, sino que se cree que pueden estar involucrados en la liberación de la feromona (Choi et al., 2007), o con la adquisición de los hidrocarburos de la feromona en la glándula, donde son modificados por monooxigenasas para producir epóxidos (Wei et al., 2004).
Comportamiento relacionado con feromonas
En este grupo de insectos las feromonas, como señales olfativas, frecuentemente sirven como estímulos clave o liberador de comportamientos tales como la localización de conespecíficos para el apareamiento, sitios para oviposición y el forrajeo (Arbas, 1997; Willis & Arbas, 1997). Uno de los comportamientos más estudiados en este grupo de insectos es el vuelo dirigido hacia una fuente de feromona de atracción sexual.
Respuestas de los machos a feromonas de hembras
Las feromonas liberadas por las hembras representan una clase especial de olores que son procesados periférica y centralmente por estructuras sexualmente dimórficas en el sistema nervioso de los machos (Vogt, 2005). Los lepidópteros cuentan con un sistema de olfacción complejo y preciso que les permite traducir señales de olor discontinuas en el tiempo y con una localización espacial fija en forma de estelas (Murlis et al., 1992).
Los machos son atraídos a las sustancias producidas por las hembras; en algunos pocos casos como en Bombyx mori (Butenandt et al., 1959; Kramer, 1975) un simple componente de la mezcla puede ser comportamentalmente efectivo, mientras que en la mayoría de las especies como en Manduca sexta (Tumlinson et al., 1989), una mezcla particular de componentes es necesaria para lograr la atracción (Roelofs, 1995).
Los machos de las diferentes familias de lepidópteros emplean estrategias específicas para localizar las fuentes de feromona. Sin embargo, todas las especies estudiadas despliegan un comportamiento de orientación característico hacia las fuentes de feromona basado en anemotaxias optomotoras (Kennedy & Marsh, 1974). Es decir, emplean imágenes visuales en movimiento para dirigir una trayectoria, con una velocidad particular con respecto al viento (Baker, 1986; Arbas, 1997; Baker & Vickers, 1997; Cardé & Mafra-Neto, 1997; Willis & Arbas, 1997; Witzgall, 1997).
Una vez que son expuestos a las feromonas los machos de lepidópteros, y también los de muchos otros ordenes de insectos, emprenden el vuelo en dirección contraria al viento en un patrón ondulante con trayectorias cortas y pequeños ángulos con respecto a la dirección principal de la estela de olor. Si pierden contacto con la estela presentan patrones de locomoción con giros largos y ángulos grandes que cruzan la trayectoria principal de la estela, con poco o ningún desplazamiento, hasta establecer nuevamente contacto con la estela (Kennedy, 1983) (Figura 2).
Figura 2. Vuelo en dirección contraria al viento en un patrón ondulante con trayectorias cortas y pequeños ángulos con respecto a la dirección principal de la estela de olor.
El comportamiento mostrado es específico para cada especie y depende de la concentración de feromona y la forma en la que ésta es emitida (Cardé & Hagaman, 1979; Kuenen & Baker, 1982; Willis & Arbas, 1991; Justus & Cardé, 2002). Se ha propuesto la existencia de un mecanismo generador de las trayectorias de vuelo, que es independiente del viento y disparado por estímulos intermitentes de olor (Kennedy et al., 1980; Baker & Kuenen, 1982; Kuenen & Baker, 1983; Baker et al., 1984; Vickers, 2000; Vickers, 2006; Cardé & Willis, 2008). El patrón de vuelo que resulta de este generador de vuelo consiste principalmente de dos elementos básicos: i) trayectorias cortas en zig-zag con ángulos pequeños y ii) trayectorias relativamente más largas y con ángulos mayores, ambas generadas internamente inmediatamente después del primer contacto con el estímulo de la feromona. La intermitencia de la estimulación parece ser necesaria para mantener la trayectoria en el movimiento de orientación hacia la fuente de feromona. De hecho, la localización eficiente de la fuente de feromona depende de la concentración, temporalmente fluctuante, de la misma feromona encontrada por una palomilla (Kennedy et al., 1980; Willis & Baker, 1984; Baker et al., 1985). El número de giros (cambios de dirección) disminuye conforme incrementa la frecuencia del pulso de olor, dando lugar a trayectorias rectas de vuelo que permiten a la palomilla alcanzar la fuente de olor (Mafra-Neto & Cardé 1994; Vickers & Baker 1994) (Figura 3).
Finalmente, se ha propuesto que las trayectorias largas son iniciadas por estelas filamentosas de la feromona y las trayectorias cortas son iniciadas por la presencia de bolsas de aire limpio, de suficiente duración, en la estela principal (Baker, 1990). Es necesario mencionar que algunas palomillas muestran giros espontáneamente sin un estímulo olfatorio contínuo y su comportamiento sugiere que la localización de la fuente de olor se logra por un patrón activamente generado de giros y contragiros, continuamente modulado por la información de diferentes modalidades sensoriales que recibe el insecto (Kaissling & Kramer, 1990; Willis & Arbas, 1997, 1998).
La anemotaxia optomotora, la combinación de los tipos de trayectoria generadas internamente, así como el patrón temporal de estimulación de la feromona, se considera que dan lugar al comportamiento de vuelo observado en este grupo de insectos. Sin embargo, algunos aspectos de este esquema, particularmente la existencia de un mecanismo generador de giros y contra-giros, siguen en discusión (Arbas, 1997; Baker & Vickers, 1997; Cardé & Mafra-Neto, 1997). Estos aspectos fueron recientemente revisados por Cardé & Willis (2008) (Figura 3).
Figura 3. Tipos de vuelo presentados ante pulsos lentos y pulsos rápidos de olor. El número de giros (cambios de dirección) disminuye conforme incrementa la frecuencia del pulso de olor, dando lugar a trayectorias rectas de vuelo.
Después de que un macho localiza una hembra, varias señales, incluyendo a las feromonas, están involucradas en el comportamiento que precede a la cópula (Krasnoff et al., 1987; Charlton & Cardé, 1989). El macho no volador de B. mori ha sido particularmente útil para investigar la orientación a la feromona en individuos no voladores en donde los movimientos son restringidos a dos dimensiones (Kanzaki, 1997). A pesar de las similitudes con las palomillas voladoras, los mecanismos no son necesariamente idénticos (Kramer, 1997). Por ejemplo, en respuesta a la feromona los machos de Grapholita molesta muestran giros y contragiros mientras se orientan en el viento y no directamente al caminar (Willis & Baker, 1987). El patrón de locomoción de B. mori en la orientación respecto a la feromona depende de la estructura temporal de la estimulación (Kramer, 1975, 1986, 1992; Kanzaki et al., 1992); con una estimulación con pulsos de olor, como la que ocurre en condiciones naturales, se observa un patrón de marcha en zig-zag contra el viento, lo cual también es apoyado por un desplazamiento inducido por el batir de las alas, el cual se presenta incluso después de la ablación de las patas (Kanzaki, 1998). Como en las palomillas voladoras, en esta especie hay evidencia que sugiere la existencia de un generador interno de giros (Kanzaki et al., 1992).
La secuencia básica del comportamiento inducido por pulsos de feromona, consiste de una trayectoria larga recta seguida por giros y contragiros, y finalmente por vueltas completas. A partir de un cierto intervalo de frecuencia de estimulación se induce una marcha en zig- zag cuya trayectoria se convierte más recta conforme aumenta la frecuencia de estimulación. El patrón de locomoción está asociado con las posturas de antenas, abdomen y alas (Olberg, 1983; Kanzaki, 1998; Mishima & Kanzaki, 1998).
Respuestas de las hembras a feromonas de machos
Las feromonas de los machos estimulan en las hembras comportamientos de búsqueda y localización de pareja, tales como marcha dirigida y atracción a corta distancia, y aceptación y receptividad (Birch et al., 1990). La confirmación experimental de estas funciones, sin embargo, ha sido más difícil que en el caso de las feromonas producidas por hembras, debido principalmente a que las feromonas de machos no tienen una atracción a larga distancia y las determinaciones de su estructura han sido reportadas sin proporcionar detalles acerca de su actividad biológica. En el caso de E. excrescens, observaciones del comportamiento de apareamiento, realizadas en campo, confirmaron la existencia de un vuelo dirigido de tipo pendular hacia el macho por parte de la hembra e indicaron que la hembra fue atraída por el macho por estímulos visuales a grandes distancias y por la feromona secretada a corta distancia (Kan et al., 2002).
Plasticidad en las respuestas a feromonas
Las respuestas a las feromonas aunque esterotipadas y especie-específicas no son rígidas. En diferentes condiciones pueden presentar variaciones en la sensibilidad comportamental del individuo receptor. Estas variaciones en la sensibilidad a las feromonas pueden ocurrir durante la interacción de éstas con otros olores diferentes (e.g. volátiles de plantas) o la interacción de las feromonas con otras modalidades sensoriales (e.g. colores, formas) (Landolt et al., 1994; Rojas & Wyatt, 1999). Adicionalmente la existencia de ritmos endógenos pueden afectar las respuestas de locomoción guiadas por las feromonas (Silvegren et al., 2005). Asimismo el aprendizaje puede jugar un papel importante en la generación de variación en la respuesta a las feromona. Aprendizaje de tipo no asociativo puede presentarse debido a la repetición en la exposición al olor de la feromona, dependiendo de la madurez o estado fisiológico del insecto (Judd et al., 2005) y en algunos casos también procesos de aprendizaje asociativo pueden afectar las respuestas a las feromonas (Skiri et al., 2005).
Conclusiones y perspectivas
En los últimos 30 años, como resultado de una intensa investigación y el desarrollo de nuevos métodos y técnicas de análisis (véase Capítulo 1), se ha identificado una gran variedad de feromonas en hembras de palomillas de más de 530 especies de todo el mundo y son clasificadas en tres grupos (tipo I, tipo II y tipo III o misceláneo) de acuerdo a su estructura química. Los compuestos del tipo I (alcoholes primarios y sus derivados, principalmente acetatos y aldehídos) son los más comunes y comprenden casi el 75% de las feromonas conocidas y han sido reportados en la superfamilia de Ditrysia, sobre todo en especies de importancia económica. Los otros dos tipos representan aproximadamente el 25% de las feromonas conocidas y son compuestos biosintetizados a partir de los ácidos linoléico o linolénico y sus monoepoxiderivados, presentes en varias familias modernas (tipo II) y alcoholes secundarios presentes en algunas especies primitivas (tipo III). También se han identificado algunas feromonas producidas por machos, tanto de palomillas como de mariposas, cuya estructura química es bastante diferente a la de las feromonas producidas por hembras y muestran poca especie-específidad. Este último aspecto requiere de mayor investigación.
Por otra parte, se ha logrado tener una descripción más o menos completa del mecanismo de generación del comportamiento de orientación guiado por feromonas. Todos los machos de las especies estudiadas despliegan un comportamiento de orientación característico hacia las feromonas, basado en anemotaxias optomotoras y posiblemente en un mecanismo generador de las trayectorias, independiente del viento y disparado por estímulos intermitentes de olor. La participación de este último mecanismo no es claro en todos los casos estudiados y su participación sigue en discusión. Asimismo, este comportamiento de atracción no cuenta con la misma evidencia en el caso de las hembras atraídas por feromonas producidas por machos y requiere de mayor investigación.
Aunque se sabe que las respuestas a las feromonas son estereotipadas y especie-específicas presentan cierta plasticidad, el efecto de algunos factores abióticos y bióticos ha sido estudiado; sin embargo, se requiere de mayor investigación, considerando mayor número de especies de distintas familias para lograr una mejor comprensión del efecto de distintos factores que afectan las respuestas a las feromonas y sus posibles aplicaciones en el manejo de lepidópteros plaga.
Referencias
ANDO, T., INOMATA, S. I. & YAMAMOTO, M. 2004. Lepidoptera sex pheromones. Topics in Current Chemistry 239: 51-96.
ARBAS, E. A. 1997. Neuroethological study of pheromone-modulated responses, pp. 320-329, en Cardé R. T., & Minks, A. K. (eds.), Insect Pheromone Research: New Directions. Chapman & Hall, New York.
ARN H., GUERIN, P. M., BUSER, H. R., RAUSCHER, S. & MANI, E. 1985. Sex pheromone blend of the codling moth, Cydia pomonella: Evidence for a behavioral role of dodecan-1-ol. Experientia 41: 1482
ARN, H., RAUSCHER, S., BUSER, H. R., & GUERIN, P. M. 1986. Sex pheromone of Eupoecilia ambiguella female: Analysis and male response to ternary blend. J. Chem. Ecol. 12: 1417-1429.
ARN, H., TÓTH, M., & PRIESNER, E. 1992. "List of sex pheromones of Lepidoptera and related attractants" OILB-SROP / IOBC-WPRS, Secrétariat Général, F-84143, Montfavet.
ARN, H., TÓTH, M., & PRIESNER, E. 1997. "List of sex pheromones of Lepidoptera and related attractants, supplement 1992-1996". Techno. Trans. Mating Disrup. 20: 257-293.
BAKER, T. C. 1986. Pheromone-modulated movements of flying moths, pp. 39-48, en Payne T. L., Birch M. C., & Kennedy D. E. J. (eds.), Mechanisms in Insect Olfaction. Oxford University Press, Oxford.
BAKER, T. C. 1990. Upwind flight and casting flight, pp. 18-25, en Doving K. B. (ed.), Complementary Phasic and Tonic Systems Used for Location of Sex Pheromone Sources by Male Moths. Proceedings of the Tenth International Symposium on Olfaction and Taste. GCS A/S, Oslo.
BAKER, T. C., & KUENEN, L. P. S. 1982. Pheromone source location by flying moths: A supplementary nondemocratic mechanism. Science 216: 424–27.
BAKER, T. C., & VICKERS, N. J. 1997. Pheromone-mediated flight in moths, pp. 238-264, en Cardé R. T., & Minks, A. K. (eds.), Insect Pheromone Research: New Directions. Chapman & Hall, New York.
BAKER, T. C., WILLIS, M. A., & PHELAN, P. L. 1984. Optomotor anemotaxis polarizes self-steered zigzagging in flying moths. Physiol. Entomol. 9: 257–265.
BAKER, R., HERBERT, R. H., NEEQUAYE, N. N., & RAO, K. N. 1985. Sex pheromone of tobacco stem borer, Scrobipalpa heliopa (Lower) (Lepidoptera: Gelechiidae). J. Chem. Ecol. 11: 989-998.
BERGER, R. S. 1966. Isolation, identification, and synthesis of the sex attractant of the cabbage looper, Trichoplusia ni. Ann. Entomol. Soc. Am. 59: 767–771.
BIRCH, M. C., POPPY, G. M., & BAKER, T. C. 1990. Scents and eversible scent structures of male moths. Annu. Rev. Entomol. 35: 25-58.
BIERL, B. A., BEROZA, M., & COLLIER, C. W. 1970. Potent sex attractant of the gypsy moth: its isolation, identification, and synthesis. Science 170: 87-89.
BIERL, B. A., BEROZA, M., ADLER, V. E., KASANG, G., SCHRÖTER, H., & SCHNEIDER, D. 1975. The presence of disparlure, the sex pheromone of the gypsy moth, in the female nun moth. Z. Naturforsch. 30: 672-675.
BJOSTAD, L. B., & ROELOFS, W. L. 1981. Sex pheromone biosynthesis from radiolabeled fatty acids in the redbanded leafroller moth. J. Biol. Chem. 256: 7936-7940.
BJOSTAD, L. B., WOLF, W. A., & ROELOFS, W. L. 1987. Pheromone biosynthesis in lepidopterans: desaturation and chain shortening, pp. 77-120, en Prestwich, G. D., & G. J. Blomquist, G. J. (eds.), Pheromone Biochemistry. Academic Press, New York.
BLOMQUIST, G. J., & VOGT, R. G. 2003. Insect Pheromone Biochemistry and Molecular Biology. Elsevier Academic Press, Amsterdam.
BLOMQUIST, G. J, & BAGNÈRES, A. G. 2010. Insect Hydrocarbons: Biology, Biochemistry, and Chemical Ecology. Cambridge University Press, New York.
BUSER, H. R., GUERIN, P. M., TÓTH, M., SZÖCS, G., SCHMID, A., FRANCKE, W., & ARN, H. 1985. (Z,Z)-6,9-Nonadecadien-3-one and (Z,Z,Z)-3,6,9-nonadecatriene: identification and synthesis of sex pheromone components of Peribatodes rhomboidaria. Tetrahedron Lett. 26: 403-406.
BUTENANDT, A., BECKERMANN, R., STAMM, D., & HECKER, E. 1959. Uber den Sexuallockstoff des Seidenspinners Bombyx mori. Reindarstellung und Konstitution. Z. Naturforsch. 14: 283–84.
CABRERA, A., EIRAS, A., GRIES, G., GRIES, R., URDANETA, N., MIRAS, B., BADJI, C., & JAFFE, K. 2001. Sex pheromone of tomato fruit borer, Neoleucinodes elegantalis. J. Chem. Ecol. 27: 2097-2107.
CARDÉ, R. T., & HAGAMAN, T. E. 1979. Behavioral responses of the gypsy moth in a wind tunnel to airborne enantiomers of disparlure. Environ. Entomol. 8: 475–84.
CARDÉ, R. T., & MAFRA-NETO, A. 1997. Mechanisms of flight of male moths to pheromone, pp. 275-290, en Cardé, R. T., & Minks, A. K. (eds.), Insect Pheromone Research: New Directions. Chapman & Hall. New York.
CARDÉ, R. T., & WILLIS, M. A. 2008. Navigational strategies used by insects to find distant, wind-borne sources of odor. J. Chem. Ecol. 34: 854–66.
CHARLTON, R. E., & CARDÉ, R. T. 1989. Factors mediating copulatory behavior and close-range mate recognition in the male gypsy moth, Lymantria dispar (L.). Can. J. Zool. 68: 1995-2004.
CHARLTON, R. E., WYMAN, J. A., MCLAUGHLIN, J. R., DU, J.-W., & ROELOFS, W. L. 1991. Identification of sex pheromone of tomato pinworm, Keiferia lycopersicella (Wals.). J. Chem. Ecol. 17: 175-183.
CHOI, M. Y., LIM, H., PARK, K. C., ADLOF, R., WANG, A. S., ZHANG, A., & JURENKA, R. 2007. Identification and biosynthetic studies of the hydrocarbon sex pheromone in Utetheisa ornatrix. J. Chem. Ecol. 33: 1336–1345.
CHOW, Y. S., LIN, Y. M., & HSU, C. L. 1977. Sex pheromone of the diamondback moth (Lepidoptera: Plutellidae). Bull. Inst. Zool. Acad. Sin. 16: 99-105.
CHOW, Y. S., TSAI, R. S., GRIES, G., GRIES, R., & KHASKIN, G. 2001. Preliminary identification of the sex pheromone of Orgyia postica (Walker) (Lepidoptera: Lymantriidae). Entomol. Sinica 8: 13-20.
DAVIS, S. R. 2006. Description of a new lepidopteran structure, the abdominal tubercles. J. Lepid. Soc. 60: 194–202.
EINHORN, J., BONIFACE, B., RENOU, M., & MILAT, M.-L. 1984. Study on the sex pheromone of Arctia villica L. (Lepidoptera, Arctiidae). C. R. Acad. Sci. Ser. 3. 298: 573-576.
FOSTER, S. P., & THOMAS, W. P. 2000. Identification of a sex pheromone component of the raspberry budmoth, Heterocrossa rubophaga. J. Chem. Ecol. 26: 2549-2555.
FRANCKE, W., FRANKE, S., TOTH, M., SZÖCS, G., GUERIN, P., & ARN, H. 1987. Identification of 5,9-dimethylheptadecane as a sex pheromone of the moth Leucoptera scitella. Naturwissenschaften 74: 143- 144.
FRANCKE, W., PLASS, E., ZIMMERMANN, N., TIETGEN, H., TOLASCH, T., FRANKE, S., SUBCHEV, M., TOSHOVA, T., PICKETT, J. A., WADHAMS, L. J., & WOODCOCK C. M. 2000. Major sex pheromone component of female herald moth Scoliopteryx libatrix is the novel branched alkene (6Z,13)-methylheneicosene. J. Chem. Ecol. 26: 1135-1149.
FRÉROT, B., MALOSSE, C., & CAIN, A.-H. 1997. Solid-phase microextraction (SPME): A new tool in pheromone identification in Lepidoptera. J. High Res. Chrom. 20: 340-342.
FRÉROT, B., MALOSSE, C., CHENON, R. D., DUCROT, P. H., & CAIN, A.-H. 1993. Identification of the sex pheromone components in Pareuchaetes pseudoinsulata Rego Barros (Lepidoptera, Arctiidae). C. R. Acad. Sci. Ser. 2. 317: 1045-1050.
GRIES, R., HOLDEN, D., GRIES, G., WIMALARATNE, P. D. C., SLESSOR, K. N., & SAUNDERS C. 1997a. 3Z-cis-6,7-cis-9,10-Di-epoxy-heneicosene: Novel class of Lepidopteran pheromone. Naturwissenschaften 84: 219-221.
GRIES, R., GRIES, G., KING, G. G. S., & MAIER, C. T. 1997b. Sex pheromone components of the apple leafminer, Lyonetia prunifoliella. J. Chem. Ecol. 23: 1119-1130.
GRIES, G., SCHAEFER, P. W., KHASKIN, G., HAHN, R., GRIES, R., & CHAO, J.-T. 1999. Sex pheromone components of Casuarina moth, Lymantria xylina. J. Chem. Ecol. 25: 2535-2545.
GRIES, G., SCHAEFER, P. W., GRIES, R., LISKA, J., & GOTOH, T. 2001. Reproductive character displacement in Lymantria monacha from northern Japan. J. Chem. Ecol. 27: 1163-1176.
GRIES, G., SCHAEFER, P. W., GRIES, R., FAN Y.-B., HIGASHIURA ,Y., & TANAKA, B. 2002. 2-Methyl-(Z)-7-octadecene: sex pheromone of allopatric Lymantiria lucescens and L. serva. J. Chem. Ecol. 28: 469-478.
HALL, D. R., BEEVOR, P. S., CAMPION, D. G., CHAMBERLAIN, D. J., CORK A., WHITE, R. D., ALMESTAR, A., & HENNEBERRY, T. J. 1992. Nitrate ester: novel sex pheromone component of the cotton leafperforator, Bucculatrix thurberiella Busck (Lepidoptera: Lyonetiidae). Tetrahedron Lett. 33: 4811-4814.
HALLBERG, E., & POPPY, G. 2003. Exocrine glands: Chemical communication and chemical defense, pp. 361- 375, en Kristensen, N. P. (ed.), Lepidoptera, Moths and Butterflies. Vol. 2: Morphology, Physiology, and Development. Handbuch der Zoologie, Bd. IV Arthropoda: Insecta. Walter de Gruyter, Hawthorne, New York.
HEATH, R. R., TUMLINSON, J. H., LEPPLA, N. C., MCLAUGHLIN, J. R., DUEBEN, B., DUNDULIS, E., & GUY, R. H. 1983. Identification of a sex pheromone produced by female velvetbean caterpillar moth. J. Chem. Ecol. 9: 645-656.
HEATH, R. R., LANDOLT, P. J., LEPPLA, N. C., & DUEBEN, B. D. 1988. Identification of male- produced pheromone of Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) attractive to conspecific males. J. Chem. Ecol. 14: 1121-1130.
HEPPNER, J. B. 2004. Atlas of Neotropical Lepidoptera 5A. Association for Tropical Lepidoptera, Scientific Publishers, Gainsville.
HILL, A. S., & ROELOFS, W. L. 1981. Sex pheromone of the saltmarsh caterpillar moth, Estigmene acrea. J. Chem. Ecol. 7: 655–668.
JAIN, S. C., DUSSOURD, D. E., CONNER, W. E., EISNER, T., GUERRERO, A., & MEINWALD, J. 1983. Polyene pheromone components from an arctiid moth (Utetheisa ornatrix): characterization and synthesis. J. Org. Chem. 48: 2266-2270.
JUDD, G. J. R., GARDINER M. G. T., DELURY N. C., & KARG, G. 2005. Reduced antennal sensitivity, behavioral response, and attraction of male codling moths, Cydia pomonella, to their pheromone (E,E)- 8,10-dodecadien-1-ol following various pre-exposure regimes. Entomol. Exp. Appl. 114: 65-78.
JURENKA, R. A., & ROELOFS, W. L. 1993. Biosynthesis and endocrine regulation of fatty acid derived sex pheromones in moths, pp. 353–388, en Stanley-Samuelson, D. W., & Nelson, D. R. (eds.), Insect Lipids: Chemistry, Biochemistry and Biology. University of Nebraska Press, Lincoln.
JUSTUS, K. A., & CARDÉ, R. T. 2002. Flight behavior of males of two moths, Cadra cautella and Pectinophora gossypiella, in homogeneous clouds of pheromone. Physiol. Entomol. 27: 67-75.
KAISSLING, K.-E., & KRAMER, E. 1990. Sensory basis of pheromone mediated orientation in moths. Verh. Dtsch. Zool. Ges. 83: 109-131.
KAN, E., HIDAKA, T., SATO, T., & KITAJIMA, H. 2002. Copulation and male calling in the swift moth, Endoclita excrescens (Butler) (Lepidoptera: Hepialidae) Appl. Entomol. Zool. 37: 163-169.
KANZAKI, R. 1997. Pheromone processing in the lateral accessory lobe of the moth brain: Flip-flopping signals related to zigzagging upwind walking, pp. 291-303, en Cardé R. T., & Minks A. K. (eds), Insect Pheromone Research: New Directions. Chapman & Hall. New York.
KANZAKI, R. 1998. Coordination of wing motion and walking suggests common control of zigzag motor program in a male silkworm moth. J. Comp. Physiol. A 182: 267-276.
KANZAKI, R., SUGI, N., & SHIBUYA, T. 1992. Self-generated zigzag turning of Bombyx mori males during pheromone-mediated upwind walking. Zool. Sci. 9: 515-527.
KARLSON, P., & LUSCHER, M. 1959. 'Pheromones': a new term for a class of biologically active substances. Nature 183: 55-56.
KASANG, G., & SCHNEIDER, D. 1978. The silkworm moth Bombyx mori. Presence of the (E,E)-stereoisomer of bombykol in the female pheromone gland. Naturwissenschaften 65: 337-338.
KENNEDY, J. S. 1983. Zigzagging and casting as a programmed response to wind-borne odor: A review. Physiol. Entomol. 8: 109-120.
KENNEDY, J. S., & MARSH, D. 1974. Pheromone-regulated anemotaxis in flying moths. Science 184: 999- 1001.
KENNEDY, J. S., LUDLOW, A. R., & SANDERS, C. J. 1980. Guidance system used in moth sex attraction. Nature 288: 475–77.
KOUO, I., MATSUMOTO, T., WAGNER, D. L., & SHOOLERY, J. N. 1985. Isolation and structure of hepialone; principal component from male sex scales of Hepialus californicus (Lepidoptera). Tetrahedron Lett. 26: 563-566.
KOZLOV, M. V., ZHU, J., PHILIPP, P., FRANCKE, W., ZVEREVA, E. L., HANSSON, B. S., & LÖFSTEDT, C. 1996. Pheromone specificity in Eriocrania semipurpurella (Stephens) and E. sangii (Wood) (Lepidoptera: Eriocraniidae) based on chirality of semiochemicals. J. Chem. Ecol. 22: 431-454.
KRAMER, E. 1975. Orientation of the male silk moth to the sex attractant bombykol, pp. 329-335, en Denton D. A, & Coghlan, J. (eds.), Olfaction and Taste V. Academic Press, New York.
KRAMER, E. 1986. Turbulent diffusion and pheromone-triggered anemotaxis, pp. 39-48, en Payne T. L., Birch M. C., & Kennedy C. E. J. (eds.), Mechanisms in Insect Olfaction. Oxford University Press, Oxford.
KRAMER, E. 1992. Attractivity of pheromone surpassed by time-patterned application of two nonpheromone compounds. J. Insect Behav. 5: 83-97.
KRAMER, E. 1997. A tentative intercausal nexus and its computer model on insect orientation in windborne pheromone plumes, pp. 232-247, en Cardé, R. T., & Minks, A. K. (eds.), Insect Pheromone Research: New Directions. Chapman & Hall. New York.
KRASNOFF, S. B., BJOSTAD, L. B., & ROELOFS, W. L. 1987. Quantitative and qualitative variation in male pheromones of Phragmatobia fuliginosa and Pyrrharctia isabella (Lepidoptera: Arctiidae). J. Chem. Ecol. 13: 807-822.
KRISTENSEN, N. P. 1999. Lepidoptera, Moths and Butterflies, Vol 1. Evolution, Systematics, and Biogeography. De Gruyter, New York.
KRISTENSEN, N. P., SCOBLE, M., & KARSHOLT, O. 2007. Lepidoptera phylogeny and systematics: the state of inventorying moth and butterfly diversity. Zootaxa 1668: 699–747.
KUENEN, L. P. S., & BAKER, T. C. 1982. The effects of pheromone concentration on the flight behavior of the oriental fruit moth, Grapholita molesta. Physiol. Entomol. 7: 423-434.
KUENEN, L. P. S., & BAKER, T. C. 1983. A non-anemotactic mechanism used in pheromone source location by flying moths. Physiol. Entomol. 8: 277–289.
LANDOLT, P. J., HEATH, R. R., & MILLAR, J. G. 1994. Effects of host plant, Gossypium hirsutum L., on sexual attraction of cabbage looper moths, Trichoplusia ni (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae). J. Chem. Ecol. 20: 2959-2974.
LEONHARDT, B. A., NEAL, J. W., KLUN, JR., J. A., SCHWARZ, M., & PLIMMER, J. R. 1983. An unusual lepidopteran sex pheromone system in the bagworm moth. Science 219: 314-316.
LÖFSTEDT, C,. & KOZLOV, M. 1997. A phylogenetic analysis of pheromone communication in primitive moths, pp. 473-489, en Cardé, R. T., & Minks, A. K. (eds.), Insect Pheromone Research: New Directions. Chapman & Hall, New York.
MAFRA-NETO, A., & CARDÉ, R. T. 1994. Fine-scale structure of pheromone plumes modulates upwind orientation of flying moths. Nature 369: 142-144.
MAIER, C. T., GRIES, R., & GRIES, G. 1998. Sex pheromone components of pitch pine looper, Lambdina pellucidaria. J. Chem. Ecol. 24: 491-500.
MARUKAWA, K., & MORI, K. 2002. Synthesis of (1R,3S,5S)-1,3,8-trimethyl-2,9-dioxabicyclo [3.3.1] the male pheromone of a Hepalid moth, Endoclita excrescens and its enantiomer. Eur. Org. Chem. 2002: 3974- 3978.
MATSUOKA, K., TABUNOKI, H., KAWAI, T., ISHIKAWA, S., YAMAMOTO, M., SATO, R, & ANDO, T. 2006. Transport of a hydrophobic biosynthetic precursor by lipophorin in the hemolymph of a geometrid female moth which secretes an epoxyalkenyl sex pheromone. Insect Biochem. Mol. Biol. 36: 576–583.
MCDONOUGH, L. M., AVERILL, A. L., DAVIS, H. G., SMITHHISLER, C. L., MURRAY, D. A., CHAPMAN, P. S., VOERMAN, S., DAPSIS, L. J., & AVERILL, M. M. 1994. Sex pheromone of cranberry fruitworm, Acrobasis vaccinii Riley (Lepidoptera: Pyralidae). J. Chem. Ecol. 20: 3269-3279.
MISHIMA, T., & KANZAKI, R. 1998. Coordination of flipflopping neural signals and head turning during pheromone-mediated walking in a male silkworm moth Bombyx mori. J. Comp. Physiol. A 183: 273- 282.
MILLAR, J. G. 2000. Polyene hydrocarbons and epoxies: a second major class of lepidopteran sex attractant pheromones. Annu. Rev. Entomol. 45: 575-604.
MORGAN, E. D. 2004. Biosynthesis in Insects. The Royal Society of Chemistry, Cambridge.
MURLIS, J., ELIKTON, J. S., & CARDÉ R. T. 1992. Odor plumes and how insects use them. Annu. Rev. Entomol. 37: 505-532.
MYERSON, J., HADDON, W. F., & SODERSTROM, E. L. 1982. sec-Butyl (Z)-7-tetradecenoate. A novel sex pheromone component from the western grapeleaf skeletonizer, Harrisina brillians. Tetrahedron Lett. 23: 2757-2760.
NESBITT, B. F., BEEVOR, P. S., CORK, A., HALL D. R., DAVID H., & VANDAGOPAL V. 1986. The female sex pheromone of sugarcane stalk borer, Chilo auricilius. Identification of four components and field tests. J. Chem. Ecol. 12: 1377-1388.
NOIROT, C., & QUENNEDEY, A. 1991. Glands, gland cells, glandular units: Some comments on terminology and classification. Ann. Entomol. Soc. Fr. (NS) 27: 123-128.
NOVÁK, L., TÓTH, M., BALLA, J., & SZÁNTAY, C. 1979. Sex pheromone of the cabbage armyworm, Mamestra brassicae: isolation, identification and stereocontrolled synthesis. Acta Chim. Acad. Sci. Hung. 102: 135-140.
OLBERG, R. M. 1983. Pheromone-triggered flip-flopping interneurons in the ventral nerve cord of the silkworm moth, Bombyx mori. J. Comp. Physiol. A 152: 297-307.
PENNANEC'H, M., FERVEUR, J. F., PHO, D. B., & JALLON, J. M. 1991. Insect fatty acid related pheromones: A review of their biosynthesis, hormonal regulation and genetic control (volatile pheromones, contact pheromones, hormonal regulation, genetic control). Ann. Soc. Entomol. France 27: 245-263.
PERCY-CUNNINGHAM, P., & MACDONALD, J. A. 1987. Biology and ultrastructure of sex pheromone- producing cells, pp. 27-75, en Prestwich, G. D., & Blomquist, G. J. (eds.), Pheromone Biochemistry. Academic Press, Orlando.
PERSOONS, C. J., VOERMAN, S., VERWIEL, P. E. J., RITTER, F. J., NOOYENAND W. J., & MINKS A. K. 1976. Sex pheromone of the potato tuberworm moth, Phthorimaea operculella: isolation, identification and field evaluation. Entomol. Exp. Appl. 20: 289-300.
QUENNEDEY, A. 1998. Insect epidermal gland cells: ultrastructure and morphogenesis, pp. 177-207, en Harrison, F. W. (ed.), Microscopic Anatomy of Invertebrates, Vol. 11 A: Insecta. Wiley-Liss Inc. Press, New York.
RAMASWAMY, S. B., SHU, S., MONROE, W. A. AND MBATA, G. N. 1995. Ultrastructure and potential role of integumentary glandular cells in adult male and female Callosobruchus subinnotatus (Pic) and C. maculatus (Fabricius) (Coleoptera: Bruchidae). Int. J. Insect Morphol. Embryol. 24: 51-61.
RHAINDS, M., GRIES, G., LI, J.-X., GRIES, R., SLESSOR, K. N., CHINCHILLA, C. M. AND OEHLSCHLAGER, A. C. 1994. Chiral esters: Sex pheromone of the bagworm, Oiketicus kirbyi (Lepidoptera: Psychidae). J. Chem. Ecol. 20: 3083-3096.
RIBA, M., ROSELL, J. A., EIZAGUIRRE M., CANELA, R., & GUERRERO, A. 1990. Identification of a minor component of the sex pheromone of Leucoptera malifoliella (Lepidoptera, Lyonetiidae). J. Chem. Ecol. 16: 1471-1483.
ROELOFS, W. L. 1995. Chemistry of sex attraction. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 92: 44–49.
ROELOFS, W. L., & CARDÉ, R. T. 1971. Hydrocarbon sex pheromone in tiger moths (Arctiidae). Science 171: 684-686.
ROELOFS, W. L, & BJOSTAD, L. B. 1984. Biosynthesis of lepidopteran pheromones. Bioorg. Chem. 12:279- 298.
ROELOFS, W. L., & WOLF, W. A. 1988. Pheromone biosynthesis in Lepidoptera. J. Chem. Ecol. 11: 2019- 2031.
ROELOFS, W. L., HILL, A. S., CARDÉ, R. T., & BAKER, T. C. 1974. Two sex pheromone components of tobacco budworm moth, Heliothis virescens. Life Sci. 14: 1555-1562.
ROELOFS, W. L., HILL, A. S., LINN, C. E., MEINWALD, J., JAIN, S. C., HERBERT, H. J., & SMITH, R. F. 1982. Sex pheromone of the winter moth, a geometrid with unusually low temperature precopulatory responses. Science 217: 657-659.
ROJAS, J. C., & WYATT, T. D. 1999. Role of visual cues and interaction with host odor during the host-finding behavior of the cabbage moth. Entomol. Exp. Appl. 91: 59-65.
ROJAS, J. C., CRUZ-LÓPEZ, L., MALO, E. A., DÍAZ-GÓMEZ, O., CALYECAC, G., & CIBRIÁN TOVAR, J. 2006. Identification of the sex pheromone of Copitarsia decolora (Lepidoptera: Noctuidae). J. Econ. Entomol. 99: 797-802.
SASAERILA, Y., GRIES, R., GRIES, G., KHASKIN, G., KING, S., & BOO, T. C. 2000. Decadienoates: Sex pheromone components of nettle caterpillars Darna trima and D. bradleyi. J. Chem. Ecol. 26: 1969- 1981.
SCHAEFER, P. W., GRIES, G., GRIES, R., & HOLDEN, D. 1999. Pheromone components and diel periodicity of pheromonal communication in Lymantria fumida. J. Chem. Ecol. 25: 2305-2312.
SCHAL, C, SEVALA, V., & CARDÉ, R. T. 1998. Novel and highly specific transport of volatile sex pheromone by hemolymph lipophorin in moths. Naturwissenschaften 85: 339–342.
SCHULZ, S. 1998. Insect-plant interactions-metabolism of plant compounds to pheromones and allomones by Lepidoptera and leaf beetles. Eur. J. Org. Chem. 1998: 13-20.
SCHULZ, S., & NISHIDA, R. 1996. The pheromone system of the male danaine butterfly, Idea leuconoe. Bioorg. Med. Chem. 4: 341-349.
SCHULZ, S., FRANCKE, W., KONIG, W. A., SCHURIG, V., MORI, K., KITTMANN, R., & SCHNEIDER, D. 1990. Male pheromone of swift moth, Hepialus hecta L. (Lepidoptera: Hepialidae). J. Chem. Ecol. 16: 3511- 3521.
SILVEGREN, G., LOFSTEDT, C., & ROSEN, W. Q. 2005. Circadian mating activity and effect of pheromone pre- exposure on pheromone response rhythms in the moth Spodoptera littoralis. J. Insect Physiol. 51: 277- 286.
SKIRI, H. T., STRANDEN, M., SANDOZ, J. C., MENZEL, R., & MUSTAPARTA, H. 2005. Associative learning of plant odorants activating the same or different receptor neurones in the moth Heliothis virescens. J. Exp. Biol. 208: 787–96.
SMITH, R. G., DATERMAN, G. E., & DAVES, JR. G. D. 1975. Douglas-fir tussock moth: Sex pheromone identification and synthesis. Science 188: 63-64.
SRENG, I., & SRENG, L. 1988. Fine structure of the female sex pheromone-producing glands in Sesamia nonagrioides Lef. (Lepidoptera: Noctuidae). Int. J. Insect Morphol. Embryol. 17: 345-357.
STEKOLNIKOV, A. A., & KORZEEV, A. I. 2007. The ecological scenario of Lepidopteran evolution. Entomol. Rev. 87: 830–39
TAMAKI, Y., HONMA, K., & KAWASAKI, K. 1977. Sex pheromone of the peach fruit moth, Carposina niponensis Walsingham (Lepidoptera: Carposinidae): Isolation, identification and synthesis. Appl. Entomol. Zool. 12: 60-68.
TEAL, R. E. A., CARLYSLE, T. C., & TUMLINSON, J. H. 1983. Epidermal glands in terminal abdominal segments of female Heliothis. Ann. Entomol. Soc. Am. 76: 242-247.
TILLMAN, J. A., SEYBOLDA, S. J., JURENKA, R. A., & BLOMQUIST, G. J. 1999. Insect pheromones-an overview of biosynthesis and endocrine regulation. Insect Biochem. Mol. Biol. 29: 481-514.
TÓTH, M., BUSER, H. R., PEÑA, A., ARN, H., MORI, K., TAKEUCHI, T., NIKOLAEVA, L. N., & KOVALEV, B. G. 1989. Identification of (3Z,6Z)-1,3,6-9,10-epoxyheneicosatriene and (3Z,6Z)-1,3,6-9,10- epoxyeicosatriene in the sex pheromone of Hyphantria cunea. Tetrahedron Lett. 30: 3405-3408.
TÓTH, M., SZÖCS, G., VAN NIEUKERKEN, E. J., PHILIPP P., SCHMIDT, F., & FRANCKE, W. 1995. Novel type of sex pheromone structure identified from Stigmella malella (Stainton) (Lepidoptera: Nepticulidae). J. Chem. Ecol. 21: 13-27.
TUMLINSON, J. H., BRENNAN, M. M., & DOOLITTLE, R. E. 1989. Identification of a pheromone blend attractive to Manduca sexta (L.) males in a wind tunnel. Arch. Insect Biochem. Physiol. 10: 255–71.
UNDERHILL, E. W., MILLAR, J. G., RING, R. A., WONG, J. W., BARTON, D., & GIBLIN, M. 1987. Use of a sex attractant and an inhibitor for monitoring winter moth and Bruce spanworm populations. J. Chem. Ecol. 13: 1319-1330.
VICKERS, N. J. 2000. Mechanisms of animal navigation in odor plumes. Biol. Bull. 198: 203-312.
VICKERS, N. J. 2006. Winging it: Moth flight behavior and responses of olfactory neurons are shaped by pheromone plume dynamics. Chem. Senses 31: 155-166.
VICKERS, N. J., & BAKER, T. C. 1994. Reiterative responses to single strands of odor promote sustained upwind flight and odor source location by moths. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 91: 5756-5760.
VOGT, R. G. 2005. Molecular basis of pheromone detection in insects, pp.752-804, en Gilbert L. I., Latro, K., & Gill, S. (eds.), Comprehensive Insect Physiology, Biochemistry, Pharmacology and Molecular Biology, Vol. 3, Endocrinology. Elsevier, London.
WAKAMURA, S., ARAKAKI N., YAMAZAWA H., NAKAJIMA N., YAMAMOTO M., & ANDO T. 2002. Identification of epoxyhenicoxadiene and novel diepoxy derivatives as sex pheromone components of the clear- winged tussock moth Perina nuda. J. Chem. Ecol. 28: 449-467.
WEI, W., YAMAMOTO, M., ASATO, T., FUJII, T., PU, G. Q., & ANDO, T. 2004. Selectivity and neuroendocrine regulation of the precursor uptake by pheromone glands from hemolymph in geometrid female moths, which secrete epoxyalkenyl sex pheromones. Insect Biochem. Mol. Biol. 34:1215–1224.
WILLIS, M. A., & BAKER, T. C. 1984. Effects of intermittent and continuous pheromone stimulation on the flight behavior of the oriental fruit moth, Grapholita molesta. Physiol. Entomol. 9: 341–58.
WILLIS, M. A., & BAKER, T. C. 1987. Comparison of manoeuvres used by walking versus flying Grapholita molesta males during pheromone-mediated upwind movement. J. Insect. Physiol. 33: 875-883.
WILLIS, M. A., & ARBAS E. A. 1991. Odor-modulated upwind flight of the sphinx moth, Manduca sexta L. J. Comp. Physiol. A 169: 427-440.
WILLIS, M. A., & ARBAS, E. A. 1997. Active behavior and reflexive responses: Another perspective on odor- modulated locomotion, pp. 304-319, en Cardé R. T., & Minks, A. K. (eds.), Insect Pheromone Research: New Directions. Chapman & Hall. New York.
WILLIS, M. A., & ARBAS, E. A. 1998. Variability in odor-modulated flight by moths. J. Comp. Physiol. A 182:191-202.
WITZGALL, P. 1997. Modulation of pheromone-mediated flight in male moths, pp. 265-274, en Cardé R. T., & Minks, A. K. (eds.), Insect Pheromone Research: New Directions. Chapman & Hall. New York.
YAMAZAWA, H., NAKAJIMA, N., WAKAMURA, S., ARAKAKI, N., YAMAMOTO, M., & ANDO, T. 2001. Synthesis and characterization of diepoxyalkenes derived from (3Z,6Z,9Z)-trienes: Lymantriid sex pheromones and their candidates. J. Chem. Ecol. 27: 2153-2167.
ZHU, J.-W., KOZLOV, M. V., PHILIPP, P., FRANCKE, W., & LÖFSTEDT, C. 1995. Identification of a novel moth sex pheromone in Eriocrania cicatricella (Zett.) (Lepidoptera: Eriocraniidae) and its phylogenetic implications. J. Chem. Ecol. 21: 29-43.
