Читать книгу El búfalo de agua Tomo 1 - Eduardo Luis Maitret Collado - Страница 10

Formación y ruptura del vínculo madre-cría

Patricia Roldán-Santiago,

Herlinda Bonilla-Jaime,

Héctor Óscar Orozco-Gregorio,

Juan Manuel Vargas-Romero y

Luis Alberto de la Cruz-Cruz

Introducción

La interacción inmediata entre la madre y la cría después del parto y durante el período posparto influye en la supervi­vencia del recién nacido y, consecuentemente, en el rendimiento productivo y reproductivo en la unidad de producción animal[1]. Con esta interacción se forma un vínculo natural en el que la cría estará bajo el efecto de diversos mecanismos neurobiológicos, genéticos y conductuales de la madre[2]. Esta conexión se caracteriza por una interacción de larga duración y resistencia a las separaciones temporales[3]. El inicio de esta relación forma parte de una respuesta de comportamiento innata en las madres, mientras que en el neonato se establece a través de su capacidad de aprendizaje[4]. La madre será la encargada de proporcionar alimento, calor, refugio y protección en contra de los depredadores[2b], [5], mientras que el neonato se habituará paulatinamente a su nuevo ambiente extrauterino bajo los cuidados de su madre y mediante su capacidad para ingerir calostro de forma inmediata[6].

El vínculo permanecerá hasta que ocurra el destete natural, momento en el que la cría logra la independencia de la madre desde un punto de vista social y nutricional[7], [8]. No obstante, en los sistemas de producción bubalina la separación entre las crías y sus madres se hace artificialmente, es decir, que será el humano quien decida el momento en función del fin zootécnico en la unidad de producción. En el caso de las unidades de producción que se dedican a la lechería, el destete sucede en fechas muy cercanas al parto (cero a tres días), mientas que en los sistemas de producción de carne se realiza a una edad cercana al destete natural (seis a nueve meses). En cualquier caso, el destete se realiza de forma abrupta: los animales dejan de amamantarse de manera natural y se limita el contacto con sus madres, además de ser expuestos a una serie de estímulos novedosos[8b], [9]. Por estas razones, el destete puede considerarse uno de los períodos más estresantes tanto para los bucerros como para sus madres, lo que ocasionaría alteraciones en su comportamiento y en su bienestar[2c].

En este contexto, el objetivo del presente capítulo es describir los principales factores asociados al comportamiento maternal de la búfala y su bucerro, además de los efectos de la separación madre-cría, resaltando algunas estrategias para atenuar los efectos negativos del destete en sistemas de producción de leche y en sistemas de producción de carne.

Comportamiento preparto y parto en las búfalas

En búfalas el período de gestación dura alrededor de 310 días en comparación con el del ganado vacuno, que es de alrededor de 280 días[2d], [5b]. No obstante, la duración de la gestación en búfalas varía de acuerdo con la genética, por ejemplo, en búfalas de Sri Lanka se ha señalado que este período es más largo en comparación con las búfalas Murrah (316.3±6.5 versus 309.9±6.5 días). Por otro lado, en búfalas de India y Pakistán se encontró un promedio de 305-308 días, siendo de 7-10 días más corto que el de las búfalas egipcias (315-317 días)[10].

El parto es iniciado por el feto e involucra diferentes señales endócrinas y neurales que promueven la dilatación del cérvix, las contracciones miometriales y termina con la expulsión del feto y de las membranas placentarias (Figura 1 A-F), este proceso puede durar desde 302 hasta 509 minutos[11] (Cuadro 1) y se desarrolla principalmente en la noche o en las primeras horas del día. Las búfalas generalmente paren un bucerro y son pocas las oca­siones en las que ocurren partos gemelares[2e], [5c].

Figura 1. El parto en la búfala. Previo al evento se muestran inquietas, dismi­nuyen sus conductas de mantenimiento y aumentan las de nerviosismo o incomodidad

A)-D) Después de la fase de dilatación ocurre el proceso de expulsión del feto. Generalmente el feto mantienen una presentación longitudinal anterior, posición dorso sacra con la cabeza descansando sobre los miembros anteriores extendidos. E) y F) Cuidado y atención materna. Inmediatamente después de la segunda fase la madre lame, olfatea al bucerro e ingiere parte de las membranas fetales (conducta importante para la formación del vínculo materno). Fotografías: Álvaro Salas.

Cuadro 1. Fases del parto en búfalas

Fases del parto	Descripción	Duración
Dilatación del cérvix	Aumento de las contracciones uterinas entre 12-24 horas antes del parto. Se aprecian cambios conductuales relacionados con el nerviosismo e inquietud.Inicia con la dilatación del cérvix y termina con la observación y rotura de la membrana corioalantoidea.	De 35 hasta 128 minutos.El tiempo es mayor en búfalas primíparas que en multíparas.
Expulsión del feto	El feto se observa a través de la vulva. Las contracciones uterinas y movimientos del feto rompen la membrana amniótica favoreciendo la expulsión del feto. El cordón umbilical se rompe espontáneamente antes de que el bucerro alcance el piso.Inmediatamente después de la expulsión del feto ocurre la interacción entre la madre y su cría.	De 9 hasta 44 minutos.Puede extenderse a seis horas en búfalas primíparas.
Expulsión de membranas fetales	Expulsión de membranas fetales y descarga de loquios (contienen moco, sangre, restos de membranas fetales y tejido caruncular). La secreción de loquios continúa 6 días posparto en promedio (rango de 0-34 días).	De 271 hasta 544 minutos después de la expulsión del feto.

Fuente: Das, et al.[11b]

Los signos del parto y el comportamiento de aproximación al parto en búfalas son similares a los observados en las vacas. Estos incluyen cambios en los ligamentos pélvicos, aumento de tamaño de la vulva, edema vulvar, aumento de tamaño de la ubre y distención de los pezones[11c]. En cuanto a los cambios conductuales se observa una disminución en la frecuencia y volumen de alimentación, rumia y consumo de agua. Además, las búfalas incrementan la locomoción y los cambios de postura, los cuales incluyen caminar, levantarse, echarse, acicalarse y patear el suelo[12]; durante este período las hembras se observan y lamen constantemente los flancos. Cuando comienza el trabajo de parto y las contracciones uterinas, las hembras suelen levantar la cola, arquear el dorso y flexionar suavemente los corvejones[11d], estas conductas pueden deberse al dolor que producen las contracciones[11e] (Figura 1 A y B).

Momentos antes del parto, la búfala comienza a mostrarse inquieta, incluso se aparta del grupo aun cuando el espacio es suficiente, entonces comenzará el proceso de parto[2f], [5d]; con este distanciamiento del grupo se evitan perturbaciones causadas por otras hembras o por depredadores, además de facilitar las interacciones tempranas para el reconocimiento madre-cría que favorecerán el desarrollo y establecimiento del vínculo[13].

Formación del vínculo madre-cría

El comportamiento materno representa un proceso que depende de una interacción compleja entre factores genéticos, neuronales, humorales, sensoriales y de experiencia[14]. Apenas termina el parto las búfalas experimentan un período crítico en donde el vínculo madre-cría se establece a través del aprendizaje rápido, mediante habilidades cognitivas específicas[15]; por su parte, las crías identifican de forma innata los sonidos de su madre, ruidos que indican amenaza, vocalizaciones y expresiones del resto de sus congéneres. Este aprendizaje se conoce como impronta (imprinting), aquí ocurre una rápida formación de apego estrecho y permanente entre un animal (bucerro) y un objeto ambiental destacado (madre)[1b]. Las búfalas y sus bucerros establecen un vínculo duradero y mutuo poco después del parto[16], y si el contacto no se produce, la motivación maternal en la hembra tiende a desaparecer y no se expresa hasta que vuelve a parir. Por el contrario, si la cría y la madre están juntas, esta conducta se mantiene hasta el destete[17].

Los mecanismos responsables de la formación del vínculo madre-cría dependen de múltiples cambios internos que incluyen modificaciones en los niveles hormonales (estrógenos, prolactina y progesterona) (Cuadro 2) y cambios mecánicos (estimulación vagino-cervical). Para los efectos hormonales es importante señalar que el área preóptica medial (APOm) y el área tegmental ventral (ATV) están asociadas con las conductas de cuidado y de protección maternal. Por lo tanto, son si­tios clave donde las hormonas interactúan con los receptores hormonales para estimular el inicio del cuidado materno[13b]. En el caso de estímulos externos como los olores percibidos, estos tie­nen su efecto en el núcleo accumbens, región del cerebro asociada con la recompensa y la memoria interna.

Asimismo, neurohormonas como la oxitocina tienen su sitio de acción en el APOm y en el ATV, activando receptores en la estría terminal y amígdala[13c]. Entre los cambios hormonales se sabe que la concentración plasmática del 17 β estradiol aumenta marcadamente al final de la gestación en la mayoría de los mamíferos, lo que confirma que los estrógenos tienen una participación importante en el comportamiento materno[16b]. Adicionalmente, existen otras hormonas que se liberan a nivel sanguíneo y son fundamentales en la formación del vínculo madre-cría, como la prolactina, vasopresina y diversos opioides endógenos[3b].

Cuadro 2. Cambios hormonales en búfalas durante la gestación y el preparto

Hormonas	Gestación	Preparto
Progesterona	Plasma: 1-5 ng/mlLeche: 8.5 ng/ml↓ 12 y 20 días preparto	↓ Abrupta en el momento del parto.
17 β estradiol	14.8± 2.1 ng/ml durante los primeros 4 meses de gestación.↓ En los meses restantes (< 12 pg/ml).↑ En leche en el tercer trimestre de gestación (108.2±9.1 ng/ml).↑ En los días 241-243 de la gestación.	Alcanzan los niveles más altos al momento del parto.
Corticosteroides plasmáticos	Constantes durante la gestación (1.7+0.3 pg/ml).↑ En el día 12 preparto (5.3+1.8 ng/ml)	↑ En el momento pre parto (16.8+3.2 ng/ml).
Gonadotropinas plasmáticas	LH se mantiene con pocos cambios en la gestación (1-5 ng/ml). ↓ Lentamente del día 261 al 263 de la gestación.↓ FSH a los 8 meses en comparación con los 2 meses de gestación (15.66±1.09 versus 13,62±0,17 ng/ml, respectivamente).	Niveles de LH bajos al momento del parto.
Prostaglandinas plasmáticas	PGF se mantiene constante en la gestación y aumenta alrededor de 10 días antes del parto.	­↑ En el día 9, 54 h, 6 h y antes del parto (2.2±0.2, 4.9±0.4 y 9.6±1.2 ng/ml) antes del parto, respectivamente.
Prolactina	↑ En los últimos 7 días de gestación.	Se observa un pico un día antes del parto.

Fuente: Purohit[10b].

En relación con los estímulos mecánicos, estos tendrán un efecto en la liberación hormonal y sus consecuentes resultados, por ejemplo, la estimulación vagino-cervical que realiza el feto al pasar por el canal uterino, siendo uno de los principales estímulos mecánicos involucrados en el proceso de formación del vínculo madre-cría. Como resultado de esta estimulación, las neuronas del hipotálamo (proyecciones de la hipófisis posterior) liberan oxitocina en diversas regiones cerebrales[4b]. Asimismo, la estimulación vagino-cervical estimula la liberación de oxitocina y noradrenalina a nivel cerebral, y más concretamente, participan en la sensibilización del bulbo olfatorio. Por lo tanto, están implicadas en la memoria olfativa que permite a la madre recordar el olor de su cría[17b].

Durante la formación del vínculo madre-cría también existen factores externos que se expresan en comportamientos afiliativos tanto de la búfala como del bucerro (conducta de apego), estos se refuerzan de forma positiva a través del uso de los sentidos (olfato, gusto, vista y emisión de sonidos)[5e]. Se hablará de ellos más adelante.

Comportamiento epimelético de la búfala

El comportamiento epimelético se refiere al conjunto de actividades que se establecen entre la hembra y sus crías para lograr su cuidado y protección, este comportamiento comienza antes del parto, es más significativo y diverso durante la lactancia y termina con el destete. Esta conducta materna se puede dividir en dos etapas: la que manifiesta la hembra antes del parto y la que dirigirá después a las crías[18]. Justo después del parto, una de las actividades primordiales para las hembras mamíferas es proporcionar el calostro para satisfacer las necesidades inmunológicas, nutricionales y térmicas del recién nacido[19]. Un factor interesante a considerar es la diferencia entre las hembras adultas experimentadas y sensibilizadas hormonalmente, que actúan de manera distinta a las hembras que paren por primera vez (primíparas)[20].

Una vez que la cría ha atravesado el canal de parto y está fuera de la madre, esta comenzará a olfatearla y lamerla, con el objetivo de eliminar las membranas fetales y el líquido amniótico de su cuerpo. En un estudio realizado en Brasil se encontró que alrededor del 79 % de las búfalas lamen a sus bucerros inmediatamente después del parto, el 17 % dentro de los dos minutos posparto y solo el 5 % de las búfalas no lo hicieron[19b]. Regularmente el lamido de la madre hacia la cría tiene una secuencia que ocurre en el mismo orden, se inicia por la cabeza, tronco y finalmente se centra en la zona perineal orientando a la cría hacia la ubre[17c].

En un estudio reciente en India se observó que las búfalas dedican más tiempo a olfatear y lamer el cuerpo del bucerro (12.35 minutos), en especial el área anogenital (3.62 minutos) durante los primeros 30 minutos posparto, y a medida que se incrementa el tiempo estas conductas fueron disminuyendo hasta las 24 horas (3.78 y 1.34 minutos, respectivamente). Por el contrario, a mayor tiempo posparto aumentaron las actividades de mantenimiento (comer, rumiar, descansar, etc.). Además, se observó una correlación positiva entre el temperamento de la madre y el número de intentos de amamantamiento (0.43; P<0.05), así como en el intervalo entre el hallazgo del pezón y el amamantamiento (0.47: P<0.05), lo que indica que aquellas madres con mayor atención y protección a los bucerros dedican más tiempo a ayudarlos a levantarse y mamar lo más rápido posible[1c].

El lamido contribuye a que la cría se seque rápidamente, disminuyendo el riesgo de hipotermia (principalmente en climas fríos), además estimula el funcionamiento del sistema respiratorio, circulatorio, la eliminación de meconio y orina. Durante este período las búfalas permanecen de pie durante más tiempo para tener contacto cercano con sus crías, con el fin de reconocerlas y amamantarlas adecuadamente[21], [22]. Otra de las conductas observadas en las madres es la placentofagia, que consiste en consumir los restos placentarios momentos después del parto; la función de este comportamiento no se conoce con certeza, pero existen varias hipótesis al respecto.

Una de ellas establece que la placentofagia es una conducta de prevención contra los depredadores, puesto que permitiría eliminar una fuente de olores importante que podría atraerlos al lugar del parto; otra plantea que la placenta es una fuente de nutrientes y que aporta hormonas que facilitan la síntesis de leche; una tercera indica que puede disminuir el estrés y el dolor del parto sufrido por la hembra, debido a que podría potencializar el efecto de los opioides, ya que se ha demostrado que la placenta contiene un conjunto de moléculas que se conocen como «Factor placentario potenciador de los opioides» (POEF, por sus siglas en inglés), que actúa aumentando el efecto analgésico. De ahí que sea posible que esta sustancia esté relacionada con la disminución del dolor posparto[17d].

La ausencia de la placentofagia ha sido asociada con el rechazo de los bucerros por parte de la madre, además de la interrupción del lamido y olfateo de la cría. Por ejemplo, algunas situaciones estresantes en el momento del parto (presencia de perros, aves rapaces o personas que asustan a los animales) pueden obligar a la búfala a alejarse, provocando el rechazo posterior de los bucerros o disminuyendo el tiempo de atención a los neonatos. Asimismo, cuando el proceso de parto se lleva a cabo en corrales con mucho lodo (época de lluvia) o mucho estiércol debido a deficiencias en la limpieza, se puede ocasionar que los bucerros se ensucien y la madre confunda su olor evitando el lamido y olfateo de la cría, por lo que será necesario que el personal limpie al bucerro y que, posteriormente, lo coloque con su madre en un corral seco[23].

Por otro lado, se ha documentado que las hembras de condición corporal baja (delgadas) tienen mayor probabilidad de abandonar a sus crías[21b]. La adopción de otros bucerros por parte de las madres, antes del parto, también podría influir en el rechazo de la cría[21c]. Finalmente, las distocias y la baja vitalidad de los bucerros podrían causar el rechazo de sus madres[19c]. La inducción controlada del parto podría ser una herramienta muy útil para facilitar su observación, así como la detección y corrección de distocias, lo que reduciría las muertes perinatales de los bucerros. Previamente se ha informado que la aplicación de dexametasona combinada con cloprostenol a los 330 días de gestación en búfalas, provocó la inducción del parto entre las 12 y las 47 horas, disminuyendo la retención placentaria y la presencia de distocia. En el caso de los bucerros se observó mayor viabilidad en comparación con el grupo control[24].

Se ha establecido también que las hembras de ganado ovino y caprino presentan selectividad materna, que se refiere a que durante la formación del vínculo las madres solo alimentarán a su propia cría[14b]; sin embargo, las búfalas tienen un comportamiento diferente debido a que suelen «adoptar» o «permitir» el amamantamiento simultáneo por parte de múltiples crías no propias[20b], [25], incluso algunas búfalas proporcionan el mismo cuidado (lamer u oler) a los bucerros ajenos (Figura 2)[2g]. Este comportamiento fue denominado por Murphey, et al.[26] como aloamamantamiento, amamantamiento comunal o colectivo[26b]. Estudios previos han señalado que esta conducta puede asociarse con la falta de experiencia materna en hembras jóvenes, la identificación errónea de la madre por parte del bucerro, el robo de leche porque fueron rechazados por su madre o como consecuencia del hacinamiento en los sistemas de estabulación[2h], [6b], [27].

La conducta de aloamamantamiento en los búfalos resulta muy costosa para los sistemas de producción, aparentemente, ya que la leche de una madre que podría emplearse en la alimentación de su propio bucerro se distribuye a otros, generando una correlación negativa (r = -0.498, p<0.05) entre la aceptación de otros bucerros y la tasa de crecimiento del bucerro propio[28]. Adicionalmente, los bucerros podrían estar más expuestos a contraer lesiones resultantes del comportamiento agresivo de las búfalas que no los llegan a aceptar[29]. Sin embargo, algunos autores mencionan que el aloamamantamiento tiene un efecto positivo sobre la producción diaria y total de leche, ya que las búfalas que tienen esta conducta producen una mayor cantidad en comparación con las búfalas que no lo presentan[25b]. Esto sería útil, ya que si se identifica a las búfalas que son propensas a esta conducta podrían ser usadas como posibles nodrizas y así incrementar la supervivencia de los bucerros huérfanos[28b], además los excedentes de leche que reciben de otras hembras pueden mejorar el peso y proporcionar beneficios inmunológicos como consecuencia del contacto múltiple con otras madres[30] (Figura 3).

Figura 2. Amamantamiento comunal, grupal o aloamamantamiento

A) y B) Las búfalas en lactancia permiten que otros bucerros se alimenten de ellas. Fotografías: Luis Alberto de la Cruz-Cruz.

Figura 3. Sistema de crianza de bucerros con nodrizas en Costa Rica. Se recomienda que cada nodriza tenga entre dos y cuatro bucerros

Fotografía: Luis Alberto de la Cruz-Cruz.

Otro de los comportamientos maternos importantes es el cuidado y protección de la cría, reportes de Venezuela señalan que los búfalos domésticos muestran conductas defensivas similares a las de los búfalos silvestres, independientemente del tipo de sistema de crianza; así, cuando las crías están en peligro, las búfalas forman círculos a su alrededor y los machos se colocan frente a ese círculo manteniéndose vigilantes, actitud distinta a la que asumen los vacunos que más bien tienden a dispersarse[31].

En general, en las especies precociales los recién nacidos pueden seguir a sus madres poco después del nacimiento, claramente las crías nacen con sistemas motores y sensoriales relativamente maduros para levantarse y acompañar a sus madres, ya que naturalmente son especies gregarias que viven en grandes grupos que están en constante movimiento en busca de alimento[19d]. No obstante, las búfalas, al igual que los vacunos y otros ungulados silvestres, suelen esconder a los bucerros (Figura 4); se ha visto que las madres regresan por la noche o algunas veces durante el día para amamantarlos[5f], aunque en un estudio de Brasil se encontró que esta conducta de «esconderse» es principalmente a elección del bucerro[19e]. Por el contrario, en los pequeños rumiantes (especialmente en los ovinos) las madres sirven de guía para escapar del peligro o de situaciones de amenaza, por lo que se conocen como «especies seguidoras»[20c].

Se sabe que los terneros vacunos pueden reconocer a su madre a través de los sonidos que esta emite dentro de las primeras 24 horas, aunque en presencia de la madre los terneros no vocalizan con frecuencia debido, posiblemente, a una estrategia de supervivencia para evitar atraer depredadores[3c], lo que también se ha observado en los búfalos. Lo anterior se convierte en un problema cuando los búfalos se mantienen en condiciones de pastoreo continuo en grandes extensiones de terreno, ya que es necesario asegurarse que después del parto los bucerros ingieran calostro, además se debe dar atención y cuidado al ombligo, lo que se complica debido a esta conducta natural en la especie[23b].

Figura 4. Madre en vigilancia y bucerro escondido en la vegetación. Los bucerros permanecen quietos en un lugar mientras la madre se alimenta

Fotografía: Álvaro Salas.

Comportamiento et-epimelético del neonato

El comportamiento et-epimelético se define como la solicitud de cuidados de parte de la cría hacia la madre, estas llamadas serán diferentes dependiendo de la situación de la que se trate (hambre, extravío, presencia de un depredador, etc.). Debido a que después del nacimiento los neonatos bubalinos tendrán un ambiente extrauterino nuevo, su adaptación al entorno dependerá de la expresión de un comportamiento apropiado presentado por sí mismo y por su madre, este tipo de comportamiento será en gran medida el responsable de su supervivencia[22b]. Uno de los primeros que expresará la cría será el intentar ponerse de pie y tratar de mamar, mientras que la madre lo ayudará permaneciendo de pie de forma estática, permitiendo que el bucerro explore su cuerpo hasta llegar a la región de la ubre[2i], [19f].

En un estudio realizado con búfalas y sus bucerros de raza Nili- Ravi[1d] se observó que estos presentaron una secuencia definida de comportamientos después del nacimiento; en primer lugar los bucerros levantan la cabeza, después continúan con los miembros anteriores y posteriores y finalmente intentan ponerse de pie (Cuadro 3). Asimismo, se observó que aquellos bucerros producto de madres con una mayor conducta de atención y protección (definidas como agresivas) presentaron menor tiempo en casi todas las conductas evaluadas, excepto en el tiempo de levantar la cabeza, en los intentos por mamar y en los intentos por ponerse de pie, ya que estos indicadores fueron mayores en frecuencia en comparación con los bucerros producto de hembras con un temperamento menos agresivo[1e] (Cuadro 3).

Cuadro 3. Comportamiento de bucerros Nili-Ravi inmedia­tamente después del nacimiento y su relación con el temperamento de la madre

Conducta	Temperamento de la madre
Agresivas	Dóciles	Promedio
Levantamiento de cabeza (s)	36.76±0.77	29.25±4.81	34.36±3.61
Levantamiento de miembros anteriores (minutos)	18.88±1.28	21.25±1.57	19.64±1.01
Levantamiento de miembros posteriores (minutos)	25.06±1.22	29.31±1.40	26.36±1.00
Postura de pie (minutos)	43.95±2.68	53.03±3.04	46.86±2.20
Intentos para ponerse de pie (números)	34.24±2.09	32.63±3.52	33.72±1.78
Intentos de mamar (números)	10.01±2.07	19.47±8.25	13.04±3.02
Latencia desde el nacimiento hasta el amamantamiento (minutos)	130.88±7.81	142.30±10.66	134.54±6.28
Latencia del nacimiento hasta el hallazgo del pezón (minutos)	105.23±8.60	102.87±10.75	104.47±6.66
Latencia en encontrar la ubre y el pezón (minutos)	16.84±3.14	27.37±5.14	20.20±2.81
Latencia en encontrar el pezón y el amamantamiento (minutos)	9.96±2.08	19.47±8.25	13.00±3.02
Duración de actividad intentando mamar (minutos)	73.80±7.00	67.37±6.88	71.74±5.20

Fuente: Dubey, et al.[1f]

Las crías recién nacidas tienen poca energía disponible al momento del parto, por lo que es importante ingerir calostro dentro de las primeras dos horas de vida, además de que la ingesta de calostro es fundamental para permitir la transferencia de inmunidad pasiva. El amamantamiento efectivo durante las primeras horas de vida de la cría dependerá de la posición de la madre, debido a que ella facilitará la aproximación de la cría a la zona abdominal o inguinal y estimulará su conducta para que responda a diferentes estímulos táctiles, olfativos y térmicos que la conducirán a la glándula mamaria[17e].

En un estudio en Brasil se observó que el 80 % de los bucerros ingirieron calostro dentro de las primeras tres horas y se reportó que los bucerros ingirieron más calostro durante la mañana y posteriormente se mantuvieron escondidos en la vegetación durante las horas más calurosas del día, y por la tarde regresaron con la madre para amamantar[19g]. Lo anterior puede explicar que en grandes rumiantes como los vacunos y los búfalos se presenten bajas frecuencias de amamantamientos (3-10 veces/día), pero también presentan episodios más largos, entre 6 y 12 minutos en cada uno, en comparación con otras especies como los ovinos y equinos[17f], [32].

Debido al tipo de placentación de los búfalos (epiteliocorial), las crías nacen con una cantidad de anticuerpos poco significativa (hipogammaglobulinemia) y por lo tanto, dependen en gran medida de la absorción enteral eficiente de inmunoglobulinas a través del calostro[33]. Se ha demostrado que permitir el contacto entre la madre y su cría durante las primeras horas después del parto es esencial para el consumo de anticuerpos a través del calostro[34]. Por lo tanto, es importante considerar el tiempo desde el nacimiento hasta el consumo, algunos autores señalan que los bucerros deben ingerirlo dentro de los primeros 30 minutos después del nacimiento, sin embargo, se ha reportado que tardan en promedio dos horas, como se puede observar en el Cuadro 3, por lo que en los sistemas donde los bucerros se separan de sus madres inmediatamente después del nacimiento, deben recibir entre 4 y 6 litros de calostro durante las primeras seis horas[35], [36], [37].

Es probable que la capacidad de los mamíferos recién nacidos para identificar a su madre esté relacionada con las recompensas proporcionadas a través de sus cuidados, ya que la asociación de señales maternas con las recompensas proporciona la base para un vínculo temprano[38]. Por lo anterior, Grandinson[39] menciona que para asegurar un fuerte vínculo madre-cría y una buena expresión de los comportamientos maternos (lamido, amamantamiento y protección) se pueden recomendar períodos más largos de contacto entre la madre y su cría en la producción de leche.

Destete y ruptura del vínculo madre-cría

La intensidad del vínculo madre-cría aumentará desde el nacimiento hasta la lactancia, para después descender y desaparecer con el destete, por ello algunos autores mencionan que los períodos más largos de contacto entre madres y crías generarán un vínculo más fuerte, esto se puede observar en los sistemas de producción de carne, pero no en los sistemas de producción de leche[4c]. El destete natural en los mamíferos, incluido el búfalo de agua, implica dos procesos primordiales: la independencia alimenticia y social de la cría[17g]; estos procesos ocurren de manera natural entre los diez y doce meses en el ganado vacuno Bos indicus y Bos taurus[7b], [8c], lo que podría ser similar en los búfalos de agua[40].

El destete natural podría deberse a tres factores principales: 1) cuando la leche materna representa menos del 40 % de los requerimientos nutricionales de las cría; 2) la producción de lactasa disminuye en el intestino de las crías y el rumen contiene los microorganismos suficientes para degradar el material fibroso proveniente de las fuentes de forraje[15b], [41]; 3) una menor dependencia alimenticia resulta en amamantamientos menos duraderos y poco frecuentes, ocasionando una menor proximidad física con la madre y propiciando la separación social, así como la ruptura paulatina del vínculo con la madre[3d], [4d].

Estrés en el destete

El término estrés se refiere al estado fisiológico, conductual y emocional de un animal enfrentado a una situación ambiental que percibe como amenazante con respecto al funcionamiento de varios sistemas biológicos[42], [43], estas respuestas por efecto del destete ocurren tanto en las madres como en las crías[18b]. Durante el proceso del destete los animales pueden ser sometidos a múltiples prácticas que combinan una serie de cambios físicos y psicológicos causantes de estrés, entre los que se incluyen: separación abrupta de la madre generalmente a una edad más temprana en relación con la edad del destete natural, cambio abrupto de la dieta, mezcla con individuos desconocidos, prácticas de manejo de rutina (vacunación, desparasitación, marcaje, castración, descorne, entre otros), incremento del contacto humano negativo (golpes, uso de picana eléctrica y de elementos de arreo que causan dolor), transporte y la exposición a diferentes ambientes novedosos[3e], [8d], [42b], [44].

Estudios previos han indicado que una respuesta al estrés por efecto del destete conduce a la activación de mecanismos alostáticos como el eje Hipotalámo-Hipófisis-Adrenal (H-H-A) y a la estimulación del Sistema Nervioso Autónomo (SNA) como respuestas primarias[42c], [44b], y en consecuencia existen diversos eventos considerados respuestas secundarias que incluyen alteraciones de la frecuencia cardíaca, la respiración y la temperatura corporal, entre otros. Asimismo, ocurre la modificación de las concentraciones de varios metabolitos sanguíneos y cambios en su comportamiento[45], [46]. Si bien las respuestas al estrés son fundamentales para la supervivencia de los individuos, la exposición prolongada a factores estresantes o incluso la exposición corta a factores de alta intensidad pueden causar «costos biológicos», efectos sobre el bienestar animal y en el desempeño productivo del ganado, incluido el incremento de la morbilidad y mortalidad[42d].

El proceso de destete puede variar considerando el sistema productivo, el fin zootécnico y el nivel de tecnificación de la granja[47]. En el pasado, la crianza de búfalos se asociaba solo con áreas pantanosas, sistemas de pastoreo tradicionales y áreas con suelos pobres en los que predominan los pastos nativos, generalmente con bajo valor nutricional[48]; actualmente la cría de búfalos se realiza en sistemas de pastoreo y confinamiento en los que se emplean técnicas desarrolladas para el ganado lechero como estabulación total, ordeño mecánico dos veces al día, alimentación con concentrados y la crianza artificial de los bucerros[5g], [29b], [49]. Por lo tanto, todos los sistemas productivos aplicados a la crianza del ganado bubalino son similares a aquellos observados en el ganado vacuno para la producción de carne y leche.

Destete en sistemas de producción de leche

En países como India, Bulgaria e Italia la cría intensiva de búfalos generalmente está enfocada a la producción de leche, en estos sistemas los bucerros se separan de sus madres inmediatamente después de nacer, o bien a los pocos días del nacimiento, posteriormente son alimentados de forma artificial con leche o con lacto-reemplazadores[35b], [50]. En cuanto a las respuestas de estrés en estos sistemas, algunos autores han concluido que la separación inmediata de los bucerros y sus madres después del parto no representa ningún estímulo estresante en los bucerros, ya que se evita la formación del vínculo madre-cría y consecutivamente el estrés emocional después del destete[50b].

En contraste, estudios realizados por Singh, et al.[16c] evaluaron el efecto del destete inmediatamente después del parto y encontraron niveles de cortisol plasmático significativamente más altos en los bucerros destetados, en comparación con los que permanecieron con su madre (5.0 versus 3.82 ng/mL, respectivamente). En otro estudio realizado con bucerros de raza Mediterránea se encontró una mayor concentración de cortisol (2.51 µg/dl en promedio) en los que tenían nueve días de edad en comparación con los bucerros de 34, 70 y 148 días, debido probablemente a algunos eventos estresantes como el parto, la separación de la madre y cambios en el ambiente[51]. Lo anterior podría explicarse porque la formación del vínculo madre-cría puede ocurrir durante las primeras horas de vida y, por lo tanto, la separación permanente de la cría y la madre podría considerarse estresante[3f].

Por otro lado, se ha demostrado que la práctica de separación temprana en los bucerros podría tener otras consecuencias que impactan en su comportamiento, por ejemplo, los bucerros criados artificialmente —sin sus madres— ocasionalmente presentan mayores alteraciones conductuales, principalmente conductas redirigidas como la succión de objetos en el corral o de sus mismos compañeros. Los bucerros destetados tempranamente presentan succión cruzada, su duración es significativamente más larga que la del grupo de los bucerros lactantes (5.7 versus 2.4 minutos; P <0.05)[52]. La succión cruzada se ha definido como la succión de un individuo a otro en las orejas, cola, prepucio, pezones y otras partes del cuerpo; es considerada una redirección del comportamiento normal natural durante el amamantamiento directo de sus madres[52b] (Figura 5 A-D).

Figura 5. Conductas de succión cruzada en bucerros criados artificialmente

A)-C) Succión cruzada dirigida hacia diferentes regiones anatómicas de otros bucerros del grupo; D) Succión cruzada hacia las instalaciones. Fotografías: Luis Alberto de la Cruz-Cruz.

En algunos sistemas intensivos la alimentación se realiza en baldes, lo que incrementa el tiempo dedicado a estas conductas indeseables[53]. Estos comportamientos anormales pueden causar inflamación o lesiones en el bucerro receptor[29c]. Otros problemas en los bucerros separados inmediatamente después del parto son las bajas ganancias de peso, alteración del sistema inmune y altos índices de mortalidad, crecimiento irregular y retraso de la pubertad, todo ello en comparación con los bucerros destetados a edades posteriores[40b], [54].

Destete en los sistemas de producción de carne y doble propósito

En los sistemas de producción de carne se permite el amamantamiento continuo de los bucerros; de ahí que, generalmente, tengan un mayor aumento de peso corporal diario, menor incidencia de comportamientos anormales, mejor estado inmunológico y, por lo tanto, un mejor estado de salud en comparación con los bucerros destetados tempranamente[55]. En estos sistemas el destete es considerado como la separación total entre las crías y sus madres, esta práctica es realizada usualmente cuando los bucerros tienen alrededor de seis y diez meses de edad, con un peso superior a los 250 kilos[48b], similar a lo que ocurre con el ganado vacuno[3g]. En los sistemas de doble propósito los bucerros son utilizados como estímulo para favorecer la eyección de leche durante el ordeño, posteriormente son destetados entre los seis y doce meses de edad[56].

Se ha demostrado que cuando los bucerros se separan de su madre, al momento del destete manifiestan respuestas distintas de estrés, incluso cuando su edad es más cercana al destete natural, como se observó anteriormente en el ganado vacuno[57]. En el ganado de carne se ha demostrado que el destete abrupto, realizado a los seis meses de edad, genera incremento de los niveles plasmáticos de cortisol y norepinefrina[3h]. De acuerdo con Solano, et al.[58] las modificaciones de las respuestas fisiológicas de los terneros ocurren dentro de las primeras 24 horas después de la separación de sus madres. Al respecto, Perez-Torres, et al.[59] observaron que los cambios inducidos por las respuestas de estrés agudo en vacunos desa­parecen gradualmente a los tres o cuatro días de la separación. Por ello, estos resultados sugieren que los terneros y los bucerros se someten a un proceso de habituación después de la separación de sus madres[46b], [60], [61].

Después del destete abrupto en estos sistemas, los bucerros se observan más activos, es decir, muestran incremento en la locomoción y en las vocalizaciones, lo que implica que dediquen menos tiempo a pastorear, rumiar y descansar; por lo tanto, estos cambios conductuales podrían explicar la disminución del peso después del destete[41b]. En el caso del ganado vacuno se ha encontrado que las madres y sus terneros comienzan a caminar y a vocalizar inmediatamente después de la separación mutua alrededor de 10 minutos, pasan mucho tiempo bordeando los límites de separación intentando reunirse con sus terneros[62], este comportamiento se incrementa de forma considerable cuando los terneros se separan a una edad temprana (<2 meses), cuando el vínculo madre-cría es muy fuerte[3i]. Por lo tanto, se puede concluir que la motivación para mantener el vínculo social entre ambas partes va más allá de la obtención de leche por parte de la cría[3j].

Alternativas para reducir el estrés durante el destete

A nivel práctico existen protocolos utilizados para reducir el estrés y favorecer el bienestar de los bucerros recién destetados (Figura 6 A-D), estos han sido aplicados y probados ampliamente en los sistemas de producción en el ganado vacuno. Uno de estos métodos consiste en separar a las crías mediante una cerca lineal durante un período previo a la separación definitiva de sus madres, que generalmente es de 7-15 días[63], [64]. En este método se aprovecha la familiaridad ambiental y se permite el contacto visual, auditivo y olfativo de las crías, pero se evita el contacto táctil y el amamantamiento[60b]. Otro de los métodos consiste en colocar dispositivos nasales antiamamantamiento a los bucerros durante un período de 7-28 días previo a la separación final de sus madres, permitiendo el contacto social con ella y el consumo de alimento sólido y de agua, pero no el amamantamiento[60c]. Posteriormente, los dispositivos nasales son retirados y las crías son finalmente separadas de sus madres[3k][62b].

Figura 6. Métodos de destete en búfalos criados en sistemas para la producción de carne en pastoreo

A) Búfalas y bucerros previo al destete; B) Bucerros destetados de forma abrupta; C) Bucerros a los que se les colocaron dispositivos nasales antiamaman­tamiento; D) Bucerros separados de sus madres mediante una cerca lineal. Fotografías: Luis Alberto de la Cruz-Cruz.

Estudios con ganado vacuno han indicado que las estrategias de destete paulatino, en comparación con el destete abrupto (separación remota y definitiva de la madre en un momento determinado), presentan diferentes ventajas y desventajas; por ejemplo, a corto plazo pueden atenuar las respuestas fisiológicas y conductuales por efecto de la separación materna, mientras que el comportamiento productivo y los porcentajes de morbilidad y mortalidad pueden ser favorecidos a largo plazo[65]. Sin embargo, la disponibilidad de pasto y las instalaciones podrían ser consideradas restricciones para la adopción de cualquier estrategia de destete paulatino[66].

En un estudio reciente realizado en Egipto por Hassan, et al.[67] en el que se evaluó la implementación del método de separación mediante una cerca lineal después del nacimiento, se señaló que las búfalas que fueron separadas de sus bucerros mostraron mayor producción de leche durante ocho meses de lactancia y mayor concentración de nutrientes (grasa, lactosa, sólidos totales y sólidos no grasos), en comparación con las madres separadas de sus bucerros de forma abrupta. En el caso de los bucerros, se observó que aquellos separados mediante una cerca lineal mostraron mayor peso corporal que los destetados tradicionalmente: al destete, 3.5 meses de edad y 109.31 versus 99.23 kilos, respectivamente; a los seis meses de edad 155.47 versus 143.56 kilos, respectivamente. Asimismo, los bucerros separados mediante la cerca lineal presentaron mayores ganancias diarias de peso del nacimiento al destete (710 versus 620 gramos), del destete a los seis meses de edad (615 versus 5.91 gramos) y del parto hasta los seis meses de edad (670 versus 607 gramos), así como un mejor estatus inmunológico en comparación con los destetados de forma abrupta. Por lo que los autores concluyeron que el método de separación mediante una cerca puede ofrecer bene­ficios productivos e inmunológicos posiblemente asociados con la disminución del estrés, en comparación con el destete abrupto.

Por otro lado, en un estudio realizado en México por de la Cruz-Cruz[40c], [68], [69] con búfalos Murrah x Mestizo de 7-8 meses de edad destinados a la producción de carne, se compararon tres métodos de destete: el abrupto, con dispositivos nasales antiamamantamiento (colocados siete días antes de la separación definitiva de sus madres) y separación mediante una cerca lineal (alejados siete días antes de la separación definitiva de sus madres), así como un grupo de control en donde los bucerros se mantuvieron en contacto con la madre en todo momento. Los resultados indicaron que los bucerros destetados de forma abrupta presentaron altos niveles de cortisol (137.80 ng/ml), temperatura corporal (39.21 oC) y glucosa (129.88 mg/dL). Además se observó depresión marcada del pastoreo (29.16 %), rumia (9.3 %) e incremento de locomoción (29.23 %), desde el día cero hasta el día tres posdestete, en comparación con los otros grupos.

El uso de una cerca lineal para separar a los bucerros de sus madres ocasionó cambios fisiológicos y conductuales inmediatamente después de la separación, ya que los bucerros mostraron incremento de la frecuencia cardíaca, respiratoria, temperatura corporal, glucosa, así como en la locomoción y vocalizaciones en los días siete y seis previos a la separación definitiva de las madres. Los bucerros con los dispositivos nasales mostraron cambios conductuales, principalmente, después de la colocación de los dispositivos[61b], [69b].

En ambos grupos de destete paulatino se observó depresión del pastoreo y de la rumia del día siete al cuatro. Después de la separación final de las madres los bucerros con dispositivos nasales mostraron un alto número de vocalizaciones, incluso mayor que en el destete abrupto, así como incremento en la locomoción entre los días uno y dos posdestete. Uno de los problemas observados en los bucerros destetados con dispositivos fue la presencia de lesiones nasales de diferente gravedad, lo cual podría implicar un riesgo importante para el bienestar animal. En el caso del uso de una cerca lineal no se observaron cambios importantes después de la separación final de las madres, por lo tanto, su uso podría ser implementado en los sistemas de producción de carne[69c].

Conclusiones

La formación del vínculo madre-cría es importante para la supervivencia de los bucerros en la primera etapa de vida. Inmediatamente después del parto la madre debe proporcionar cuidado, protección y alimentación, mientras que el bucerro deberá levantarse rápidamente e ingerir calostro. La formación de este vínculo dependerá completamente del ser humano, debido a que el sistema de producción determinará las prácticas a las que serán sometidas las madres y sus crías. En aquellos sistemas orientados a la producción de leche, los bucerros son sepa­rados inmediatamente después del parto o a los pocos días de este, mientras que en los sistemas de producción de carne esto se lleva a cabo a una edad cercana al destete natural. Es necesaria la implementación de protocolos de destete adecuados que minimicen el estrés provocado en las madres y sus crías, además de aumentar los rendimientos productivos.

[1] [1b] [1c] [1d] [1e] [1f] Dubey, P., et al. «Post parturient neonatal behaviour and their relationship with maternal behaviour score, parity and sex in Surti buffaloes». Journal of Applied Animal Research, 2018; 46(1):360-364.

[2] [2b] [2c] [2d] [2e] [2f] [2g] [2h] [2i] Cruz-Cruz, L. A. de la, et al. «Comportamiento y bienestar del búfalo de agua». En Rojas, D., Velarde, A., Huertas-Canen, S. y Cajíao, M. N. (Eds.) Bienestar Animal. Una visión global en Iberoamérica. España: Elsevier, 2016, pp. 63-76.

[3] [3b] [3c] [3d] [3e] [3f] [3g] [3h] [3i] [3j] [3k] Enríquez, D., Hötzel, M. J. y Ungerfeld, R. «Minimising the stress of weaning of beef calves: a review». Acta Veterinaria Scandinavica, 2011; 53(1):28-28.

[4] [4b] [4c] [4d] Castanheira, M., et al. «Maternal offspring behaviour in Curraleiro Pé Duro naturalized cattle in Brazil». Revista Brasileira de Zootecnia, 2013; 42:584-591.

[5] [5b] [5c] [5d] [5e] [5f] [5g] Rosa, G. de, et al. «The welfare of dairy buffalo». Italian Journal of Animal Science, 2009; 8:103-116.

[6] [6b] Paranhos da Costa, M., Schmidek, A. y Toledo, L. Mother- Offspring Interactions in Zebu Cattle. Reproduction in Domestic Animals, 2008; 43(s2):213-216.

[7] [7b] Hötzel, M. J., Ungerfeld, R. y Quintans, G. «Behavioural responses of 6-month-old beef calves prevented from suckling: influence of dams milk yield». Animal Production Science, 2010; 50(10):909-915.

[8] [8b] [8c] [8d] Lynch, E., McGee, M. y Earley, B. «Weaning management of beef calves with implications for animal health and welfare». Journal of Applied Animal Research, 2019; 47(1):167-175.

[9] Stěhulová, I., Valníčková, B., Šárová, R. y Špinka, M. «Weaning reactions in beef cattle are adaptively adjusted to the state of the cow and the calf». Journal of Animal Science, 2017; 95(3):1023-1029.

[10] [10b] Purohit, G. N. «Gestation and fetal development in the buffalo». En Purohit, G. N. (Ed.) Bubaline Theriogenology. International Veterinary Information Service Ithaca. New York, 2020, pp. 119-147.

[11] [11b] [11c] [11d] [11e] Das, G. K., Kumar, A., Dangi, S. S. y Khan, F. A. «Partirition and puerperium in the buffalo». En Purohit, G. N. (Ed.) Bubaline Theriogenology. International Veterinary Information Service Ithaca New York, 2020, pp. 238-251.

[12] Lidfors, L. M., et al. «Behaviour at calving and choice of calving place in cattle kept in different environments». Applied Animal Behaviour Science, 1994; 42(1):11-28.

[13] [13b] [13c] Pérez-Torres, L. I. Particularidades del comportamiento materno y neonatal de ovinos y bovinos en el trópico. [Tesis de doctorado]. Facultad de Ciencias Agropecuarias. Universidad Autónoma de Morelos, 2019, pp. 157.

[14] [14b] Mora-Medina, P., et al. «Metabolic changes during brief periods of ewe–lamb separation at different ages». Animal Production Science, 2018; 58(7):1297-1306.

[15] [15b] Gordon, I. Controlled Reproduction in Cattle & Buffaloes. CAB International. Willingford, UK, 1996:432-66.

[16] [16b] [16c] Singh, P. K., Kamboj, M. L., Chandra, S. y Singh, R. K. «Effect of calf suckling dummy calf used and weaning on milk ejection stimuli and milk yield of Murrah buffaloes». Journal of Pharmacognosy and Phytochemistry, 2017; 6(1012-1015).

[17] [17b] [17c] [17d] [17e] [17f] [17g] Manteca, V. X. «Comportamiento maternal». En Manteca V, X. (Ed.) Etología Veterinaria. España: Multimédica Ediciones Veterinarias, 2017, pp. 277-299.

[18] [18b] Kumar, A. et al. «Performance of Murrah buffalo and their calves under weaning and suckling system». International Journal of Current Microbiology and Applied Sciences, 2017; 6:2452-2459.

[19] [19b] [19c] [19d] [19e] [19f] [19g] Neves, A. D. Comportamento materno-filial em búfalos (Bubalus bubalis) nas primeiras horas após o parto. [Mestre em Zootecnia]. Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias câmpus de Jaboticabal. Universidade Estadual Paulista «Julio de Mesquita Filho», 2009, pp. 70.

[20] [20b] [20c] Drescher, K. y Roa, A. N. Comportamiento materno-filial de grandes rumiantes en el trópico. Mundo Pecuario, 2012; VIII (2):86-94.

[21] [21b] [21c] Gusmão-Couto, A. Ordenha sem bezerro ao pé em bubalinos. Brasil: Gráfica Jaraguá, 2019.

[22] [22b] Usmani, R., Dailey, R. y Inskeep, E. «Effects of limited suckling and varying prepartum nutrition on postpartum reproductive traits of milked buffaloes». Journal of Dairy Science, 1990; 73(6):1564-1570.

[23] [23b] Gusmão-Couto, A. Etología: Un estudio del comportamiento de búfalas, con el objetivo de aumentar la producción de leche. Tecnología en Marcha, 2011; 24:60-70.

[24] Rabidas, S. K., Gofur, M. R., Juyena, N. S., y Alam, M. G. «Controlled induction of parturition in the dairy buffaloes: an approach of success of buffalo breeding farm in Bangladesh». Asian Journal of Animal Sciences, 2015; 9:241-247.

[25] [25b] Oliveira, A. F., Quirino, C. y Bastos, R. «Effect of nursing behaviour, sex of the calf, and parity order on milk production of buffaloes». Revista Colombiana de Ciencias Pecuarias, 2017; 30(30):30-38.

[26] [26b] Murphey, R. M., Souza, L., Duarte, M. y Paranhos da Costa, M. «Communal suckling in water buffalo (Bubalus bubalis)». Applied Animal Behaviour Science, 1991; 28(4):341-352.

[27] Murphey, R. M., Paranhos da Costa, M. J. R., Gómez da Silva, R. y de Souza, R. «Allonursing in river buffalo (Bubalus bubalis): nepotism, incompetence, or thievery?» Animal Behaviour, 1995; 49(6):1611-1616.

[28] [28b] Paranhos da Costa, M. J. R., Andriolo, A., de Oliveira, J. F. S. y Schmidek, W. R. «Suckling and allosuckling in river buffalo calves and its relation with weight gain». Applied Animal Behaviour Science, 2000; 66(1):1-10.

[29] [29b] [29c] Napolitano, F., et al. «The behaviour and welfare of buffaloes (Bubalus bubalis) in modern dairy enterprises». Animal, 2013; 7(10):1704-1713.

[30] Víchová, J. y Bartoš, L. «Allosuckling in cattle: Gain or compensation?» Applied Animal Behaviour Science, 2005; 94(3):223-235.

[31] Hoogesteijn, R. y Hoogesteijn, A. «Conflicts between cattle ranching and large predators in Venezuela: could use of water buffalo facilitate felid conservation?» Oryx, 2008; 42(1):132-138.

[32] Costa, J. H. C., von Keyserlingk, M. A. G. y Weary, D. M. «Invited review: Effects of group housing of dairy calves on behavior, cognition, performance and health». Journal of Dairy Science, 2016; 99(4):2453-2467.

[33] Hedegaard, C. J. y Heegaard, P. M. H. «Passive immunisation, an old idea revisited: Basic principles and application to modern animal production systems». Veterinary Immunology and Immunopathology, 2016; 174:50-63.

[34] Paranhos da Costa, M. J. R., Galvão de Albuquerque, L., Eler, J. P., y de Vasconcelos, J. A. «Suckling behaviour of Nelore, Gir and Caracu calves and their crosses». Applied Animal Behaviour Science, 2006; 101(3-4):276-287.

[35] [35b] Bharti, P., et al. «Effect of weaning age on growth measurements and sero-biochemical parameters in Murrah buffalo calves». Indian Journal of Animal Sciences, 2018; 88:1305-1309.

[36] Bharti, P., et al. «Effect of lactation order on morphological traits of teat and udder in Murrah buffaloes». Journal of Animal Research, 2015; 5(3):561-565.

[37] Bharti, P. K., et al. «Impact of weaning age on post-partum reproductive performance and stress level in Murrah buffaloes». Indian Journal of Animal Sciences, 2017; 87(4):432-434.

[38] Napolitano, F., Rosa, G. y Sevi, A. «Welfare implications of artificial rearing and early weaning in sheep». Applied Animal Behaviour Science, 2008; 110(1-2):58-72.

[39] Grandinson, K. «Genetic background of maternal behaviour and its relation to offspring survival». Livestock Production Science, 2005; 93(1):43-50.

[40] [40b] [40c] Cruz-Cruz, L. A. de la, et al. «Effects of weaning on the stress responses and productivity of water buffalo in different breeding systems: A review». Livestock Science, 2019; 226:73-81.

[41] [41b] Alvez, P., Quintans, G., Hötzel, M. J. y Ungerfeld, R. «Two-step weaning in beef calves: permanence of nose flaps for 7 or 21 days does not influence the behaviour response». Animal Production Science, 2016; 56(5):866-870.

[42] [42b] [42c] [42d] Chen, Y., Arsenault, R., Napper, S. y Griebel, P. «Models and methods to investigate acute stress responses in cattle». Animals, 2015; 15(4):1268–1295.

[43] Tilbrook, A. J. y Ralph, C. R. «Hormones, stress and the welfare of animals». Animal Production Science, 2018; 58(3):408-415.

[44] [44b] O’Loughlin, A., McGee, M., Doyle, S. y Earley, B. «Biomarker responses to weaning stress in beef calves». Research in Veterinary Science, 2014; 97(2):458-463.

[45] Fazio, F., et al. «Evaluation of secondary stress biomarkers during road transport in rabbit». Livestock Science, 2015; 173:106-110.

[46] [46b] Acevedo, N. et al. «Effect of restricted suckling or temporal weaning on some physiological and behavioural stress parameters in Zebu cattle (Bos indicus)». Asian-Australasian Journal of Animal Sciences, 2005; 18(8):1176-1181.

[47] Bharti, P. K., et al. «Effect of weaning age on health of Murrah buffalo calves». Indian Journal of Animal Sciences, 2015; 85(12):1370-1374.

[48] [48b] López, J. R., Elías, A. y Delgado, D. «El sistema de alimentación de bucerros. Su influencia en la eficiencia de la especie». Revista Cubana de Ciencia Agrícola, 2008; 42:229-234.

[49] Grasso, F., et al. «Welfare of buffalo heifers in relation to feeding and space allowance». Italian Journal of Animal Science, 2003; 2:148-150.

[50] [50b] Gudev, D., Ralcheva, S., Yanchev, I. y Moneva, P. «Effect of weaning on some plasma metabolites in buffalo calves fed diets with or without supplemental chromium picolinate». Italian Journal of Animal Science, 2007; 6(sup2):547-550.

[51] Fagiolo, A., et al. «Haematochemical and hormonal parameters re­lated to buffalo calves welfare». Buffalo Bulletin, 2013; 32:1131-1135.

[52] [52b] Kumar, A. Influence of Weaning on the Performance and Behaviour of Calves and their Dams in Murrah Buffaloes. [Ph. D. Thesis]. National Dairy Research Institute (NDRI). Deemed University, Karnal, 2014.

[53] Singh, P. K., et al. «Influence of weaning on growth, health and behaviour of Buffalo (Bubalus bubalis) calves». Indian Journal of Animal Research, 2018; 3546:1-5.

[54] Vecchio, D., et al. «Effects of milk feeding, frequency and concentration on weaning and buffalo (Bubalus bubalis) calf growth, health and behaviour». Tropical Animal Health and Production, 2013; 45(8):1697-1702.

[55] Kamboj, M. y Kumar, A. «Effect of weaning on performance and behaviour of calves and their dams in dairy cows - A review». Indian Journal of Animal Sciences, 2013; 83:991-997.

[56] Khan, Z., Khan, S., Ahmad, N. y Raziq, A. «Investigation of mortality incidence and managemental practices in buffalo calves at commercial dairy farms in Peshawar city». Journal of Agricultural, Biological and Environmental Statistics, 2007; 2:16-22.

[57] Weary, D., Jasper, J. y Hötzel, M. J. «Understanding weaning stress». Applied Animal Behaviour Science, 2008; 110:24-41.

[58] Solano, J., Orihuela, A., Galina, C. S. y Aguirre V. «A note on behavioral responses to brief cow-calf separation and reunion in cattle (Bos indicus)». Journal of Veterinary Behavior, 2007; 2(1):10-14.

[59] Pérez-Torres, L. I., et al. «Effect of different periods of maternal deprivation on behavioral and cortisol responses at weaning and subsequent growth rate in zebu (Bos indicus) type cattle». Livestock Science, 2017; 197:17-21.

[60] [60b] [60c] Orihuela, A. y Galina, C. S. «Effects of separation of cows and calves on reproductive performance and animal welfare in tropical beef cattle». Animals, 2019; 9(5):223.

[61] [61b] Cruz-Cruz, L. A. de la, et al. «Physiological responses in weaned water buffalo calves with different separation strategies». Livestock Science, 2020; 231:103892.

[62] [62b] Ungerfeld, R., Quintans, G. y Hötzel, M. J. «Minimizing cows’ stress when calves were early weaned using the two-step method with nose flaps». Animal, 2016; 10(11):1871-1876.

[63] Enríquez, D. H., et al. «The effects of alternative weaning methods on behaviour in beef calves». Livestock Science, 2010; 128(1):20-27.

[64] Price, E., et al. «Fenceline contact of beef calves with their dams at weaning reduces the negative effects of separation on behavior and growth rate». Journal of Animal Science, 2003; 81(1):116-21.

[65] Wilson, B. K., Richards, C. J., Step, D. L. y Krehbiel, C. R. «Beef species symposium: Best management practices for newly weaned calves for improved health and well-being». Journal of Animal Science, 2017; 95(5):2170-2182.

[66] Moggy, M. A., et al. «Management practices associated with stress in cattle on western Canadian cow–calf operations: A mixed methods study». Journal of Animal Science, 2017; 95(4):1836-1844.

[67] Hassan, T. M. M., Mahmoud, M. S. H., Soliman, A. S. M. y El- Mahdy, M. R. «Effect of fence-line weaning on Egyptian buffaloes milk production and growth performance of their calves». Slovak Journal of Animal Science, 2019; 52(3):134-146.

[68] Cruz-Cruz, L. A. de la. Efecto del protocolo de destete en el bienestar del búfalo de agua: respuesta fisiológica, metabólica y conductual. [Ph. D. Doctorado en Ciencias Biológicas y de la Salud]. Universidad Autónoma Metropolitana, Ciudad de México, 2020. pp. 187.

[69] [69b] [69c] Cruz-Cruz, L. A. de la., et al. «Effect of three weaning methods on behavioral, cortisol and weight in buffalo calves». Animal Production Science, 2021; AN20325. In press.