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Оглавление5. Nosokomiale Infektionen durch kontaminierte Flächen
Günter Kampf, Axel Kramer
Die Bedeutung unbelebter Flächen als Quelle nosokomialer Infektionen ist wissenschaftlich weniger umfangreich untersucht. Auch deshalb ist die Bedeutung kontaminierter Flächen als allgemeine Quelle für nosokomiale Infektionen umstritten (22). Auf einer chirurgischen Intensivstation wurde mit S. aureus, MRSA und KNS vereinzelt nachgewiesen, dass es eine klonale Identität zwischen Patienten- und Flächenisolaten gibt, was für die Autoren auf eine Übertragung in beide Richtungen hinweist (45). Studien zum Einfluss der Flächenreinigung und -desinfektion auf die Inzidenz nosokomialer Infektionen sind bislang jedoch eine Ausnahme (20). Bereits in 2004 wurde in einer ersten systematischen Literaturrecherche festgestellt, dass bis dahin keine randomisierten kontrollierten Studien veröffentlicht waren, aus denen ein Gesundheitsnutzen für den Patienten abzuleiten wäre (15). Ein ähnliches Ergebnis wurde 2015 veröffentlicht (20). Und doch liegen einige Erkenntnisse vor, aus denen eine gezielte Flächendesinfektion in ausgewählten Situationen wie Ausbrüchen befürwortet werden kann (41).
5.1. Risiko: vorherige Zimmerbelegung
In verschiedenen Studien konnte nachgewiesen werden, dass bei einer Vorbelegung des Zimmers durch Patienten mit einem bestimmten Krankheitserreger das Risiko für den neuen Patienten höher sein kann, diesen Krankheitserreger zu akquirieren (1). In einigen Studien konnte das erhöhte Risiko quantifiziert werden. So war es bei MRSA 1,3-fach bis 1,4-fach höher, bei VRE 1,4-fach bis 3,8-fach höher, bei P. aeruginosa 2,3-fach höher, bei C. difficile 2,6-fach höher und bei A. baumannii 4,2-fach höher (8, 13, 18, 23, 29, 33, 39).
Zunächst ist die naheliegende Erklärung das Vorhandensein einer persistierenden Kontamination der Flächen in diesem Zimmer, möglicherweise durch eine unzureichende Schlussdesinfektion. Doch eine genauere Betrachtung des jeweiligen Studiendesigns zeigt, dass diese Erklärung nicht sauber belegt ist und deshalb falsch sein kann.
Lediglich in einer Studie wurde für 58 % der Isolate von 57 Patienten belegt, dass die Fläche des Zimmers bei Belegung und der neue Patient mit demselben Klon der jeweiligen Spezies kolonisiert war (8). In den anderen Studien wurde dieser Zusammenhang nicht untersucht, so dass der Beleg der klonalen Identität und somit der Beleg der Übertragung in der Mehrzahl der Studien fehlt. Allerdings wurde in fünf der sechs Studien sichergestellt, dass der Folgepatient bei der Aufnahme auf die Station für die jeweilige Spezies negativ war, nur in einer Studie fehlt dieser Nachweis (39). Und es wurde nur in einer der sechs Studien der Indikatorkeim auf den Flächen vor der neuen Belegung des Zimmers nachgewiesen (18), so dass der Beleg für die Flächen als Quelle für die neue Kolonisation mehrheitlich nicht erbracht wurde.
Zwei der Studien weisen auf andere Erklärungen hin. So erhielten in einer Studie die neu besiedelten Patienten signifikant häufiger Antibiotika, was als Erklärung für die neue Besiedlung mit MRSA und VRE durchaus in Betracht gezogen werden kann (18). In einer anderen Studie waren die Patienten, die MRSA oder VRE erworben hatten, im Vergleich zu den Kontrollpatienten vor der Verlegung auf die Intensivstation bereits signifikant länger im Krankenhaus gewesen (23). Auch das wurde als unabhängiger Risikofaktor erkannt und beschrieben. Somit gibt es zwar Hinweise für einzelne Spezies, dass eine verbliebene Kontamination der Flächen für das Akquirieren derselben Spezies durch den nächsten Patienten eine Rolle spielen kann, doch darüber hinaus kommen weitere plausible Erklärungen für die Besiedlung bzw. Infektion der nächsten Patienten in Betracht.
5.2. Vermutete Quelle für Ausbrüche
In einigen Studien wurden Flächen als mögliche oder wahrscheinliche Quelle für Ausbrüche mit verschiedenen Infektionserregern beschrieben. Dabei konnte der Ausbruch meist beendet werden, wenn die Flächendesinfektion bzw. -reinigung intensiviert wurde, was in der Folge zur Fläche als vermuteter Quelle führte. Im häuslichen Umfeld ohne tägliche Reinigung oder Desinfektion der Flächen waren wiederholte Infektionen durch MRSA etwa doppelt so häufig, wenn das Bakterium auf Haushaltsflächen nachgewiesen wurde (Tabelle 5.1). Infektionen durch M. abscessus werden möglicherweise ebenfalls über unbelebte Flächen übertragen, vor allem bei Patienten mit zystischer Fibrose (6).
5.3. Effekt auf nosokomiale Infektionen
5.3.1. Anwendung auf Fußböden
In vier Studien wurde untersucht, ob die Desinfektion von Fußböden auf Akutstationen, Intensivstationen, OP-Sälen der Augenheilkunde bzw. regulären Stationen die Rate nosokomialer Infektionen senken kann. In keiner der Studien wurde eine signifikante Reduktion nachgewiesen (Tabelle 5.2).
Tabelle 5.1: Ausbruchsbeschreibungen mit der Kontamination von Flächen im Patientenumfeld als vermuteter Quelle; NI = nosokomiale Infektion; CDI = C. difficile-Infektion.
5.3.2. Anwendung in Patientenzimmern
Für die routinemäßige Flächendesinfektion in Patientenzimmern fanden sich insgesamt sechs Studien (Tabelle 5.3). In der ersten Studie wurde in den Bereichen der Knochenmarktransplantation (293 Patienten), der neurochirurgischen Intensivstation (1.278 Patienten) sowie der Inneren Medizin (2.881 Patienten) routinemäßig die Flächendesinfektion mit Flächendesinfektionsmitteln aus QAV-Basis behandelt. Wenn bei einem Patienten das Toxin von C. difficile nachgewiesen wurde, kam Natriumhypochlorit (1: 10) zur Anwendung. Nur im Bereich der Knochenmarktransplantation wurde dadurch die Rate von C. difficile-Infektionen signifikant reduziert (30).
In der zweiten Studie wurde bei 22.231 Patienten auf Stationen der Inneren Medizin sowie Intensivtherapie die Rate der Kolonisation oder Sepsis mit VRE oder MRSA sowie der C. difficile-Infektion (CDI) bestimmt. Nur bei CDI-Patienten wurde Natriumhypochlorit verwendet. In der zweiten Studienphase kam Wasserstoffperoxid zur routinemäßigen Desinfektion zum Einsatz. Die Rate nosokomialer Infektionen ging zurück, der Unterschied war jedoch nicht signifikant (5).
In der dritten Studie wurde auf Intensivstationen von zwei Kliniken an 2.583 Patienten untersucht, ob sich die Rate der MRSA-Akquisition durch die zusätzliche zweimal tägliche Reinigung der Handkontaktflächen mit getränkten Tüchern reduzieren lässt (Kupferlösung; 150 mg/l). In beiden Kliniken wurde kein signifikanter Unterschied festgestellt (46).
Tabelle 5.2: Ergebnisse aus Studien zum Einfluss der Desinfektion von Fußböden auf nosokomiale Infektionen; *kein signifikanter Unterschied; **vier Monate; ***ein Monat; ****drei Monate; NI = nosokomiale Infektion.
Tabelle 5.3: Ergebnisse aus Studien zum Einfluss der Desinfektion von Flächen in Patientenzimmern auf die Rate nosokomialer Infektionen; *pro 1.000 Patiententage; **signifikanter Unterschied; ***kein signifikanter Unterschied; ****bei CDI-Patienten: täglicher Gebrauch von Natriumhypochlorit; *****plus Schulung zur Kontaktisolierung, Tragen von Handschuhen und Schutzkitteln sowie Erinnerungen zur Händehygiene; NI = nosokomiale Infektion; ITS = Intensivstation; CDI = C. difficile-Infektion.
In der vierten Studie wurden in 15 Kliniken Tücher zur Flächendesinfektion verwendet, die mit Natriumhypochlorit getränkt waren. Durch Monitoring und Feedback wurde versucht, die Qualität von Reinigung und Desinfektion zu verbessern und dadurch die Rate an CDI zu senken. Es gab jedoch keinen signifikanten Unterschied (35).
Auf Intensivstationen der Inneren Medizin wurde in vier Phasen untersucht, ob durch die Verbesserung der Qualität von Reinigung und Desinfektion die Rate der Kolonisation mit VRE gesenkt werden kann. In allen Bereichen wurden routinemäßig ein Produkt auf QAV-Basis eingesetzt. In der ersten Phase mit 146 Patienten wurde festgestellt, dass die Reinigung oft unvollständig ist. In der zweiten Phase mit 136 Patienten wurde täglich gereinigt sowie geschult. Die dritte Phase mit 157 Patienten war eine Kontrollphase ohne Intervention. In der vierten Phase mit 244 Patienten wurde zusätzlich eine Kampagne zur Verbesserung der Händehygiene durchgeführt. Die Rate der Kolonisation mit VRE ging von 33,5 (Phase 1) über 16,8 (Phase 2) und 12,1 (Phase 3) auf 10,4 zurück (Phase 4). Der Unterschied zwischen allen vier Phasen war signifikant (21).
In der sechsten Studie wurde an Patienten der internistischen Intensivstation die Rate an CDI gemessen, auch wenn kein Natriumhypochlorit (1: 10) zur Flächendesinfektion verwendet wurde, sondern Schulungen zur Kontaktisolierung, zum Tragen von Handschuhen und Schutzkitteln sowie Erinnerungen zur Händehygiene implementiert wurden. Die Rate an CDI ging etwas zurück (2,1 versus 5,8 Fälle pro 1.000 Patiententage), der Unterschied war jedoch nicht signifikant.
Auf der Knochenmarktransplantation wurde im Rahmen der Intervention Natriumhypochlorit (1: 10) zur Flächendesinfektion verwendet. Darüber hinaus wurden ebenfalls Schulungen zur Kontaktisolierung, zum Tragen von Handschuhen und Schutzkitteln sowie Erinnerungen zur Händehygiene implementiert. Hier ging die Rate an CDI ebenfalls etwas zurück (4,2 versus 8,0 Fälle pro 1.000 Patiententage), der Unterschied war nicht signifikant (4).
Tabelle 5.4: Ergebnisse einer Studie zum Einfluss der Schlussdesinfektion von Zimmern mit MRSA, VRE, C. difficile bzw. MDR A. baumannii-Patienten auf nosokomiale Infektionen (3); *jeweils sieben Monate; **pro 1.000 Patiententage; ***signifikanter Unterschied; ****kein signifikanter Unterschied; NI = nosokomiale Infektion.
5.3.3. Schlussdesinfektion
Im Vergleich von vier Verfahren zur Schlussdesinfektion von Zimmern mit MRSA, VRE, C. difficile bzw. MDR A. baumannii-Patienten war lediglich durch die zusätzliche Anwendung von UVC bei regulärer Flächendesinfektion mit einem QAV-basierten Produkt eine signifikant niedrigere Übertragungs- bzw. Infektionsrate zu sehen (Tabelle 5.4).
5.3.4. Anwendung auf der gesamten Station
In einigen Studien wird der Effekt bei Anwendung auf den gesamten Stationen untersucht (Tabelle 5.5). Durch eine multimodale Intervention zur Verbesserung der routinemäßigen Flächenreinigung und -desinfektion wurde auf Intensivstationen eine signifikante Reduktion von VRE-Infektionen erreicht, jedoch nicht von S. aureus Bakteriämien bzw. C. difficile-Infektionen. Die Anwendung probiotischer Reinigungsmittel zur routinemäßigen Reinigung der Flächen auf Stationen der Inneren Medizin, Geriatrie und Neurologie hatte einen signifikanten Einfluss auf die Rate nosokomialer Infektionen. Bei einem breiten Einsatz in den Abteilungen Italiens über fünf Jahre könnten etwa 31.000 nosokomiale Infektionen und 8.500 Antibiotikaresistenzen vermieden werden (43).
5.3.5. Beschichtung mit Kupfer
Wenn Flächen und Gegenstände mit Kupfer ausgestattet wurden, konnte in zwei von drei Studien eine signifikante Reduktion nosokomialer Infektionen festgestellt werden (Tabelle 5.6). Jedoch wurde in einer Metaanalyse zum möglichen Nutzen von Kupfer beschrieben, dass die bis zu diesem Zeitpunkt vorhandenen Studien eine niedrige Qualität aufweisen, so dass die gegenwärtige Datenlage unzureichend ist, um eine klare Empfehlung für die Ausstattung verschiedener Flächen mit Kupfer zu geben (2).
Tabelle 5.5: Ergebnisse aus Studien zum Einfluss der Desinfektion von verschiedenen Flächen auf Stationen auf nosokomiale Infektionen; *Patiententage; **pro 1.000 Patiententage; ***signifikanter Unterschied; ****kein signifikanter Unterschied; CDI = C. difficile-Infektion.
Tabelle 5.6: Ergebnisse aus Studien zum Einfluss der Imprägnierung verschiedener Gegenstände mit Kupfer auf Stationen (Bettgestell, Nachttisch, Infusionsständer, Armlehne eines Besucherstuhls, Notrufknopf, Computermaus etc.) auf nosokomiale Infektionen; *pro 1.000 Patiententage; **nicht signifikanter Unterschied; ***signifikanter Unterschied; NI = nosokomiale Infektion; ITS = Intensivstation.
5.3.6. Flächenhygiene im Maßnahmenbündel
Bei der Beherrschung von Ausbrüchen mit VRE (19, 27, 37), MRSA (34), A. baumanii (10, 17, 32, 42) und MRGN (37) erwies sich die intensivierte oder geänderte Flächendesinfektion als eine von mehreren Maßnahmen eines Interventionsbündel, das letztlich zur Kontrolle des Ausbruchs führte. Dabei wurde in einem Fall zu Beginn ein Präparat auf Basis eines Peroxids verwendet, das in einer Stunde nur unter geringer Belastung bakterizid war (0,5 %). Es ist daher anzunehmen, dass die bakterizide Wirksamkeit ohne vorherige Reinigung der Flächen nicht ausreichend war und deshalb auf 4,0 % in vier Stunden geändert wurde (37). In anderen Fällen wurde zusätzlich die Computertastatur gereinigt (32) oder zusätzlich an die Sorgfalt bei der Durchführung der Flächendesinfektion appelliert (27).
In den Maßnahmenbündeln fanden sich unter anderem eine bessere Organisation der Präventionsmaßnahmen (34), die vorübergehende Schließung einer Abteilung zur Reinigung und Desinfektion (10, 17, 34, 42), eine klare Zuordnung von Verantwortlichkeiten (34), Isolierung von Patienten (10, 17, 19, 42), Personalschulungen zur Flächen- bzw. Händehygiene (10, 27), Anlegen von Einweghandschuhen zur Benutzung der PC-Tastatur und ihr Ablegen nach dem Verlassen des PCs (32) sowie eine verbesserte Händehygiene nach Patientenkontakt (42).
Fazit für die Praxis
1. Die vorherige Belegung eines Patientenzimmers erhöht möglicherweise das Risiko, bestimmte Spezies wie MRSA, VRE, P. aeruginosa, C. difficile bzw. A. baumannii zu akquirieren, auch wenn der wissenschaftliche Beleg aufgrund fehlender Kontrollen in der Mehrzahl der Studien nicht eindeutig ist.
2. In einzelnen Studien wird das Ausbruchsgeschehen durch A. baumannii, C. difficile oder MRSA mit kontaminierten Flächen im Patientenumfeld als Quelle erklärt.
3. Durch intensivierte oder geänderte Flächendesinfektion als eine von mehreren Komponenten eines Maßnahmenbündels konnten Ausbrüche beherrscht werden.
4. Die routinemäßige Desinfektion von Fußböden führte in keiner Studie zu einer signifikanten Reduktion nosokomialer Infektionen.
5. Die routinemäßige Flächendesinfektion im Patientenzimmer zeigte in fünf von sechs Studien keine Reduktion nosokomialer Infektionen. Lediglich in einer Studie wird eine signifikant niedrigere Infektionsrate nachgewiesen, sowohl mit als auch ohne Anwendung von Natriumhypochlorit, so dass die zusätzlichen Maßnahmen wie Schulung zur Kontaktisolierung, Tragen von Handschuhen und Schutzkitteln sowie Erinnerungen zur Händehygiene wahrscheinlich den größten Beitrag zur Reduktion geleistet haben.
6. Bei der Schlussdesinfektion von Zimmern mit MRSA, VRE, C. difficile bzw. MDR A. baumannii-Patienten war lediglich durch die zusätzliche UVC-Anwendung bei regulärer Flächendesinfektion mit einem QAV-basierten Produkt eine signifikant niedrigere Übertragungs- bzw. Infektionsrate zu sehen.
7. Die Anwendung probiotischer Reinigungsmittel zur routinemäßigen Reinigung der Flächen auf Stationen der Inneren Medizin, Geriatrie und Neurologie hatte eine signifikante Reduktion der Rate nosokomialer Infektionen zur Folge.
8. Wenn Flächen und Gegenstände mit Kupfer ausgestattet wurden, konnte ebenfalls in zwei von drei Studien eine signifikante Reduktion nosokomialer Infektionen festgestellt werden. Doch legt die eher niedrige Qualität der Studien nahe, keine klare Empfehlung für die Ausstattung verschiedener Flächen mit Kupfer zu geben
Literatur
1. Ajao AO et al. Risk of acquiring extendedspectrum β-lactamase-producing Klebsiella species and Escherichia coli from prior room occupants in the intensive care unit. Infect Control Hosp Epidemiol 2013; 34: 453-8.
2. Albarqouni L et al. Does copper treatment of commonly touched surfaces reduce healthcare-acquired infections? A systematic review and meta-analysis. J Hosp Infect 2020; 106: 765-73.
3. Anderson DJ et al. Enhanced terminal room disinfection and acquisition and infection caused by multidrug-resistant organisms and Clostridium difficile (the Benefits of Enhanced Terminal Room Disinfection study): a cluster-randomised, multicentre, crossover study. Lancet 2017; 389: 805-14.
4. Apisarnthanarak A et al. Effectiveness of environmental and infection control programs to reduce transmission of Clostridium difficile. Clin Infect Dis 2004; 39: 601-2.
5. Boyce JM et al. Prospective cluster controlled crossover trial to compare the impact of an improved hydrogen peroxide disinfectant and a quaternary ammonium-based disinfectant on surface contamination and health care outcomes. Am J Infect Control 2017; 45: 1006-10.
6. Bryant JM et al. Emergence and spread of a human-transmissible multidrug-resistant nontuberculous mycobacterium. Science 2016; 354: 751-7.
7. Caselli E et al. Reducing healthcare-associated infections incidence by a probiotic-based sanitation system: A multicentre, prospective, intervention study. PLoS One 2018; 13: e0199616.
8. Cassone M et al. Interplay Between Patient Colonization and Environmental Contamination With Vancomycin-Resistant Enterococci and Their Association With Patient Health Outcomes in Postacute Care. Open Forum Infect Dis 2020; 7: ofz519.
9. Catalano M et al. Survival of Acinetobacter baumannii on bed rails during an outbreak and during sporadic cases. J Hosp Infect 1999; 42: 27-35.
10. Chmielarczyk A et al. Control of an outbreak of Acinetobacter baumannii infections using vaporized hydrogen peroxide. J Hosp Infect 2012; 81: 239-45.
11. Danforth D et al. Nosocomial infections on nursing units with floors cleaned with a disinfectant compared with detergent. J Hosp Infect 1987; 10: 229-35.
12. Daschner F et al. Flächendekontamination zur Verhütung und Bekämpfung von Krankenhausinfektionen. Dtsch Med Wochenschr 1980; 105: 325-9.
13. Datta R et al. Environmental cleaning intervention and risk of acquiring multidrug-resistant organisms from prior room occupants. Arch Intern Med 2011; 171: 491-4.
14. Denton M et al. Role of environmental cleaning in controlling an outbreak of Acinetobacter baumannii on a neurosurgical intensive care unit. J Hosp Infect 2004; 56: 106-10.
15. Dettenkofer M et al. Does disinfection of environmental surfaces influence nosocomial infection rates? A systematic review. Am J Infect Control 2004; 32: 84-9.
16. Dharan S et al. Routine disinfection of patients' environmental surfaces. Myth or reality? J Hosp Infect 1999; 42: 113-7.
17. Doidge M et al. Control of an outbreak of carbapenem-resistant Acinetobacter baumannii in Australia after introduction of environmental cleaning with a commercial oxidizing disinfectant. Infect Control Hosp Epidemiol 2010; 31: 418-20.
18. Drees M et al. Prior environmental contamination increases the risk of acquisition of vancomycin-resistant enterococci. Clin Infect Dis 2008; 46: 678-85.
19. Falk PS et al. Outbreak of vancomycin-resistant enterococci in a burn unit. Infect Control Hosp Epidemiol 2000; 21: 575-82.
20. Han JH et al. Cleaning Hospital Room Surfaces to Prevent Health Care-Associated Infections: A Technical Brief. Ann Intern Med 2015; 163: 598-607.
21. Hayden MK et al. Reduction in acquisition of vancomycin-resistant enterococcus after enforcement of routine environmental cleaning measures. Clin Infect Dis 2006; 42: 1552-60.
22. Hota B. Contamination, disinfection, and cross-colonization: are hospital surfaces reservoirs for nosocomial infection? Clin Infect Dis 2004; 39: 1182-9.
23. Huang SS et al. Risk of acquiring antibioticresistant bacteria from prior room occupants. Arch Intern Med 2006; 166: 1945-51.
24. Kaatz GW et al. Acquisition of Clostridium difficile from the hospital environment. Am J Epidemiol 1988; 127: 1289-94.
25. Knochen H et al. [Influence of floor disinfection on microbial and particulate burden measured under low turbulance air flow in ophthalmological operation theatres]. Klin Monbl Augenheilkd 2010; 227: 871-8.
26. Knox J et al. Association of Environmental Contamination in the Home With the Risk for Recurrent Community-Associated, Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus Infection. JAMA Intern Med 2016; 176: 807-15.
27. Kreidl P et al. Outbreak report: a nosocomial outbreak of vancomycin resistant enterococci in a solid organ transplant unit. Antimicrob Resist Infect Control 2018; 7: 86.
28. Layton MC et al. An outbreak of mupirocin-resistant Staphylococcus aureus on a dermatology ward associated with an environmental reservoir. Infect Control Hosp Epidemiol 1993; 14: 369-75.
29. Martinez JA et al. Role of environmental contamination as a risk factor for acquisition of vancomycin-resistant enterococci in patients treated in a medical intensive care unit. Arch Intern Med 2003; 163: 1905-12.
30. Mayfield JM et al. Environmental control to reduce transmission of Clostridium difficile. Clin Infect Dis 2000; 31: 995-1000.
31. Mitchell BG et al. An environmental cleaning bundle and health-care-associated infections in hospitals (REACH): a multicentre, randomised trial. Lancet Infect Dis 2019; 19: 410-8.
32. Neely AN et al. Computer keyboards as reservoirs for Acinetobacter baumannii in a burn hospital. Clin Infect Dis 1999; 29: 1358-60.
33. Nseir S et al. Risk of acquiring multidrug-resistant Gram-negative bacilli from prior room occupants in the intensive care unit. Clin Microbiol Infect 2011; 17: 1201-8.
34. Rampling A et al. Evidence that hospital hygiene is important in the control of methicillin-resistant Staphylococcus aureus. J Hosp Infect 2001; 49: 109-16.
35. Ray AJ et al. A Multicenter Randomized Trial to Determine the Effect of an Environmental Disinfection Intervention on the Incidence of Healthcare-Associated Clostridium difficile Infection. Infect Control Hosp Epidemiol 2017; 38: 777-83.
36. Reuter S et al. Analysis of transmission pathways of Pseudomonas aeruginosa between patients and tap water outlets. Crit Care Med 2002; 30: 2222-8.
37. Ross B et al. Cleaning and disinfection in outbreak control – experiences with different pathogens. Healthcare Infect 2013; 18: 37-41.
38. Salgado CD et al. Copper surfaces reduce the rate of healthcare-acquired infections in the intensive care unit. Infect Control Hosp Epidemiol 2013; 34: 479-86.
39. Shaughnessy MK et al. Evaluation of hospital room assignment and acquisition of Clostridium difficile infection. Infect Control Hosp Epidemiol 2011; 32: 201-6.
40. Sifri CD et al. Reduced health care-associated infections in an acute care community hospital using a combination of self-disinfecting copper-impregnated composite hard surfaces and linens. Am J Infect Control 2016; 44: 1565-71.
41. Suleyman G et al. The Role of Environmental Contamination in the Transmission of Nosocomial Pathogens and Healthcare-Associated Infections. Curr Infect Dis Rep 2018; 20: 12.
42. Tankovic J et al. Characterization of a hospital outbreak of imipenem-resistant Acinetobacter baumannii by phenotypic and genotypic typing methods. J Clin Microbiol 1994; 32: 2677-81.
43. Tarricone R et al. A Probiotic-Based Sanitation System for the Reduction of Healthcare Associated Infections and Antimicrobial Resistances: A Budget Impact Analysis. Pathogens 2020; 9: 502.
44. von Dessauer B et al. Potential effectiveness of copper surfaces in reducing health care-associated infection rates in a pediatric intensive and intermediate care unit: A nonrandomized controlled trial. Am J Infect Control 2016; 44: e133-9.
45. White LF et al. Are hygiene standards useful in assessing infection risk? Am J Infect Control 2008; 36: 381-4.
46. Wilson AP et al. The impact of enhanced cleaning within the intensive care unit on contamination of the near-patient environment with hospital pathogens: a randomized crossover study in critical care units in two hospitals. Crit Care Med 2011; 39: 651-8.