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Diana Benavides-Arias
Desde la Antigüedad, los cambios más importantes en la carga de la enfermedad humana y la distribución espacial, junto con los tipos de patógenos que han surgido, se deben en gran parte a la población humana. Las actividades de los agricultores y cazadores se asociaron a la aparición de enfermedades contagiosas en humanos, muchas de las cuales son de origen animal (Jones et al., 2013). Durante el siglo pasado, el mejoramiento de la nutrición, la higiene y el uso de vacunas y antibióticos contribuyeron a la reducción de la carga de enfermedades infecciosas. Sin embargo, en las últimas décadas, fenómenos como la globalización, la expansión de las poblaciones humanas y de animales domésticos y el cambio de comportamiento se han relacionado con un aumento en el riesgo de aparición de enfermedades zoonóticas (Harper y Armelagos, 2010).
Cleaveland, Laurenson y Taylor (2001) encontraron que el 26 % de los patógenos humanos también infecta tanto a animales domésticos como silvestres. De ahí que los patógenos emergentes sean más propensos a ser virus que otros tipos de patógenos, y existan más probabilidades de tener una amplia gama de huéspedes susceptibles.
De la misma manera, un análisis de los patógenos humanos reveló que el 58 % de las especies eran zoonóticas y el 13 % corresponde a enfermedades emergentes, de las cuales el 73 % eran zoonóticas (Woolhouse y Gowtage-Sequeria, 2005). Cabe anotar que muchas zoonosis emergentes se originaron en vida silvestre, y el riesgo de eventos emergentes de enfermedades zoonóticas de origen de la fauna es mayor más cerca de la línea ecuatorial (Jones et al., 2008).
Dentro de este contexto, los agentes patógenos incluyen virus, bacterias y parásitos, que se pueden reproducir y mover de huéspedes enfermos (o infectados) a nuevos huéspedes susceptibles (Bose, 2008; Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura [FAO], Organización Mundial de Sanidad Animal [OIE], Organización Mundial de la Salud [OMS], 2010). Los agentes patógenos circulan en las poblaciones animales y humanas, lo cual puede ser una amenaza para la salud de aquellos y estas. Por ende, los sectores de salud deben tener como responsabilidad su control (FAO, OIE y OMS, 2010; Friend, 2006).
Por lo que se refiere a la situación de vigilancia y control de enfermedades y sus agentes causales, y de los riesgos asociados a las zoonosis en países en vías de desarrollo, considerando la realidad de los recursos fiscales y de talento humano limitado y la falta de continuidad en los procesos de contratación tanto para instituciones sanitarias de salud pública y sanidad animal (Anderson et al., 2010; FAO, OIE y OMS, 2010; Osofsky et al., 2005), se evidencia la necesidad de fortalecer e integrar los sistemas, con el fin de que se promueva el trabajo colaborativo y se establezcan sinergias entre las instituciones, tanto públicas como privadas, y la misma comunidad para reducir el efecto económico, social, ambiental y en la salud humana y animal. Igualmente, se deben mejorar los sistemas de vigilancia, desarrollar la capacidad de laboratorio, para aumentar la respuesta a los brotes, e implementar mejores estrategias de control de la enfermedad. Esto potencia la capacidad de investigación (Rist, Arriola y Rubin, 2014).
Ecología de enfermedades
En este momento es pertinente desarrollar el concepto de ecología de enfermedades, que incluye una combinación de enfoques como la investigación teórica y empírica (observacional y experimental) que ha permitido avanzar en el conocimiento de la ecología de las enfermedades infecciosas en la comunidad (Collinge y Ray, 2006; Buhnerkempe et al., 2015). En biología y ecología, una comunidad es un grupo de organismos vivos (de dos o más poblaciones) que interactúan compartiendo un entorno (Audesirk, Audesirk y Byers, 2003); una población son los organismos de una misma especie, que viven en la misma zona, y tienen la capacidad de cruzamiento (Mayr, 2016); y la especie es una de las unidades básicas de clasificación biológica y un rango taxonómico, se define como un grupo de organismos capaces de cruzarse y producir descendencia fértil (Campbell, 2001).
En consecuencia, muchos sistemas de múltiples especies de huéspedes pueden infectarse, lo que sugiere que un agente infeccioso puede ser mantenido por varios huéspedes o especies en una comunidad de mantenimiento (Haydon et al., 2002). Por lo tanto, es crucial para evaluar si cada especie contagiada se infecta a través de un proceso sin salida (es decir, la propagación y transmisión subcrítica), o está contribuyendo al mantenimiento de la transmisión en curso (Buhnerkempe et al., 2015).
Para entender la ecología de las enfermedades se ha propuesto el enfoque de “módulos comunitarios”, los cuales son extensiones cuidadosamente seleccionadas de multiespecies y sus interacciones, elegidas por la configuración de sus interacciones en un amplio rango de ensamblajes de especies. Dichos módulos se han postulado tanto desde la perspectiva ecológica como desde la epidemiológica (tabla 1).
TABLA 1
MÓDULOS COMUNITARIOS DESDE LA ECOLOGÍA Y LA EPIDEMIOLOGÍA
| Módulos comunitarios | |||
| Ecológicos | Epidemiológicos | ||
| Tipo | Componentes | Tipo | Componentes |
| Cadena alimentaria | DepredadorPresaRecurso | Cadena de parásito | HiperpatógenoPatógenoHuésped |
| Competencia aparente | DepredadorPresa 1Presa 2 | Parasitismo compartido | ParásitoHuésped 1Huésped 2 |
| Competencia explotadora | Consumidor 1Consumidor 2Recurso | Competencia de parásitos | Parásito 1Parásito 2Huésped |
| Depredación de presas en competencia | DepredadorPresa 1Presa 2Recurso | Parasitismo clave | ParásitoHuésped 1Huésped 2Recurso |
| Partición de nicho | ConsumidoresRecursos | Partición de nicho | ParásitosHuéspedes |
| Interdepredación | Depredador superiorDepredador intermedioRecurso | Depredación de huéspedes | DepredadorHuéspedes infectadosHuéspedes saludables |
Fuente: adaptado de Collinge y Ray (2006).
Epidemiología comunitaria
La epidemiología —desde una de las tantas definiciones disponibles en las investigaciones— es el estudio de los patrones, causas y efectos de las condiciones de salud y enfermedad en poblaciones —animales y humanas— definidas (Clayton y Hills, 1993). Los modelos conceptuales que se han propuesto para el entendimiento de los fenómenos de salud y enfermedad incluyen la triada y la cadena eco-epidemiológica. La primera consiste en la interacción entre agentes —generalmente patógenos—, huéspedes —en su mayoría vertebrados— y entornos —tanto biológicos-ecológicos como socioeconómicos, junto con sus factores bióticos y abióticos—. La segunda incluye los eslabones: agentes, reservorios o vectores, puerta de salida, modo de transmisión, puerta de entrada y huéspedes. Nótese que a pesar de que los constituyentes de los modelos se plasman en plural, en la realidad se abordan desde la singularidad, la individualidad, aunque la epidemiología aborda poblaciones; se construyen inferencias poblacionales con base en los datos de los individuos, sin considerar las redes de interacción (Urcelay, 2009).
Por lo anterior, se plantea el abordaje de estos fenómenos desde la epidemiología comunitaria, la cual permite describir la ocurrencia de las enfermedades (y la salud) en comunidades de huéspedes, sobre la base del entendimiento de los procesos ecológicos y epidemiológicos (Fenton y Pedersen, 2005; Siekmann, 2013). En este sentido, es vital comprender la ecología de las enfermedades a partir de la aplicación de los módulos comunitarios ecológicos aplicados a la epidemiología en contextos locales.
Estabilidad endémica
Junto con la perspectiva de la ecología de las enfermedades y la epidemiología comunitaria surge la estabilidad endémica, que describe un estado epidemiológico dinámico en el cual la enfermedad es rara, pero con una alta incidencia de infección en la población. Tal situación se establece por la fuerza de una alta infección que lleva a adquirir inmunidad funcional. Esto ocurre en la mayoría de los individuos de una población, sobre todo en las edades juveniles, en las que la enfermedad es frecuentemente leve en comparación con la enfermedad en individuos adultos y viejos (Hay, 2001; Middleton y Saunders, 2015). La estabilidad endémica es mejor comprendida y descrita en la literatura veterinaria, en especial para los patrones de las enfermedades transmitidas por garrapatas en bovinos (como teileriosis) (Hay, 2001; Kivaria et al., 2004).
Coleman, Perry y Woolhouse (2001) han desarrollado un modelo matemático genérico para la estabilidad endémica y su aplicación en la salud pública humana. El modelo requiere: 1) la probabilidad o severidad de la enfermedad clínica como resultado del incremento de la infección con la edad; y 2) después de la primera infección, la infección subsecuente tiene como consecuencia una enfermedad clínica reducida. Cuando estos dos criterios se satisfacen, se da como resultado la estabilidad endémica, en la cual las medidas que reduzcan parcialmente la fuerza de infección, como el control de vectores o vacunación masiva, pueden conducir al incremento de la incidencia de la enfermedad clínica.
Habiendo desarrollado de manera básica los conceptos de ecología de enfermedades, de epidemiología comunitaria y de estabilidad endémica, se inicia su posible aplicación en enfermedades como la leptospirosis, con base en el entendimiento de la ecología de su agente causal (Leptospira spp.) y sus huéspedes reservorios (roedores).
Ecología de especies sinantrópicas: roedores como ejemplo
Para entender la ecología de bacterias zoonóticas, se requiere comprender la ecología de cada uno de sus componentes, comenzando por los animales involucrados en su dinámica ecológica. A manera de ejemplo, se ilustra brevemente la ecología de Leptospira; por lo anterior, uno de los principales grupos de vertebrados involucrados son los roedores, y aquellos con mayor probabilidad de ser transmisores de organismos zoonóticos son los que conviven estrechamente con los humanos, es decir, las especies sinantrópicas.
Sinántropo es un miembro de las especies de animales y plantas silvestres de diversos tipos que viven cerca y se benefician de la asociación con los seres humanos y sus hábitats artificiales. Por esta razón, los humanos los consideran plagas (Di Castri, Hansen y Debussche, 1990). Uno de los principales grupos taxonómicos considerado especie sinantrópica es el de los roedores, debido a que el orden Rodentia es el más abundante y diverso de los mamíferos (43 % del total de las especies de mamíferos) y sus especies se distribuyen en todos los continentes, excepto en la Antártida. En muchos lugares, los roedores viven en contacto cercano con poblaciones humanas, sus animales de granja y mascotas; y en otros, los roedores periurbanos son un nexo entre comunidades de vida silvestre y humanos, lo cual expone a los humanos a zoonosis que circulan en ecosistemas naturales (Meerburg, Singleton y Kijlstra, 2009).
Los roedores desempeñan un papel importante como transmisores de patógenos a humanos, entre los cuales se destacan dos vías de diseminación: la directa y la indirecta (figura 1). Dentro de los organismos patógenos se incluyen: virales (como Hantavirus), bacterianos (como Leptospira) y parasitarios (como Cryptosporidium) (tabla 2) (Meerburg, Singleton y Kijlstra, 2009).
FIGURA 1
VÍAS DE DISEMINACIÓN DE LAS ENFERMEDADES TRANSMITIDAS POR ROEDORES
Fuente: Soler-Tovar (2015).
TABLA 2
ENFERMEDADES Y ORGANISMOS PATÓGENOS TRANSMITIDOS POR ROEDORES
| Enfermedades (organismos patógenos) | ||
| Virus | Bacterias | Parásitos |
| Síndrome pulmonar por hantavirus (Bunyaviridae) | Leptospirosis (Leptospira spp.) | Toxoplasmosis (Toxoplasma gondii) |
| Síndrome renal con fiebre hemorrágica (Hantavirus, Bunyaviridae) | Enfermedad de Lyme (Borrelia burgdorferi) | Babesiosis (Babesia spp.) |
| Fiebre hemorrágica de Crimea-Congo (Nairovirus, Bunyaviridae) | Fiebre recurrente transmitida por garrapatas (Borrelia spp.) | Criptosporidiosis (Cryptosporidium spp.) |
| Enfermedad de Borna (Bornaviridae) | Tifus de las malezas (Orientia tsutsugamushi) | Enfermedad de Chagas (Trypanosoma cruzi) |
| Fiebre hemorrágica de Omsk (Flavivirus, Flaviviridae) | Tifus murino (Rickettsia typhi) | Leishmaniasis (Leishmania chagasi) |
| Enfermedad de la selva de Kyasanur (Flavivirus, Flaviviridae) | Tifus epidémico selvático (Rickettsia prowazekii) | Giardiasis (Giardia lamblia) |
| Enfermedad del virus Apoi (Flavivirus, Flaviviridae) | Tifus de garrapatas de Queensland (Rickettsia australis) | Teniasis (Taeniinae y Echinococcinae) |
| Fiebre manchada de las Montañas Rocallosas (Rickettsia rickettsii) | Rodentolepiasis (Rodentolepis) | |
| Rickettsiosis pustulosa (Rickettsia akari) | Echinococosis (Echinococcus multilocularis) | |
| Enfermedad por Bartonella | Esquistosomiasis (Schistosoma mansoni) | |
| Anaplasmosis granulocítica humana (Anaplasma phagocytophilum) | Fasciolosis humana (Fasciola hepatica y Fasciola gigantica) | |
| Fiebre Q (Coxiella burnetii) | Brachylaimiasis (Brachylaima cribbi) | |
| Salmonelosis (Salmonella enteriditis) | Alariasis (Alaria spp.) | |
| Campilobacteriosis (Campylobacter spp.) | Echinostomiasis (E. caproni) | |
| Tularemia (Francisella tularensis) | Trichinosis (Trichinella) | |
| E. coli 0157/VTEC | Capillariasis (C. hepatica) | |
| Plaga (Yersinia pestis) | Angiostrongilosis (Angiostrongylus cantonensis) | |
| Fiebre por mordedura de rata y fiebre de Haverhill (Streptobacillus moniliformis) | Toxascariasis (Toxascaris leonina) | |
| Listeriosis (Listeria monocytogenes) | Baylisascariasis (Baylisascaris procyonis) | |
| Aelurostrongilosis (Aelurostrongylus abstrusus) | ||
| Disentería amebiana (Entamoeba histolytica) | ||
| Neosporosis (Neospora caninum) |
Fuente: adaptado de Meerburg, Singleton y Kijlstra (2009).
Como se observa, los roedores están involucrados en la dinámica de transmisión de múltiples organismos patógenos, para lo cual autores como Meerburg, Singleton y Kijlstra (2009) han postulado modelos de enfermedad en dichos vertebrados. La densidad de las poblaciones de roedores depende de los recursos del hábitat, como el alimento —igualmente influenciados por las condiciones climáticas—, y la influencia de otras especies, como las predadoras de los roedores. El aumento de la enfermedad en humanos y animales depende del número de roedores infectados y la distancia entre estos y los humanos (figura 2).
FIGURA 2
MODELO DE ENFERMEDAD EN ROEDORES
Fuente: adaptado de Meerburg, Singleton y Kijlstra (2009).
Los estudios de ecología —principalmente urbana— en roedores se han desarrollado en las especies Rattus norvegicus y Rattus rattus, especies consideradas plagas por su alta prolificidad y amplia distribución en el mundo (Feng y Himsworth, 2013). Lo anterior se sustenta por los efectos de estos animales sobre los ecosistemas urbanos, que incluyen: el daño estructural, la contaminación de alimentos y la diseminación de enfermedades. Para entender las causas de estos efectos, se requiere abordar la ecología de los roedores, cuyos aspectos son la dinámica poblacional, su comportamiento, los movimientos poblacionales y las influencias ambientales (Feng y Himsworth, 2013).
Por otro lado, dentro del comportamiento de este grupo taxonómico se debe resaltar el alimenticio, ya que son crepusculares y prefieren zonas cerradas. Tienen neofobia, es decir, fuerte tendencia a evitar cosas nuevas, lo cual es un desafío para su control, por la novedad de algunos métodos en función de los elementos utilizados en sus ambientes. Además, sus interacciones sociales, debido a que tienen poco comportamiento cooperativo, son agonales, y su dominancia jerárquica es mixta (Feng y Himsworth, 2013).
Finalmente, se destacan los factores ambientales, como el clima y la estacionalidad, especialmente al comparar los climas templados con los tropicales, ya que en los climas fríos disminuyen la reproducción, con efectos sobre la dinámica poblacional. Además, en el ambiente urbano, los desechos se constituyen en la fuente de alimentación y las colonias tienen preferencia por edificaciones abandonadas (Feng y Himsworth, 2013).
Ecología de bacterias patógenas
Previamente se nombraron aspectos de la ecología de vertebrados (como los roedores). Ahora se destacan algunos aspectos de la ecología de bacterias patógenas, lo cual se desarrolla a través del género Leptospira.
En este sentido, autores como Lau (2009) y Lau y colaboradores (2010) han postulado modelos ecológicos para leptospirosis, que incluyen factores sociodemográficos, climáticos y de uso del suelo. La urbanización, la sobrepoblación, la pobreza, las altas tasas de personas sin hogar, el sida, el uso de drogas inyectables (Himsworth et al., 2013) y el desplazamiento son factores sociodemográficos. La lluvia, las inundaciones y los eventos extremos del clima son factores climáticos. Las ciudades, la vegetación, la agricultura, la irrigación, la deforestación y la minería son factores del uso del suelo. Las tres categorías de factores tienen efectos directos e indirectos en el ambiente de las leptospiras, los animales, (tanto huéspedes como reservorios), y los humanos.
Desde el punto de vista evolutivo y ecológico se habla de microdiversidad bacteriana, en la cual las diferentes poblaciones de bacterias saprófitas, patógenas y simbióticas (microbiota normal) conviven en una estrecha relación, definida tanto por su constitución genética como por las características y el manejo del ambiente, que influyen directamente en la estructura y composición de dichas poblaciones de bacterias (Schloter et al., 2000).
La microdiversidad bacteriana depende de las condiciones del hábitat (factores ecológicos). Aquí se hace la selección de las formas mejor adaptadas y, generalmente, la separación espacial influencia el agrupamiento específico, lo que conduce a una microevolución aislada. Lo anterior es más evidente en las poblaciones de bacterias de ambientes naturales. A partir del análisis del genoma de algunos microorganismos (como Helicobacter pylori y Escherichia coli) se han identificado posibles mecanismos de evolución molecular que conducen a mutaciones puntuales y por consiguiente al desarrollo de enzimas mutantes, que les permiten a las bacterias la supervivencia en diversos ambientes (Derne et al., 2011).
Por otro lado, Baranton y Old (1995) postulan que hablar sobre ecología de bacterias es referirse a su comportamiento. Por ejemplo, el género Leptospira incluye cepas saprófitas (L. biflexa) y patógenas (L. interrogans). Las saprófitas han sido aisladas de orina de diferentes vertebrados —desde anfibios hasta mamíferos—. Las cepas patógenas pueden, aparentemente, no exhibir patogenicidad. Las saprófitas se encuentran relacionadas de forma estrecha (antigénicamente) con grupos patógenos (usados por lo general en pruebas diagnósticas). Los estudios genómicos muestran que los criterios de patogenicidad no son absolutos y que las cepas saprófitas se agrupan de manera ocasional con genomoespecies patógenas (Cerqueira y Picardeau, 2009).
Desde el punto de vista ambiental, las especies de Leptospira se asocian con ambientes húmedos, en los cuales las cepas patógenas en condiciones de aguas estancadas o lodos pueden sobrevivir hasta por seis meses manteniendo su patogenicidad. En contraste, la patogenicidad rápidamente puede disminuir después de varios pasajes in vitro. Leptospira se encuentra en un amplio espectro de huéspedes, desde artrópodos hasta mamíferos; además, se ha llevado a cabo una coadaptación entre el huésped y Leptospira, desde hace miles o millones de años, lo cual ha traído infecciones asintomáticas y estados de portador, en el que este excreta la bacteria a través de la orina (Baranton y Old, 1995; Parker y Walker, 2011).
Ecología de Leptospira en roedores
Como se dijo atrás, los roedores (como Rattus spp.) son reservorios primarios en áreas urbanas de bacterias patógenas como Leptospira. Por esto resulta de interés estudiar la ecología de L. interrogans en R. norvegicus. Por ejemplo, Himsworth y colaboradores (2013) desarrollaron un estudio sobre la presencia de L. interrogans en muestras de riñones a partir de PCR y secuenciación. A través de un modelo multivariado pudieron predecir el estado de infección individual usando información estacional y morfométrica (como peso, sexo, madurez, etc.), unido al análisis espacial, en el que identificaron grupos de alta y baja prevalencia. De aquí se resalta que características como el peso, el incremento de la grasa interna y el número de heridas por mordeduras estaban asociadas significativamente con la infección por L. interrogans en ratas. Este hecho confirma que la estructura social y la interacción entre ratas influencian la transmisión de la bacteria.
Conclusiones
Al estudiar las zoonosis, es inevitable tratar el tema de la naturaleza antropogénica de los factores de riesgo que llevan a la aparición o persistencia de dichas enfermedades (Friend, 2006; Greger, 2007; Lloyd-Smith et al., 2009; Osofsky et al., 2005). Los humanos han alterado drásticamente los paisajes en los cuales otras especies y sus patógenos deben coexistir. Si los cambios en la actividad humana pueden causar nuevas enfermedades, otros cambios en las conductas humanas deben prevenir la aparición de otras enfermedades en el futuro. El reconocer que cerca de tres cuartas partes de las enfermedades emergentes se originan en el reino animal y que la separación entre la especie humana y las demás es artificial (Bose, 2008; Friend, 2006; Greger, 2007; Lloyd-Smith et al., 2009) permite aumentar el conocimiento de la conexión entre los disturbios ambientales y las enfermedades. De aquí se destaca que el concepto Una Salud no solo incluye la salud humana y animal, sino también la planetaria (Greger, 2007).
Para progresar en la lucha contra las enfermedades que se generan por sus alteraciones, se requiere una nueva generación de modelos que incluyan la historia de vida de los patógenos (Caron et al., 2010; Friend, 2006; Lloyd-Smith et al., 2009; Osofsky et al., 2005) —lo cual es poco entendido en condiciones como las del neotrópico (Montenegro et al., 2010; Soler-Tovar et al., 2010)— y que se integren de manera cruzada las especies de huéspedes y las disciplinas científicas (Anderson et al., 2010; Caron et al., 2010; Friend, 2006; Lloyd-Smith et al., 2009).
Definitivamente, el entendimiento de la interacción entre el ambiente, las poblaciones de roedores, las poblaciones de humanos, los vectores y los organismos patógenos permite la identificación de determinantes comunes de enfermedad en humanos. Las enfermedades asociadas a roedores (especialmente urbanos) son cada vez más comunes y más problemáticas, por el crecimiento de las ciudades. Aquí las poblaciones pobres se encuentran en mayor riesgo de enfermedades asociadas a los roedores, debido a que la pobreza crea un entorno que fomenta especies sinantrópicas y hace que las personas sean más vulnerables a las enfermedades (Himsworth et al., 2013).
El clima y la estacionalidad tienen un efecto significativo en las poblaciones de roedores y los agentes causantes de enfermedades que pueden llegar a transmitir. En esta instancia, el comportamiento de los roedores y sus patógenos zoonóticos determina el riesgo de transmisión de la enfermedad de los roedores a las personas. Además, los tipos de patógenos zoonóticos y el número de roedores infectados pueden variar notablemente, incluso a través de una distancia muy corta. En este sentido, es necesario el desarrollo de estudios locales para evaluar el riesgo de enfermedad. Si se considera que la mayoría de los microorganismos mencionados son peligrosos para humanos, con la excepción de la peste, ninguno de ellos causa enfermedad en roedores (Himsworth et al., 2013).
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