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CAPÍTULO 1

Clima, ambientes variables y tolerancias térmicas

Grisel Cavieres1, Pablo Sabat1,2 & Francisco Bozinovic1

1 Center of Applied Ecology and Sustainability (CAPES), Departamento de Ecología, Facultad de Ciencias Biológicas, Pontificia Universidad Católica de Chile, Santiago, Chile.

2 Departamento de Ciencias Ecológicas, Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, Santiago, Chile.

Introducción

El aumento de la temperatura media, de la variabilidad térmica y de la frecuencia de eventos extremos constituyen unas de las mayores amenazas a la biodiversidad (Meehl y Tebaldi, 2004; IPCC, 2007; Dawson y cols., 2011; Palmer y cols., 2017; Salachan y Sørensen, 2017). El incremento en la concentración de gases invernadero producto de la actividad antropogénica, han conducido al incremento de la temperatura y a una mayor incidencia de eventos tales como sequías y olas de calor (Lean y Rind, 2008; Rahmstorf y Coumou, 2011). Una serie de enfoques teóricos y empíricos indican que el calentamiento global está afectando no solo a las temperaturas medias de los ambientes locales, sino también a la magnitud de la variación temporal y estacional (Easterling y cols., 2000; IPCC, 2002; Thompson y cols., 2013).

Aunque los potenciales impactos del calentamiento sobre los organismos han sido ampliamente reconocidos por los ecólogos (Easterling y cols., 2000; Clavijo-Baquet y cols., 2014; Gilbert y Miles, 2017; Kielland y cols., 2017), la mayoría de los estudios de ecología térmica se han centrado en el impacto de los valores promedio sobre el rendimiento animal. Sin embargo, la variabilidad climática, podría ser tan o más importante que los valores promedios, pudiendo ser una importante fuerza selectiva (Terblanche y cols., 2010; Bozinovic y cols., 2011b; Thompson y cols., 2013). Por ejemplo, en Australia, durante el año 2010 una ola de calor de dos semanas provocó la muerte de miles de aves, esto ocurrió cuando las temperaturas ambientales excedieron los límites térmicos críticos máximos de estas aves (Miller y Stillman, 2012). En este sentido, las observaciones y experimentos que cuantifiquen, no solo el efecto de los aumentos en las variables ambientales medias, sino también los efectos de la variación ambiental sobre los rasgos fisiológicos (e.g. tolerancias térmicas), son vitales para inferir las respuestas ecológicas y evolutivas al cambio climático y los mecanismos fisiológicos por los cuales los organismos afrontan esta variación (Bozinovic y cols., 2011a; DeVries y Appel, 2013). Así, la idoneidad de un paisaje térmico para una especie debiera incorporar no solo los valores de temperatura promedio, sino también la variabilidad térmica (Estay y cols., 2014; Bozinovic y cols., 2016a, b). La variabilidad climática puede ser definida como la desviación estándar, la varianza o una cantidad normalizada de variabilidad (e.g. coeficiente de variación), y los eventos extremos, incluidas las olas de calor y los golpes (chasquidos) de frío, se definen en relación a registros climáticos durante un cierto período de tiempo. Como indica Vázquez y cols. (2017) esto implicaría que un aumento en la temperatura promedio, sin cambios en la distribución o varianza en torno a la media, aumentaría la frecuencia de los extremos altos y disminuiría la frecuencia de los extremos bajos. Sin embargo, un incremento en la variabilidad climática (e.g. temperatura), llevaría a un incremento de los eventos intensos en ambos extremos. Alternativamente, los extremos pueden ser definidos como eventos que alteran la forma de la distribución de una variable, por ejemplo, la temperatura ambiente, sin influir en la media y la varianza (Vásquez y cols. 2017).

A pesar del reciente interés en comprender los efectos de la variabilidad climática sobre los organismos (Petavy y cols., 2004; Oliver y Palumbi, 2011; Kjærsgaard y cols., 2013; Clavijo-Baquet y cols., 2014; Vasseur y cols., 2014, Vasquez y cols., 2015), el impacto de la variabilidad sobre las tolerancias térmicas ha sido escasamente explorado (Whitman y Agrawal, 2009). Algunos estudios han evaluado el efecto de la variabilidad térmica sobre rasgos fisiológicos como la tasa metabólica (Bozinovic y cols., 2013) y los límites térmicos (Hoffmann y cols., 2013). Por ejemplo, Williams y cols. (2012) documentaron que un incremento en la variabilidad térmica aumentó el efecto del calentamiento en la estación otoñal y produjo una depresión metabólica en la mariposa invernante Erynnis propertius (ver también Paaijmans y cols., 2010; Krams y cols., 2011). Otros autores se han centrado en el efecto sobre los parámetros ecológicos y rasgos de historia de vida, incluidos el tiempo de desarrollo (Gilchrist y Huey, 2001), el éxito de eclosión (Ji y cols., 2007) y algunas características fenotípicas de la progenie (Pétavy y cols., 2004; Folguera y cols., 2009).

Como se mencionó, los modelos que evalúan las respuestas fisiológicas, ecológicas y evolutivas de los organismos al cambio climático, indican que un cambio en la varianza térmica podría tener tanto o más impacto sobre la adecuación biológica que los cambios en la temperatura ambiental promedio (Estay y cols., 2014; Bozinovic y cols., 2016a). En este capítulo, revisaremos los efectos de la temperatura (media y varianza) sobre la fisiología y adecuación biológica de los organismos. Incluiremos ejemplos de ajustes en la sensibilidad térmica (e.g. curvas de rendimiento), cambios celulares y moleculares (e.g. proteínas de estrés térmico), además de efectos dependientes del tiempo (patrón y duración de la fluctuación térmica) sobre el desempeño de los organismos. La mayoría de estos estudios emplean como modelo a la mosca de la fruta Drosophila melanogaster, una especie ampliamente utilizada es estudios que evalúan el impacto del cambio climático sobre el rendimiento de los organismos. Esto debido principalmente a que sus respuestas fenotípicas a cambios a la temperatura ambiental y otros factores climáticos son bien conocidas (Krebs y Feder, 1997; Hoffmann, 2010; Colinet y cols., 2010; Cavieres y cols., 2016).

Ajustes fisiológicos en un ambiente cambiante

Estudios experimentales que involucran la exposición crónica o aguda a diferentes temperaturas nutren los debates acerca de la capacidad de los animales para adaptarse al rápido calentamiento global. Estudios clásicos con la bacteria Escherichia coli y la mosca de la fruta Drosophila han evidenciado la presencia de respuestas evolutivas rápidas frente a los cambios en las temperaturas promedio (Pittendrigh, 1954; Waddington, 1956; Marr e Ingraham, 1962; Sinensky, 1974). Sin embargo, para predecir respuestas evolutivas y / o capacidades de aclimatación en la naturaleza, son necesarios estudios que incorporen regímenes térmicos más complejos. De hecho, el estudio del impacto de las condiciones térmicas (como ondas de calor o fluctuación térmica) sobre el desempeño fisiológico de los individuos, es clave para comprender las respuestas de la biota a las condiciones ambientales y al cambio climático (Pörtner y cols., 2006; Somero, 2011).

Los animales ectotermos han sido el foco de atención en investigaciones sobre estrés térmico, esto pues constituyen una significativa proporción de las especies de animales terrestres, y porque su bioquímica y fisiología dependen directamente de la temperatura del ambiente (Pörtner, 2002; Sunday y cols., 2011; Saxon y cols., 2018). Una serie de estudios experimentales comparativos han mostrado que los ectotermos responden a la variabilidad térmica mediante aclimatación térmica, afectando la adecuación biológica actual y futura (Terblanche y cols., 2010; Bozinovic y cols., 2013; Colinet y cols., 2015; Bozinovic y cols., 2016b). Se han descrito modificaciones en la resistencia al calor (Bozinovic y cols., 2011a), límites térmicos (Chidawanyika y cols., 2017), ajustes morfológicos (Bitner-Mathé y Klaczko, 1999; Arrighi y cols., 2013) y de historia de vida (Estay y cols., 2011; Clavijo-Baquet y cols., 2014).

La vulnerabilidad de los organismos a las variaciones climáticas dependerá de la exposición y sensibilidad al cambio ambiental, de su resiliencia a perturbaciones y de su capacidad para adaptarse al cambio (Huey y cols., 2012). Esta vulnerabilidad, puede estudiarse a través de las curvas de desempeño térmico (Figura 1.1A), una función que describe la dependencia térmica del desempeño de un organismo (e.g. tasa metabólica, tasa de crecimiento, fecundidad, locomoción, actividad enzimática), y muestra como un cambio en la temperatura corporal (que en un animal ectotermo corresponde a la temperatura del ambiente) influencia la fisiología y/o la adecuación biológica de ectotermos (Huey y Kingsolver, 1993; Bozinovic y cols., 2011a; Huey y cols., 2012). Altas y bajas temperaturas reducen el desempeño, pudiendo alcanzar valores mínimos en los límites térmicos críticos máximos y mínimos (CTmax y CTmin, respectivamente). Dentro de los límites térmicos críticos, el desempeño alcanza el máximo (Dmax) en una región térmica óptima (To), luego el desempeño decae abruptamente a altas temperaturas.

Una manera de comprender este fenómeno es a través del análisis de la llamada “Desigualdad de Jensen” (véase Ruel y Ayres, 1999). Esta propiedad matemática de las funciones no lineales, establece que el impacto de la variación térmica sobre el rendimiento fisiológico individual dependerá del valor de la temperatura ambiental promedio en relación con la temperatura a la que un organismo alcanza su máximo rendimiento (Estay y cols., 2011; Roitberg y Mangel, 2016).

Estay y cols. (2014) modelaron el efecto del incremento de la media, la varianza o ambas en el desempeño de ectotermos, e indicaron que los efectos dependerán tanto de la temperatura corporal como de la sensibilidad térmica de los organismos. Por ejemplo, si un animal ectotermo experimenta un incremento en temperatura promedio, sin cambios en la varianza, tendrá efectos positivos lineales cuando la temperatura corporal (Tc) sea menor que To (Figura 1.1B), pero el efecto será negativo si Tc esta sobre Dmax (Figura 1.1C). Además, si un ectotermo experimenta cambios en la varianza de la temperatura, el desempeño se incrementará solo si Tc está por debajo del punto de inflexión en la curva de rendimiento (Figura 1.1A), finalmente cambios en ambos, media y varianza de la temperatura serán positivos si Tc está bajo el punto de inflexión, serán negativos cuando Tc este sobre To, y serán mixtos si Tc está entre el punto de inflexión y To, es decir, dependerán de la magnitud de la variabilidad térmica experimentada por los organismos (Figura 1.1D).

Figura 1.1. Curva de desempeño teórica para un ectotermo hipotético. Los parámetros de la curva son: máximo desempeño (Dmax), temperatura óptima (To), amplitud del desempeño (Tbr), y temperaturas críticas máxima y mínima (CTmax y CTmin) (A). Hipótesis de una curva de desempeño térmico bajo escenarios de cambio climático en ectotermos que viven por debajo (B) y en su desempeño térmico óptimo (C) en respuesta a un aumento medio de la temperatura del ambiente. Los ectotermos pueden aumentar el rendimiento si están por debajo de los valores óptimos o simplemente disminuir su rendimiento si están en su punto óptimo. La predicción es que los ectotermos que actualmente viven por debajo del óptimo, se acercarán a ese óptimo y pueden beneficiarse si se registra un aumento en las temperaturas promedio, pero no si se observa un aumento en la variabilidad (D). Modificado de Miller y Stillman (2012).

Bozinovic y cols. (2013) evaluaron el efecto de la variabilidad térmica sobre la curva de desempeño metabólico en el escarabajo Tenebrio molitor y mostraron que los animales modificaron la tasa de gasto energético luego de tres semanas de aclimatación a diferentes tratamientos de fluctuación térmica. Específicamente, los autores compararon la amplitud del desempeño (Tbr), el máximo desempeño (Dmax) y la temperatura óptima (To). Los resultados mostraron un significativo efecto de la variabilidad térmica sobre la curva de desempeño, específicamente, los tenebrios disminuyeron en hasta un 50 % el desempeño máximo, pero duplicaron la amplitud del desempeño, volviéndose más “generalistas”. En este sentido, Huey y Hertz (1984) propusieron que la amplitud y el máximo desempeño están inversamente relacionados debido a posibles restricciones, o compensaciones genéticas entre especialistas y generalistas (“the jack of all trades is a master of none”). Por otra parte, Kingsolver y cols. (2016) evaluaron los efectos de la variación térmica sobre los limites térmicos (CTmax) en larvas del gusano del tabaco Manduca sexta. Específicamente, sometieron a larvas a una de tres condiciones experimentales, (1) pulsos de calor, (2) fluctuación térmica diaria, y (3) temperatura constante. Ellos encontraron que larvas expuestas a pulsos térmicos superiores a 35 °C incrementaron significativamente su CTmax. La fluctuación diaria, la temperatura promedio y la interacción de ambos también afectaron el límite térmico superior. En consecuencia, la sensibilidad de los organismos a la temperatura puede ser modificada por la experiencia (i.e. plasticidad fenotípica)1. La aclimatación en un ambiente cambiante depende del patrón temporal de cambio ambiental y de la tolerancia fisiológica de cada fenotipo, y pueden mitigar los efectos adversos de la temperatura (Pigliucci, 2001; Cavieres y cols., 2016, 2017; Abram y cols., 2016).

Bases celulares de la tolerancia térmica: proteínas de estrés térmico

Entre los ajustes fenotípicos que favorecen la tolerancia térmica, se han descrito variadas modificaciones a nivel celular, por ejemplo, cambios en la composición de lípidos de membrana (Hazel, 1995), en la concentración de azucares (Hoffmann y Parsons, 1997) y en otros metabolitos de bajo peso molecular, así como síntesis de nuevas proteínas (e.g. proteínas de estres térmico; Storey y Storey, 2005).

Las proteínas de estrés térmico (HSP), son una familia de proteínas chaperonas que asisten una gran variedad de procesos celulares y mitigan el daño celular durante el estrés térmico (Feder y Hofmann, 1999). Las HSP participan en la translocación, plegado y degradación de otras proteínas mal plegadas o agregadas (Gething y Sambrook, 1992; Jolly y Morimoto, 1999; Gregersen y cols., 2005). Durante el estrés térmico, los organismos incrementan la expresión de estas proteínas, aumentando así su termo tolerancia (Krebs y Loeschcke, 1994; Krebs y Feder, 1998; Feder y cols., 2002). Específicamente la HSP70 es una de las proteínas más abundantes y mejor caracterizadas de la familia de proteínas de estrés térmico, y es en gran medida responsable de la tolerancia térmica de los organismos (Mosser y cols., 2000), aunque con aparentes costos para ellos (Krebs y Loeschcke, 1994; Krebs y Feder, 1997; 1998; Feder y cols., 2002). Algunos estudios muestran variaciones inter-poblacionales en la expresión de estas proteínas en asociación a condiciones térmicas del ambiente, a cambios estacionales (Banerjee y cols., 2014) o gradientes geográficos (Karl y cols., 2008). Krebs y Feder (1997) estudiando la tolerancia térmica en Drosophila melanogaster, indicaron que tanto el incremento en la temperatura como la duración de la exposición térmica en larvas, favoreció la concentración de HSP70, además de incrementar la tolerancia al estrés y disminuir el tiempo de desarrollo en larvas. Por otra parte, un estudio de Colinet y cols. (2013) donde aclimataron a la mosca de la fruta D. melanogaster a altas y bajas temperaturas, indicó que moscas aclimatadas a calor incrementaron la tolerancia al calor (CTmax) y la sobrevivencia. Además, mostraron un incremento en la expresión de HSP70 respecto de moscas aclimatadas a menor temperatura (Figura 1.2). Otros estudios también han revelado la misma asociación entre expresión de proteínas de estrés térmico y el incremento de tolerancias térmicas (ver Dahlgaard y cols., 1998; Roberts y Feder, 2000; Calabria y cols., 2012).

Figura 1.2. Tolerancia al calor de Drosophila malaogaster aclimatadas a tres tratamientos térmicos, 11, 25 y 30 °C. (A) CTmax; (B) Sobrevivencia luego de shock de calor; (C) Expresión génica de HSP70. Modificado de Colinet y cols. (2013).

Efectos dependientes del tiempo

El efecto de las temperaturas extremas sobre el rendimiento y la adecuación biológica de los organismos depende de la duración y el patrón de la exposición térmica (“efectos dependientes del tiempo”, Kingsolver y Woods, 2016) y pueden afectar el desempeño de ectotermos. Los efectos negativos, generalmente asociados a shock térmicos repetidos (de calor o frío), podrían reducir el desempeño y la sobrevivencia (Feder y Hofmann, 1999), mientras que los efectos positivos podrían estar asociados a tiempos de recuperación más rápidos luego de shock de calor o frío (Ji y cols., 2007; Cavieres y cols., 2018).

Estudios que evalúan el impacto de la variabilidad térmica sobre el éxito de eclosión de huevos han mostrado resultados contrastantes (Manenti y cols., 2015; Masel y Siegal, 2009), y en su mayoría han considerado solo escalas intermedias de variación temporal de la temperatura (e. g. ciclos de 24h). Un estudio realizado por Cavieres y cols. (2018) donde se evaluaron los efectos dependientes del tiempo sobre el éxito de eclosión de huevos en D. melanogaster, reveló que la frecuencia de estrés térmico experimentada por los huevos afectó su rendimiento de eclosión. Los autores sometieron a huevos de D. melanogaster a variabilidad térmica en distinta frecuencia (ciclos de 6, 12, 24 y 48h) y encontraron que la viabilidad de los huevos expuestos a altas y bajas frecuencias de fluctuación térmica disminuyó significativamente respecto de moscas sujetas a ciclos moderados de fluctuación. Además, huevos mantenidos en tratamientos 24 y 48 hrs eclosionaron después que los huevos mantenidos en ciclos de 6 y 12 hrs de fluctuación térmica (Figura 1.3).

De esta manera, pulsos repetidos de calor afectaron negativamente el éxito de eclosión de D. melanogaster. Hipotéticamente, cuando los huevos son expuestos a alta frecuencia de temperaturas estresantes (tratamientos de ciclos de 6 y 12 hrs), la reducción en la eclosión es probablemente una consecuencia del incremento de costos energéticos de mantención y síntesis de proteínas de estrés térmico (Chevin y Hoffmann, 2017; Cooper y cols., 2014; Kafri y cols., 2016; Podrabsky y Somero, 2004). Krebs y Feder (1997) reportaron que las HSPs son sintetizadas y degradadas cada 1.5 y 4 - 6 hrs, respectivamente (ver también Sørensen y cols., 2005; Tomanek y Somero, 2000). Así, eventos frecuentes de altas temperaturas que causan estrés fisiológico pueden inducir en organismos una reducción en la asignación de energía a procesos que involucran reproducción y eclosión. Una hipótesis similar podría ser especificada para más tiempo de exposición, tal como los que se desencadenan en el tratamiento de 48 hrs. Además, se ha descrito que la temperatura ambiental podría afectar el ritmo circadiano de eclosión y locomoción en la mosca de la fruta (Rosbash y cols., 1996; Sidote y cols., 1998). De acuerdo con Roberts y Feder (2000), una prolongada duración de la exposición térmica tiene efectos negativos en el rendimiento y la adecuación biológica o fitness; específicamente, exposición crónica a altas temperaturas reduce la sobrevivencia y la tasa de desarrollo en insectos (Kingsolver y Woods, 2016; Krebs y Feder, 1997).

Figura 1.3. Proporción de huevos eclosionados de Drosophila melanogaster aclimatados a diferentes ciclos de fluctuación térmica (h). Letras diferentes indican diferencias significativas entre los valores. Los datos se informan como media ± EE. Modificado de Cavieres y cols. (2018).

Estudios experimentales que involucran la exposición crónica o aguda a diferentes temperaturas son relevantes para nutrir los debates acerca de la capacidad de los animales para adaptarse al rápido calentamiento global.

Incorporando la ontogenia temprana en estudios de variación fenotípica

El ambiente que experimentan los organismos puede inducir variación fenotípica (Schlichting y Pigliucci, 1998). Se ha hipotetizado que estas variaciones ambientales serían las responsables de que los organismos toleren ambientes extremos o fluctuantes (Huey y Berrigan, 1996). Recientemente Araújo y cols. (2013) y Sunday y cols. (2014) reportaron que la tolerancia al calor (i.e., CTmax) es invariante a través de los linajes, y que la tolerancia al frío puede variar (i.e., CTmin, Addo-Bediako y cols., 2000; Boher y cols., 2010). En otras palabras, la tolerancia de ectotermos al calor parece ser conservada con poca variación latitudinal y temperatura ambiental, pero la tolerancia al frío exhibe gran variabilidad (Bozinovic y cols., 2014). Esto debido a que la selección natural ha operado en el límite térmico superior (Araújo y cols., 2013) o por restricciones fisiológicas (Hochachka y Somero, 2002; Somero, 2010).

La mayoría de los estudios que evalúan límites térmicos y su asociación con latitud y/o temperatura se han hecho en individuos adultos, sin considerar la dependencia ontogenética de la sensibilidad térmica (Denver, 1997; Gilbert y Epel, 2009; Hossack y cols., 2013; Manenti y cols., 2014). Schlichting y Pigliucci (1998) sugirieron que, si la ontogenia temprana no se incorpora en estudios de variación fenotípica, se podría subestimar la respuesta plástica potencial de los organismos. Además, la plasticidad fenotípica podría ser una solución para ambientes heterogéneos (Via y cols., 1995), cuando las condiciones ambientales cambian en el curso de la vida de los organismos. De hecho, estudios que incorporan la ontogenia temprana han revelado que la tolerancia térmica al calor es plástica (rasgo considerado invariante, ver Araújo y cols. 2013). Moscas aclimatadas durante la ontogenia a altas temperaturas (tanto en condiciones variables como constantes) alcanzaron el máximo rendimiento a temperaturas más altas en comparación con las moscas aclimatadas a condiciones frías (Cavieres y cols., 2016). Además, con el fin de mantener el rendimiento alto en ambientes variables, las moscas aclimatadas durante el desarrollo a temperaturas fluctuantes pueden desplazar CTmax hacia la derecha como predijeron Huey y Kingsolver (1993) en respuesta a la selección natural (e.g. cambio evolutivo). De esta forma, la plasticidad del desarrollo que actúa temprano durante la ontogenia podría inducir la aparición de nuevos fenotipos, conciliando el papel restrictivo de la selección para mantener la adaptación local (Young y Badyaev, 2010). Por lo tanto, los fenotipos termo-tolerantes podrían ser también el resultado de fuerzas selectivas que actúan sobre la ontogenia del organismo (Oster y Alberch, 1982, Bowler y Terblanche, 2008). En consecuencia, el ambiente no solo selecciona, sino que también puede generar variación (Schlichting y Pigliucci, 1998; West-Eberhard, 2003; Gilbert y Epel, 2009). En este sentido, Salinas y cols. (2013) indican que la habilidad de enfrentar altas temperaturas también podría estar influenciada por la experiencia parental, es decir, hijos de padres que vivieron en ambientes extremos tendrían mayor habilidad para enfrentar tales ambientes, (ver también Gilchrist y Huey, 2001). De hecho, tales efectos podrían permitir que la descendencia reciba información adecuada temprano en el desarrollo y cambiar así adaptativamente su fenotipo de acuerdo a la información parental (Klosin y cols., 2017; Mousseau y Dingle, 1991; Mousseau y Fox, 1998; Salinas y cols., 2013; Engqvist y Reinhold, 2016). Así el ambiente experimentado por un organismo puede, en algunos casos influenciar la expresión génica para una o más generaciones (Mousseau y Dingle, 1991; Jablonka y Raz, 2009).

Conclusiones

Las consecuencias del ambiente térmico sobre los organismos dependen de las características de la señal ambiental (e.g. intensidad y duración de la exposición), de las características fisiológicas de los organismos (e.g. sensibilidad térmica o TPC) y de su capacidad para responder a los desafíos impuestos por el medio (e.g. plasticidad fenotípica; Cavieres y cols., 2017; Donelson y cols., 2017; Gibbin y cols., 2017). De acuerdo con el Panel Intergubernamental sobre el Cambio Climático (IPCC 2002), el incremento en la variabilidad térmica y en la frecuencia de condiciones ambientales extremas podría tener un impacto aún mayor en la biodiversidad que el aumento en las temperaturas promedio, y estos efectos necesitan ser cuantificados. En este sentido, son vitales estudios que incorporen no solo nuevos escenarios climáticos, sino también los efectos sobre variables fisiológicas. Denny y Helmuth (2009) proponen que una falta de visión fisiológica es el principal impedimento a la predicción exitosa de los efectos ecológicos de los cambios climáticos. De hecho, debido a que históricamente el análisis de los efectos biológicos del cambio climático ha sido principalmente correlativo, existe la necesidad de que el fisiólogo ecológico y evolutivo contribuya a este importante problema con la generación de modelos predictivos (mecanísticos o causales) de la respuesta de animales al cambio climático (ver Huey y cols., 2012). Se necesitan modelos integrativos, que evalúen los efectos del cambio climático a diferentes escalas (mecanismos y patrones), y que evalúen no solo las consecuencias de cambio climático sobre rasgos individuales, sino que incorporen diferentes niveles de organización (desde las moléculas a la historia de vida), considerando por ejemplo las ventanas de vulnerabilidad que tienen los organismos (la respuesta no es lineal a lo largo de la vida, ver Burggren, 2018) y la capacidad para adaptarse al cambio. Con esta información, se generarán predicciones más realistas sobre los efectos ecológicos (poblacionales, comunitarios y ecosistémicos) del cambio climático.

Agradecimientos. Financiado por FONDECYT 1190007, CONICYT PIA/BASAL FB 0002, FIA PYT-2018-00058 a FB, y FONDECYT 11190637 a GC.

Referencias

Abram PK, Boivin G, Moiroux J, Brodeur J (2016) Behavioural Effects of Temperature on Ectothermic Animals: Unifying Thermal Physiology and Behavioural Plasticity: Effects of temperature on animal behaviour. Biol Rev 92: 1859-1876.

Araújo MB, Ferri-Yáñez F, Bozinovic F, y cols. (2013) Heat Freezes Niche Evolution. Ecol Lett 16: 1206-1219.

Arrighi JM, Lencer ES, Jukar A, y cols (2013) Daily Temperature Fluctuations Unpredictably Influence Developmental Rate and Morphology at a Critical Early Larval Stage in a Frog. BMC Ecol 13: 18-18.

Banerjee D, Upadhyay RC, Chaudhary UB, y cols (2014) Seasonal Variation in Expression Pattern of Genes under HSP70. Cell Stress Chaperones 19: 401-408.

Bitner-Mathé BC, Klaczko LB (1999) Plasticity of Drosophila melanogaster Wing Morphology: Effects of Sex, Temperature and Density. Genetica 105: 203-210.

Bozinovic F, Bastías DA, Boher F, y cols. (2011a) The Mean and Variance of Environmental Temperature Interact to Determine Physiological Tolerance and Fitness. Physiol Biochem Zool 84: 543-552.

Bozinovic F, Calosi P, Spicer JI (2011b) Physiological Correlates of Geographic Range in Animals. Annu Rev Ecol Evol Syst 42: 155-179.

Bozinovic F, Catalan TP, Estay SA, Sabat P (2013) Acclimation to Daily Thermal Variability Drives the Metabolic Performance Curve. Evol Ecol Res 15: 579-587.

Bozinovic F, Medina NR, Alruiz JM, y cols. (2016a) Thermal tolerance and survival responses to scenarios of experimental climatic change: changing thermal variability reduces the heat and cold tolerance in a fly. J Comp Physiol B 186: 581-587.

Bozinovic F, Sabat P, Rezende EL, Canals M (2016b) Temperature variability and thermal performance in ectotherms: Acclimation, behaviour, and experimental considerations. Evol Ecol Res 17: 111-124.

Burggren W (2018) Developmental phenotypic plasticity helps bridge stochastic weather events associated with climate change. J Exp Biol 221: jeb161984.

Calabria G, Dolgova O, Rego C, y cols. (2012) Hsp70 protein levels and thermotolerance in Drosophila subobscura: A reassessment of the thermal co-adaptation hypothesis. J Evol Biol 25: 691-700.

Cavieres G, Bogdanovich JM, Bozinovic F (2016) Ontogenetic thermal tolerance and performance of ectotherms at variable temperatures. J Evol Biol 29: 1462-1468.

Cavieres G, Bogdanovich JM, Toledo P, Bozinovic F (2018) Fluctuating thermal environments and time-dependent effects on fruit fly egg-hatching performance. Ecol Evol 00: 1-8.

Cavieres G, Nuñez-Villegas M, Bozinovic F, Sabat P (2017) Early life experience drives short-term acclimation of metabolic and osmoregulatory traits in the leaf-eared mouse. J Exp Biol 220: 2626-2634.

Chevin L-M, Hoffmann AA (2017) Evolution of phenotypic plasticity in extreme environments. Phil Trans R Soc B 372: 20160138.

Chidawanyika F, Nyamukondiwa C, Strathie L, Fischer K (2017) Effects of Thermal Regimes, Starvation and Age on Heat Tolerance of the Parthenium Beetle Zygogramma bicolorata (Coleoptera: Chrysomelidae) following Dynamic and Static Protocols. PloS One 12: e0169371.

Clavijo-Baquet S, Boher F, Ziegler L, y cols. (2014) Differential responses to thermal variation between fitness metrics. Sci Rep 4: 5349-5349.

Colinet H, Lee SF, Hoffmann A (2010) Temporal expression of heat shock genes during cold stress and recovery from chill coma in adult Drosophila melanogaster. FEBS J 277: 174-185.

Colinet H, Overgaard J, Com E, Sørensen JG (2013) Proteomic profiling of thermal acclimation in Drosophila melanogaster. Insect Biochem Mol Biol 43: 352-365.

Colinet H, Sinclair BJ, Vernon P, Renault D (2015) Insects in Fluctuating Thermal Environments. Annu Rev Entomol 60: 123-140.

Cooper BS, Hammad LA, Montooth KL, Wilson R (2014) Thermal adaptation of cellular membranes in natural populations of Drosophila melanogaster. Funct Ecol 28: 886-894.

Dahlgaard J, Loeschcke V, Michalak P, Justesen J (1998) Induced thermotolerance and associated expression of the heat-shock protein Hsp70 in adult Drosophila melanogaster. Funct Ecol 12: 786-793.

Dawson TP, Jackson ST, House JI, y cols. (2011) Beyond predictions: Biodiversity conservation in a changing climate. Science 332: 53-58.

Denny M, Helmuth B (2009) Confronting the physiological bottleneck: A challenge from ecomechanics. Integr Comp Biol 49: 197-201.

DeVries ZC, Appel AG (2013) Standard metabolic rates of Lepisma saccharina and Thermobia domestica: effects of temperature and mass. J Insect Physiol 59: 638-645.

Donelson J, Salinas S, L. Munday P, Shama L (2017) Transgenerational plasticity and climate change experiments: Where do we go from here? Glob Change Biol 24(1): 13-34.

Easterling DR, Meehl GA, Parmesan C, y cols. (2000) Climate Extremes: Observations, Modeling, and Impacts. Science 289: 2068-2074.

Engqvist L, Reinhold K (2016) Adaptive trans-generational phenotypic plasticity and the lack of an experimental control in reciprocal match/mismatch experiments. Methods Ecol Evol 7: 1482-1488.

Estay SA, Clavijo-Baquet S, Lima M, Bozinovic F (2011) Beyond average: an experimental test of temperature variability on the population dynamics of Tribolium confusum. Popul Ecol 53: 53-58.

Estay SA, Lima M, Bozinovic F (2014) The role of temperature variability on insect performance and population dynamics in a warming world. Oikos 123: 131-140.

Feder ME, Hofmann GE (1999) Heat-shock proteins, molecular chaperones, and the stress response: evolutionary and ecological physiology. Annu Rev Physiol 61: 243-82.

Gething M-J, Sambrook J (1992) Protein folding in the cell. Nature 355: 33.

Gibbin EM, N’Siala GM, Chakravarti LJ, y cols. (2017) The evolution of phenotypic plasticity under global change. Sci Rep 7: 17253.

Gilbert AL, Miles DB (2017) Natural selection on thermal preference, critical thermal maxima and locomotor performance. Proc R Soc B Biol Sci 284: 20170536.

Gilchrist GW, Huey RB (2001) Parental and developmental temperature effects on the thermal dependence of fitness in Drosophila melanogaster. Evol Int J Org Evol 55: 209-214.

Gregersen N, Bolund L, Bross P (2005) Protein misfolding, aggregation, and degradation in disease. Mol Biotechnol 31: 141-150.

Hoffmann AA (2010) Physiological climatic limits in Drosophila: patterns and implications. J Exp Biol 213: 870-880.

Hoffmann AA, Chown SL, Clusella-Trullas S (2013) Upper thermal limits in terrestrial ectotherms: how constrained are they? Funct Ecol 27: 934-949.

Huey R, Berrigan D (1996) Testing evolutionary hypotheses of acclimation. Anim Temp Phenotypic Evol Adapt 59: 205-237.

Huey R, Kingsolver J (1993) Evolution of resistance to high temperature in ectotherms. Am Nat 142: S21-S46.

Huey RB, Hertz PE (1984) Is a Jack-of-All-Temperatures a Master of None? Evolution 38: 441-444.

Huey RB, Kearney MR, Krockenberger A y cols. (2012) Predicting organismal vulnerability to climate warming: roles of behaviour, physiology and adaptation. Philos Trans R Soc B Biol Sci 367: 1665-1679.

IPCC (2002) Climate Change and Biodiversity. IPCC Technical Paper V. Gitay H, Suárez A, Watson RT, Dokken DJ (Eds.) IPCC, Ginebra, Suiza, 85 pp.

IPCC (2007) Cambio climático 2007: Informe de síntesis. Contribución de los grupos de trabajo II y III al Cuarto informe de evaluación del grupo intergubernamental de expertos sobre el cambio climático. Pachauri RK y Reisinger A (Eds.) IPCC, Ginebra, Suiza, 104 pp.

Ji X, Gao J-F, Han J (2007) Phenotypic responses of hatchlings to constant versus fluctuating incubation temperatures in the multi-banded krait, Bungarus multicintus (Elapidae). Zoolog Sci 24: 384-390.

Jolly C, Morimoto RI (1999) Stress and the cell nucleus: dynamics of gene expression and structural reorganization. Gene Expr 7: 261-270.

Kafri M, Metzl-Raz E, Jona G, Barkai N (2016) The cost of protein production. Cell Rep 14: 22-31.

Karl I, Sørensen JG, Loeschcke V, Fischer K (2008) HSP70 expression in the Copper butterfly Lycaena tityrus across altitudes and temperatures. J Evol Biol 22: 172-178.

Kielland ØN, Claus B, Sigurd E (2017) Is there plasticity in developmental instability? The effect of daily thermal fluctuations in an ectotherm. Ecol Evol 7: 10567-10574.

Kingsolver JG, MacLean HJ, Goddin SB, Augustine KE (2016) Plasticity of upper thermal limits to acute and chronic temperature variation in Manduca sexta larvae. J Exp Biol 219: 1290-1294.

Kingsolver JG, Woods HA (2016) Beyond Thermal Performance Curves: Modeling Time-Dependent Effects of Thermal Stress on Ectotherm Growth Rates. Am Nat 187: 283-294.

Klosin A, Casas E, Hidalgo-Carcedo C, y cols. (2017) Transgenerational transmission of environmental information in C. elegans. Science 356: 320-323.

Krams I, Daukšte J, Kivleniece I, y cols. (2011) Overwinter survival depends on immune defence and body length in male Aquarius najas water striders. Entomol Exp Appl 140: 45-51.

Krebs RA, Feder ME (1997) Tissue-specific variation in Hsp70 expression and thermal damage in Drosophila melanogaster larvae. J Exp Biol 200: 2007-2015.

Lean JL, Rind DH (2008) How natural and anthropogenic influences alter global and regional surface temperatures: 1889 to 2006. Geophys Res Lett 35: L18701.

Manenti T, Loeschcke V, Moghadam NN, Sørensen JG (2015) Phenotypic plasticity is not affected by experimental evolution in constant, predictable or unpredictable fluctuating thermal environments. J Evol Biol 28: 2078-2087.

Marr AG, Ingraham JL (1962) Effect of temperature on the composition of fatty acids in Escherichia coli. J Bacteriol 84: 1260-1267.

Masel J, Siegal ML (2009) Robustness: mechanisms and consequences. Trends Genet TIG 25: 395-403.

Meehl GA, Tebaldi C (2004) More intense, more frequent, and longer lasting heat waves in the 21st Century. Science 305: 994-997.

Miller N, Stillman J (2012) Physiological optima and critical limits. Nat Educ Knowl 3: 1.

Mosser DD, Caron AW, Bourget L, y cols. (2000) The chaperone function of hsp70 is required for protection against stress-induced apoptosis. Mol Cell Biol 20: 7146-7159.

Mousseau TA, Dingle H (1991) Maternal effects in insect life histories. Annu Rev Entomol 36: 511-534.

Mousseau TA, Fox CW (1998) The adaptive significance of maternal effects. Trends Ecol Evol 13: 403-407.

Paaijmans KP, Blanford S, Bell AS, y cols. (2010) Influence of climate on malaria transmission depends on daily temperature variation. Proc Natl Acad Sci 107: 15135-15139.

Palmer G, Platts PJ, Brereton T, y cols. (2017) Climate change, climatic variation and extreme biological responses. Phil Trans R Soc B 372: 20160144.

Pigliucci M (2001) Phenotypic plasticity: Beyond nature and nurture. The John Hopkins Universiy Press, Baltimore, 328 pp.

Pittendrigh CS (1954) On temperature independence in the clock system controlling emergence time in Drosophila. Proc Natl Acad Sci 40: 1018-1029.

Podrabsky JE, Somero GN (2004) Changes in gene expression associated with acclimation to constant temperatures and fluctuating daily temperatures in an annual killifish Austrofundulus limnaeus. J Exp Biol 207: 2237-2254.

Pörtner HO (2002) Climate variations and the physiological basis of temperature dependent biogeography: systemic to molecular hierarchy of thermal tolerance in animals. Comp Biochem Physiol A Mol Integr Physiol 132: 739-761.

Ragland GJ, Kingsolver JG (2008) The effect of fluctuating temperatures on ectotherm life-history traits: comparisons among geographic populations of Wyeomyia smithii. Evol Ecol Res 10: 29-44.

Rahmstorf S, Coumou D (2011) Increase of extreme events in a warming world. Proc Natl Acad Sci 108: 17905-17909.

Roberts SP, Feder ME (2000) Changing fitness consequences of hsp70 copy number in transgenic Drosophila larvae undergoing natural thermal stress. Funct Ecol 14: 353-357.

Roitberg BD, Mangel M (2016) Cold snaps, heatwaves, and arthropod growth. Ecol Entomol 41: 653-659.

Rosbash M, Allada R, Dembinska M, y cols. (1996) A Drosophila circadian clock. Cold Spring Harb Symp Quant Biol 61: 265-278.

Ruel JJ, Ayres MP (1999) Jensen’s inequality predicts effects of environmental variation. Trends Ecol Evol 14: 361-366.

Salachan PV, Sørensen JG (2017) Critical thermal limits affected differently by developmental and adult thermal fluctuations. J Exp Biol 220: 4471-4478.

Salinas S, Brown SC, Mangel M, Munch SB (2013) Non-genetic inheritance and changing environments. Non-Genet Inherit 1: 38-50.

Saxon AD, O’Brien EK, Bridle JR (2018) Temperature fluctuations during development reduce male fitness and may limit adaptive potential in tropical rainforest Drosophila. J Evol Biol 31: 405-415.

Schlichting CD, Pigliucci M (1998) Phenotypic evolution: A reaction norm perspective, Sinauer Associates Inc, Primera Edición, Sunderland, 387 pp.

Sidote D, Majercak J, Parikh V, Edery I (1998) Differential effects of light and heat on the Drosophila circadian clock proteins PER and TIM. Mol Cell Biol 18: 2004-2013.

Sinensky M (1974) Homeoviscous adaptation - a homeostatic process that regulates the viscosity of membrane lipids in Escherichia coli. Proc Natl Acad Sci 71: 522-525.

Sørensen JG, Nielsen MM, Kruhøffer M, y cols. (2005) Full genome gene expression analysis of the heat stress response in Drosophila melanogaster. Cell Stress Chaperones 10: 312-328.

Storey KB, Storey JM (2005) Biochemical adaptation to extreme environments. En: Walz W (Eds.) Integrative physiology in the proteomics and post-genomics age. The Humana Press, 169-200 pp.

Sunday JM, Bates AE, Dulvy NK (2011) Global analysis of thermal tolerance and latitude in ectotherms. Proc R Soc Lond B Biol Sci 278: 1823-1830.

Terblanche JS, Nyamukondiwa C, Kleynhans E (2010) Thermal variability alters climatic stress resistance and plastic responses in a globally invasive pest, the Mediterranean fruit fly (Ceratitis capitata). Entomol Exp Appl 137: 304-315.

Thompson RM, Beardall J, Beringer J, y cols. (2013) Means and extremes: building variability into community-level climate change experiments. Ecol Lett 16: 799-806.

Tomanek L, Somero GN (2000) Time course and magnitude of synthesis of heat-shock proteins in congeneric marine snails (Genus tegula) from different tidal heights. Physiol Biochem Zool PBZ 73: 249-256.

Vázquez DP, Gianoli E, Morris WF, Bozinovic F (2017) Ecological and evolutionary impacts of changing climatic variability. Biol Rev 92: 22-42.

Waddington CH (1956) Genetic assimilation of the bithorax phenotype. Evolution 10: 1-13

Williams CM, Marshall KE, MacMillan HA, y cols. (2012) Thermal variability increases the impact of autumnal warming and drives metabolic depression in an overwintering butterfly. Plos One 7: e34470.

1 Plasticidad fenotípica es la habilidad de los organismos para modificar su fenotipo en respuesta a factores ambientales (West-Eberhard 2003).